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第 26 卷第 11 期 2017 年 11 月 Chinese Journal of General Surgery doi:10.3978/j.issn.1005-6947.2017.11.007 http://dx.doi.org/10.3978/j.issn.1005-6947.2017.11.007 Chinese Journal of General Surgery, 2017, 26(11):1411-1416.

1 第 26 卷第 11 期 2017 年 11 月 Chinese Journal of General Surgery doi: /j.issn Chinese Journal of General Surgery, 2017, 26(11): Vol.26 No.11 Nov 专题研究甲状腺乳头状癌跳跃性颈侧区淋巴结转移的影响因素分析郑俊杰 1, 游振辉 2, 张爱龙 2 (1. 福建医科大学省立临床医学院, 福建福州 ;2. 福建省立医院基本外科, 福建福州 ) 摘要目的 : 探讨甲状腺乳头状癌跳跃性颈侧区淋巴转移情况 ( 颈侧区淋巴结转移而中央区淋巴结无转移 ) 及其影响因素方法 : 回顾 2014 年 1 月 2015 年 12 月期间福建省立医院 177 例术后病理证实颈侧区淋巴转移的甲状腺乳头状癌患者资料 ( 均为首次手术 ), 分析患者临床病理特征与跳跃性颈侧区淋巴转移的关系以及跳跃性颈侧区淋巴转移的影响因素结果 :177 例颈侧区淋巴转移的患者中发现 29 例 (16.4%) 跳跃性颈侧区淋巴转移单因素分析结果显示, 甲状腺乳头状癌跳跃性颈侧区淋巴转移与原发灶 1 cm 肿瘤位置累及上极明显有关(χ 2 =8.645, P=0.003;χ 2 =4.267,P=0.039), 与年龄性别病灶数病灶分布肿瘤侵犯肿瘤分期是否合并桥本病无关 ( 均 P>0.05); 跳跃性颈侧区淋巴转移患者中央区及颈侧区的淋巴结检出个数及转移个数均较非跳跃性颈侧区淋巴转移患者少 ( 均 P<0.05) Logistic 回归分析结果显示, 原发灶 1 cm (OR=3.499,95% CI=1.509~8.110,P=0.004) 与肿瘤累及上极 (OR=0.397,95% CI=0.171~0.924, P=0.032) 均为甲状腺乳头状癌跳跃性颈侧区淋巴转移独立的影响因素结论 : 肿瘤直径 1 cm 累及上极是甲状腺乳头状癌跳跃性颈侧区淋巴转移的独立影响因素关键词甲状腺肿瘤 ; 癌, 乳头状 ; 淋巴转移 ; 因素分析, 统计学中图分类号 :R736.1 Analysis of influencing factors for skip lateral lymph node metastasis in papillary thyroid carcinoma ZHENG Junjie 1, YOU Zhenhui 2, ZHANG Ailong 2 (1. Shengli Clinical Medical College of Fujian Medical University, Fuzhou , China; 2. Department of General Surgery, Fujian Provincial Hospital, Fuzhou , China) Abstract Objective: To investigate the skip lateral lymph node metastasis (lateral cervical lymph node metastasis without central lymph node metastasis) in papillary thyroid carcinoma (PTC) and the influential factors. Methods: The clinical data of 177 PTC patients with confirmed lateral cervical lymph metastasis by postoperative pathology in Fujian Province Hospital from January 2014 to December 2015 were reviewed (all patients underwent operation for the first time). The relations of clinicopathologic features of the patients with skip lateral lymph node metastasis, and the influential factors for skip lateral lymph node metastasis were analyzed. Results: Skip metastasis was found in 29 cases (16.4%) of the 177 patients with lateral cervical lymph node 收稿日期 : ; 修订日期 : 作者简介 : 郑俊杰, 福建医科大学省立临床医学院硕士研究生, 主要从事甲状腺乳腺外科方面的研究通信作者 : 游振辉, @qq.com 1411

