218 年 6 月第 34 卷第 6 期 Chin J Public Health, Jun 218 Vol.34 No.6 97 调查报告与分析 不同宿主来源香港海鸥菌耐药表型和耐药基因分析 * 王丽 1, 王玲 1, 郭辉杰 1, 刘志华 2, 刘优招 3, 陈清 1, 胡静 1,4 摘要 目的了解不同宿主来源香港海鸥菌的耐药表型及耐药基因的携带情况 方法于 215 年 1 月 216 年 8 月分离自广东省淡水产品鱼和蛙肠道 117 株香港海鸥菌,5 株病人粪便分离株为本实验室保存 采用 K-B 纸片法测定菌株对 13 种抗生素的耐药表型,PCR 法扩增磺胺类 四环素类 喹诺酮类和红霉素类等 9 种耐药基因, 应用 χ 2 检验进行率的差异性比较 结果 122 株香港海鸥菌主要对利福平 头孢噻吩 氨苄西林 复方新诺明 红霉素 四环素 环丙沙星耐药, 耐药率分别为 86.9 % 78.6 % 48.7 % 3.8 % 18.9 % 18. % 14.5 %, 多重耐药率达 57.4%; 对四环素耐药的 22 株菌中,tetA tetr 检出率分别为 72.7 % 68.2 %; 对磺胺类耐药的 36 株菌中,sul1 sul2 检出率分别为 86.1 % 5. %; 鱼源株对氨苄西林 头孢噻吩 红霉素 利福平的耐药率均高于蛙源株 (P 均 <.5), 而蛙源株对四环素 环丙沙星 复方新诺明和链霉素的耐药率均高于鱼源株 (P 均 <.5); 蛙源株的 sul1 sul2,teta tetr aac(6 )-ib 和 erea 等 6 种耐药基因携带率均高于鱼源株 (P 均 <.5);5 株人源株耐药率较低, 仅有 1 株表现为多重耐药 结论广东省淡水产品中香港海鸥菌对抗生素的耐药性较为严重, 不同宿主来源的菌株具有不同的耐药模式 teta tetr 和 sul1 sul2 可能是该菌对磺胺类和四环素类药物耐药的主要原因 关键词 香港海鸥菌 ; 耐药基因 ; 抗生素 ; 药敏实验 中图分类号 :R 515 文献标志码 :A 文章编号 :11-58(218)6-97-5 DOI:1.11847/zgggws1117966 Antibiotic-resistant phenotypes and genotypes of Laribacter hongkongensis isolated from different hosts WANG Li *, WANG Ling, GUO Hui-jie, et al ( * Department of Epidemiology, School of Public Health, Southern Medical University, Guangzhou, Guangdong Province 51515, China) Abstract Objective To examine phenotype and genotype distribution of antibiotic-resistant Laribacter hongkongensis (LH) strains isolated from different hosts. Methods Totally 117 LH strains were isolated from intestinal tracts of fresh water fish and frogs in Guangdong province from January 215 to August 216, and 5 strains from human faces. Kirby-Bauer (K-B) disk diffusion method was used to test the susceptibility to 13 antibiotics of the strains. Detections of 9 antibioticresistant genes were performed for 122 LH strains with PCR amplification. Chi-square test was adopted to analyze differences in antibiotic resistance of the strains. Results Of the 122 LH strains, 86.89% were resistant to rifampin, 78.6% to cefalotin, 48.7% to ampicillin, 78.6 % to sulfamethoxazole, 18.9% to erythromycin, 18.% to tetracycline, and 14.5% to ciprofloxacin, respectively, with an overall multiple antibiotic-resistant rate of 57.4%. Among the 22 tetracycline-resistant LH strains, the detection rates of teta and tetr resistance-related genes were 72.7% and 68.2 %; for the 36 sulfa-resistant LH strains, the detection rates of sul1 and sul2 resistance-related genes were 86.1% and 5.%. The ampicillin-, cefalotin-, erythromycin-, and rifampicin-resistant rate were significantly higher among LH strains isolated from fresh water fish than among those from frogs (P <.5 for all); while the tetracycline-, ciprofloxacin-, sulfamethoxazole-, and streptomycinresistant rate of the LH strains from frogs were significantly higher than those of the strains from fish (P <.5 for all). Significantly higher carrying rates of antibiotic resistance-related genes, including sul1, sul2, teta, tetr, aac (6 ) -ib, and erea, were observed among the LH strains isolated from frogs than among those from fish (all P <.5). Of the 5 LH strains from human, only one was multiple antibiotic-resistant. Conclusion The antibiotic-resistant stains are highly prevalent for LH isolated from freshwater products in Guangdong province and the antibiotic resistance is different for the LH strains isolated from various