2 1412 第 26 卷 Key words metastasis. Univariate analysis showed that skip lateral lymph node metastasis in PTC was significantly related to primary tumor size 10 mm and the primary tumor location involving the superior pole of the thyroid gland (χ 2 =8.645, P=0.003; χ 2 =4.267, P=0.039), while it was irrelevant to age, gender, lesion number, lesion distribution, tumor invasion, tumor stage, and concomitant Hashimoto disease (all P>0.05); both the detected number and positive number of lgmph nodes in both central compartment and lateral neck in patients with skip lateral lymph node metastasis were significantly less than those in patients without skip lateral lymph node metastasis (all P<0.05). Logistic regression analysis revealed that the primary tumor size 10 mm (OR=3.499, 95% CI= , P=0.004) and the primary tumor location involving the superior pole of the thyroid gland (OR=0.397, 95% CI= , P=0.032) were independent influencing factors for skip lateral lymph node metastasis. Conclusion: The primary tumor size 10 mm and the primary tumor involving the superior pole of the thyroid gland are independent influencing factors for skip lateral lymph node metastasis in PTC. Thyroid Neoplasms; Carcinoma, Papillary; Lymphatic Metastasis; Factor Analysis, Statistical CLC number: R736.1 目前甲状腺癌的发病率在全世界范围内呈升高趋势, 尤其甲状腺乳头状癌 [1-2], 甲状腺乳头状癌常见颈部淋巴结转移, 转移率约 30%~80%, 其中甲状腺乳头状癌颈侧区淋巴转移占颈部淋巴转移 30% 左右 [3-5] 一般认为, 甲状腺乳头状癌的淋巴转移第一站为中央区淋巴结, 而后累及颈侧区淋巴结 [6] 然而临床上发现一部分患者出现同侧颈侧区淋巴结转移, 而中央区淋巴结未见转移, 被定义为跳跃性颈侧区淋巴转移 [4,7-8] 跳跃性淋巴转移在非小细胞肺癌食管癌大肠癌等中被发现与相应的临床病理特征相关, 并影响疾病预后 [9-11] 但在甲状腺乳头状癌中跳跃性颈侧区淋巴结转移的临床病理特征影响因素及意义仍不明确, 颈侧区淋巴清扫指征及范围尚存在争议为此笔者收集 2014 年 1 月 2015 年 12 月期间福建省立医院术后病理证实颈侧区淋巴转移的甲状腺乳头状癌均为首次手术的 177 例临床资料, 探讨跳跃性颈侧区淋巴转移相关影响因素, 进一步深入理解甲状腺乳头状癌的淋巴转移模式, 为临床决策提供依据 1 资料与方法 1.1 一般资料本研究收集并筛选出回顾性收集 2014 年 1 月 2015 年 12 月期间福建省立医院术后病理证实颈侧区淋巴转移的甲状腺乳头状癌病例 177 例纳入标准 :⑴ 福建省立医院 2014 年 1 月 2015 年 12 月间手术患者资料 ;⑵ 所有患者均为首次手术, 行中央区淋巴清扫颈侧区淋巴结清扫或择区淋巴结清扫 ;⑶ 术后病理证实原发灶为甲状腺乳头状癌且伴颈侧区淋巴转移排除条件 :⑴ 临床资料不全者 ;⑵ 原发灶未明确证实是甲状腺乳头状癌或者原发灶未找到者 ;⑶ 同时合并甲状腺其他类型的恶性肿瘤 177 例中颈侧区淋巴转移的甲状腺乳头状癌患者中,<45 岁者 86 例 (48.6%), 45 岁者 91 例 (51.4%), 平均年龄 (44.64±13.85) 岁 ; 男 58 例 (32.8%), 女 119 例 (67.2%), 男女比例约 1: 2; 单灶 82 例 (46.3%), 多灶 95 例 (53.7%); 单侧 112 例 (63.3%), 双侧 65 例 (36.7%), 本研究未收集到原发灶仅位于峡部的病例 ; 原发灶 1 cm 67 例 (37.9%),>1 cm 110 例 (62.1%); 肿瘤累及上极 79 例 (44.6%), 肿瘤未累及上极 98 例 (55.4%); 肿瘤侵犯 T 1 期 113 例 (63.8%),T 2 期 26 例 (14.7%),T 3 期 29 例 (16.4%),T 4 期 9 例 (5.1%); 肿瘤分期照 AJCC 第 7 版 TNM 分期标准 :I 期 84 例 (47.5%), II 期 2 例 (1.1%),IV 期 91 例 (51.4%); 合并桥本 40 例 (22.6%), 未合并桥本病 137 例 (77.4%); 中央区淋巴结检出 (7.34±5.74) 枚, 其中转移 (4.00±4.03) 枚 ; 颈侧区淋巴结检出 (19.78±11.24) 枚, 其中转移 (4.34±3.58) 枚 ( 表 1) 1.2 手术方法根据原发灶的大小位置病灶数侵袭情况及术中冷冻等选择甲状腺患侧腺叶 + 峡部切除或甲状腺次 / 全切除, 并行同侧或双侧中央区淋巴结清扫, 对术前怀疑彩超颈侧区淋巴转移者同时行功能性颈侧区淋巴结清扫或者择区淋巴结清扫

3 第 11 期郑俊杰, 等 : 甲状腺乳头状癌跳跃性颈侧区淋巴结转移的影响因素分析 1413 表 1 甲状腺乳头状癌颈侧区淋巴转移患者基本资料 Table 1 General data of the PTC patients with lateral cervical lymph node metastasis 资料值年龄 [ 岁,n(%)] < 45 86(48.6) 45 91(51.4) 性别 [n(%)] 男 58(32.8) 女 119(67.2) 病灶数 [ 个,n(%)] 单灶 82(46.3) 多灶 95(53.7) 病灶分布 [n(%)] 单侧 112(63.3) 双侧 65(36.7) 原发灶大小 (cm,n(%)) 1 67(37.9) > 1 110(62.1) 肿瘤是否累计上极 [n(%)] 是 79(44.6) 否 98(55.4) 肿瘤侵犯 [n(%)] T 1 113(63.8) T 2 26(14.7) T 3 29(16.4) T 4 9(5.1) 肿瘤分期 [n(%)] I 84(47.5) II 2(1.1) IV 91(51.4) 淋巴结个数 ( 枚,x±s) 中央区 ( 检出 / 转移 ) 7.34±5.74/4.00±4.03 颈侧区 ( 检出 / 转移 ) 19.78±11.24/4.34±3.58 合并桥本病 [n(%)] 是 40(22.6) 否 137(77.4) 1.3 统计学处理回顾性研究两组患者的临床病理特征, 并运用 SPSS 20.0 软件进行统计分析定量变量采用均数 ± 标准差 (x±s) 进行统计描述,t 检验进行统计推断 ; 定性变量采用频数构成比进行统计描述,χ 2 检验进行统计推断对单因素分析有意义的变量进行 Logistic 回归分析 P<0.05 为差异有统计学意义 2 结果 2.1 跳跃性颈侧区淋巴转移与临床病理特征的关系根据中央区是否存在淋巴结转移,177 例颈侧区淋巴转移的患者中 29 例 (16.4%) 为跳跃性颈侧区淋巴转移 ( 跳跃性组 ),148 例 (83.6%) 无跳跃性颈侧区淋巴转移 ( 非跳跃性组 ) 单因素分析结果显示, 跳跃性颈侧区淋巴转移与年龄 (P=0.097) 性别(P=0.517) 单多灶 ( P=0.296) 单双侧(P=0.124) 肿瘤侵犯 ( P=0.271) 肿瘤分期(P=0.097) 是否合并桥本 (P=0.451) 无关 ; 而原发灶 1 cm ( P=0.003) 肿瘤位置累及上极(P=0.039) 的病例较原发灶 >1 cm, 肿瘤位置未累及上极的病例发生跳跃性颈侧区淋巴转移的概率高, 差异具有统计学意义跳跃性组中央区及颈侧区的淋巴结检出个数及转移个数均较非跳跃性组的少, 差异有统计学意义 ( 均 P<0.05)( 表 2) 表 2 甲状腺乳头状癌跳跃性颈侧区淋巴转移的临床病理特征 Table 2 Clinicopathologic features of skip lateral lymph node metastasis in PTC 特征跳跃性非跳跃性 (n=29) (n=148) t/χ2 P 年龄 [ 岁,n(%)] < 45 10(34.5) 76(51.4) 45 19(65.5) 72(48.6) 性别 [n(%)] 男 11(37.9) 47(31.8) 女 18(62.1) 101(68.2) 原发灶大小 [cm,n(%)] 1 18(62.1) 49(33.1) > 1 11(37.9) 99(66.9) 肿瘤位置 [n(%)] 累及上极 18(62.1) 61(41.2) 无累及上极 11(37.9) 87(58.8) 单多灶 [n(%)] 单灶 16(55.2) 66(44.6) 多灶 13(44.8) 82(55.4) 单双侧 [n(%)] 单侧 22(75.9) 90(60.8) 双侧 7(24.1) 58(39.2) 肿瘤侵犯 [n(%)] T 1 ~T 2 25(86.2) 114(77.0) T 3 ~T 4 4(13.8) 34(23.0) 肿瘤分期 [n(%)] I~II 10(34.5) 76(51.4) III~IV 19(65.5) 72(48.6) 合并桥本 [n(%)] 是 5(17.2) 35(23.6) 否 24(82.2) 113(76.4) 淋巴结数量 ( 枚,x±s) 中央区检出 3.90± ± <0.01 中央区转移 4.78± <0.01 颈侧区检出 15.59± ± 颈侧区转移 2.62± ±

4 1414 第 26 卷 2.2 多因素分析单因素分析提示 : 原发灶大小 ( 1 cm, >1 cm) 肿瘤位置( 累及上极与否 ) 与跳跃性颈侧区淋巴转移有关, 对此进行二分类 Logistic 回归分析结果显示, 原发灶 1cm(OR=3.499, 95% CI=1.509~8.110,P=0.004) 与肿瘤累及上极 ( OR=0.397,95% CI=0.171~0.924,P=0.032) 均为独立的影响因素 ( 表 3) 表 3 甲状腺乳头状癌跳跃性颈侧区淋巴转移危险因素的 Logistic 分析 Table 3 Logistic analysis of risk factors for skip lateral lymph node metastasis in PTC 变量 OR 95% CI P 原发灶大小 ( 1 cm,>1 cm) ~ 肿瘤位置 ( 累及上极与否 ) ~ 讨论甲状腺颈部淋巴引流的解剖基础及对甲状腺乳头状癌颈部淋巴转移模式的认识是影响临床决策的重要原因虽然甲状腺颈部淋巴引流是多向复杂的, 但普遍观点仍是以分区为导向, 认为颈侧区转 [6, 移前通常出现第一站即中央区的淋巴转移 12-14], [15-17] 更多文献提示中央区淋巴转移尚是预测颈侧区淋巴转移的危险因素之一, 临床上可根据中央区淋巴结转移个数评估选择颈侧区淋巴清扫治疗 ; 但临床上尚发现大约 6.9%~21.8% 颈侧区淋巴转移存在跳跃性 ( 本研究结果为 16.4%) [4, 7-8, 18-20] 虽然甲状腺乳头状癌大部分呈惰性, 但转移的跳跃性的颈侧淋巴结的遗留同样可能导致局部复发及全身转移, 使手术意义减低并可能影响患者的生存率 ; 颈部淋巴转移是评估复发风险的重要指标 [21], 同时对跳跃性颈侧区淋巴转移的忽视可能影响临床分期及复发风险分层的评估, 进而影响后续随访与治疗鉴于跳跃性颈侧区淋巴转移对临床决策的影 [4] 响, 故国内外学者对其研究, 如 Park 等回顾性分析 147 例的甲状腺乳头状癌颈侧区转移病例, 其中 32 例出现跳跃性颈侧区淋巴转移, 并发现跳跃性颈侧区淋巴转移与肿瘤位于上极直径 [7] 1 cm 单灶相关;Lee 等回顾性收集 131 例甲状腺乳头状癌颈侧区转移病例, 出现 9 例跳跃性颈侧区淋巴转移, 结果提示跳跃性颈侧区淋巴转 [8] 移与肿瘤位于上极关系密切 ;Lei 等亦回顾性 450 例甲状腺乳头状癌颈侧区转移病例, 跳跃性颈侧区淋巴转移 39 例, 结果表明肿瘤位于上极直径 1cm 包膜侵犯是甲状腺乳头状癌颈侧区淋巴转移的影响因素本研究 177 例中发现 29 例跳跃性颈侧区淋巴转移, 单因素分析提示 : 肿瘤累及上极直径 1 cm 与之关系密切 (P<0.05), 结果未提示与年龄性别单多灶单双侧肿瘤侵犯肿瘤分期是否合并桥本等临床病理特征相关对此进行多因素分析, 发现肿瘤累及上极直径 1 cm 均可作为甲状腺乳头状癌跳跃性颈侧区淋巴转移的独立影响因素 [9-11] 正如部分文献报道跳跃性淋巴转移在非小细胞癌食管癌肠癌等肿瘤中对预后的积极影响, 原发灶直径 1 cm 作为跳跃性颈侧区淋巴转移的影响因子, 可能提示跳跃性侧颈区淋巴转移更倾向发生于侵袭性低的甲状腺乳头状癌 [22] Machens 等认为甲状腺乳头状癌颈侧区淋巴转移是甲状腺癌颈部淋巴转移的低强度表现, 存在更低局部复发风险这种淋巴转移模式可能涉及肿瘤细胞的生物学特性及黏附分子生长因子 [10], 在非小细胞癌中 BCL-2 的低表达及 P21 的高表达被发现 [23], 进一步提示凋亡等因素在跳跃性淋巴转移的作用, 故笔者推测甲状腺乳头状癌跳跃性颈 [8] 侧区淋巴转移存在相似的分子机制虽然 Lei 等对 39 例跳跃性侧颈区淋巴转移进行随访与分析未发现其与疾病复发及长期无瘤生存率相关, 但因病例数少且甲状腺乳头状癌的惰性, 仍需更多数据及更长期的随访数据支持肿瘤位置因素则说明上极淋巴引流可能不通过中央区直接流向颈侧区 [7], 部分并非真正意义上的跳跃性转移虽然目前条件无法判断哪些上极肿瘤的淋巴引流第一站即为颈侧区, 但我们仍不能忽略肿瘤累及上极时颈侧区淋巴转移的可能 ; 同样, 当肿瘤位于上极出现颈侧区淋巴转移而中央区临床阴性, 仍建议对中央区进行清扫当对淋巴结个数进行分析时发现, 中央区及颈侧区淋巴检出量存在明显差异, 尤其是中央区淋巴结, 这与部分文献相符, 中央区清扫不足及有限取样引起隐匿性中央区淋巴转移的遗漏即跳跃性颈侧区淋巴转移的病理性假阳性, 是被 [22] 部分学者认为跳跃性颈侧区淋巴转移高发生率的原因由于本研究受回顾性研究的限制, 且并非大样本数据, 颈侧区清扫的选择亦是选择临床高度怀疑的病例, 颈侧区清扫时存在功能性根治性清扫与择区清扫的术式不同, 中央区保护甲状旁腺及神经等种种原因可能存在少许偏倚, 然而本

5 第 11 期郑俊杰, 等 : 甲状腺乳头状癌跳跃性颈侧区淋巴结转移的影响因素分析 1415 研究中央区淋巴结检出个数达 (3.90±4.57) 枚, [24-25] 与文献报道中央检出 4.5 枚的标准相差甚微, 故考虑病理性假阳性可能性小, 仍因考虑两者颈部淋巴转移模式不同所致真性差异, 同时证明跳跃性颈侧区淋巴转移模式的淋巴结转移个数少是低度恶性的表现之一综上所述, 肿瘤累及上极直径 1 cm 是甲状腺乳头状癌跳跃性颈侧区淋巴转移的独立影响因素, 对跳跃性颈侧区淋巴转移的模式的进一步研究, 有助于为手术切除范围术式选择术后风险评估及治疗等临床决策提供依据, 有重要的临床意义参考文献 [1] Chen W, Zheng R, Baade P D, et al. Cancer statistics in China, 2015[J]. CA Cancer J Clin, 2016, 66(2): doi: / caac [2] Park S, Oh C M, Cho H, et al. Association between screening and the thyroid cancer epidemic in South Korea: evidence from a nationwide study[j]. BMJ, 2016, 355:i5745. doi: /bmj.i5745. [3] Jeon MJ, Kim WG, Choi YM, et al. Recent Changes in the Clinical Outcome of Papillary Thyroid Carcinoma With Cervical Lymph Node Metastasis[J]. J Clin Endocrinol Metab, 2015, 100(9): doi: /JC [4] Park JH, Lee YS, Kim BW, et al. Skip lateral neck node metastases in papillary thyroid carcinoma[j]. World J Surg, 2012, 36(4): doi: /s [5] 殷德涛, 韩飏, 张亚原, 等. 多灶性甲状腺乳头状癌的临床病理及颈淋巴结转移特征 [J]., 2017, 26(5): doi: /j.issn Yin DT, Han Y, Zhang YY, et al. Clinicopathologic and neck metastasis features of multifocal papillary thyroid cancer[j]. Chinese Journal of General Surgery, 2017, 26(5): doi: /j.issn [6] Machens A, Hinze R, Thomusch O, et al. Pattern of nodal metastasis for primary and reoperative thyroid cancer[j].world J Surg, 2002, 26(1): doi: /s [7] Lee YS, Shin SC, Lim YS, et al. Tumor location-dependent skip lateral cervical lymph node metastasis in papillary thyroid cancer[j]. Head Neck, 2014, 36(6): doi: /hed [8] Lei J, Zhong J, Jiang K, et al. Skip lateral lymph node metastasis leaping over the central neck compartment in papillary thyroid carcinoma[j]. Oncotarget, 2017, 8(16): doi: / oncotarget [9] Komatsu H, Mizuguchi S, Izumi N, et al. Sialyl Lewis X as a predictor of skip N2 metastasis in clinical stage IA non-small cell lung cancer[j]. World J Surg Oncol, 2013, 11:309. doi: / [10] Prenzel K L, Bollschweiler E, Schröder W, et al. Prognostic relevance of skip metastases in esophageal cancer[j]. Ann Thorac Surg, 2010, 90(5): doi: / j.athoracsur [11] Bao F, Zhao LY, Balde AI, et al. Prognostic impact of lymph node skip metastasis in Stage III colorectal cancer[j]. Colorectal Dis, 2016, 18(9):O doi: /codi [12] Likhterov I, Reis LL, Urken ML. Central compartment management in patients with papillary thyroid cancer presenting with metastatic disease to the lateral neck: Anatomic pathways of lymphatic spread[j]. Head Neck, 2017, 39(5): doi: / hed [13] Nam IC, Park JO, Joo YH, et al. Pattern and predictive factors of regional lymph node metastasis in papillary thyroid carcinoma: a prospective study[j]. Head Neck, 2013, 35(1): doi: / hed [14] Roh JL, Kim JM, Park CI. Lateral cervical lymph node metastases from papillary thyroid carcinoma: pattern of nodal metastases and optimal strategy for neck dissection[j]. Ann Surg Oncol, 2008, 15(4): doi: /s [15] Qu H, Sun G, Liu Y, et al. Clinical risk factors for central lymph node metastasis in papillary thyroid carcinoma: a systematic review and meta analysis[j]. Clin Endocrinol (Oxf), 2015, 83(1): doi: /cen [16] Zeng RC, Zhang W, Gao EL, et al. Number of central lymph node metastasis for predicting lateral lymph node metastasis in papillary thyroid microcarcinoma[j]. Head Neck, 2014, 36(1): doi: /hed [17] 张雁, 康骅, 海涛, 等. 甲状腺乳头状癌淋巴结转移相关因素分析 [J]., 2009, 18(5): Zhang Y, Kang H, Hai T, et al. Analysis of factors related to cervical lymph node metastases in thyroid papillary cancer[j]. Chinese Journal of General Surgery, 2009, 18(5): [18] Lim YC, Koo BS. Predictive factors of skip metastases to lateral neck compartment leaping central neck compartment in papillary thyroid carcinoma[j].oral Oncology, 2012, 48(3): doi: /j.oraloncology [19] Kim SK, Park I, Hur N, et al. Patterns,predictive factors and prognostic impact of multilevel metastasis in N1b papillary thyroid carcinoma[j]. Br J Surg, 2017, 104(7): doi: / bjs [20] Kliseska E, Makovac I. Skip metastases in papillary thyroid cancer[j].coll Antropol, 2012, 36(Suppl 2): [21] Chéreau N, Buffet C, Trésallet C, et al. Recurrence of papillary thyroid carcinoma with lateral cervical node metastases: Predictive factors and operative management[j]. Surgery, 2016, 159(3):755

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5-25袁宏钧.indd 第 24 卷第 5 期 2015 年 5 月碘 131 doi:10.3978/j.issn.1005-6947.2015.05.005 http://dx.doi.org/10.3978/j.issn.1005-6947.2015.05.005 Chinese Journal of General Surgery, 2015, 24(5):643 647. Chinese Journal of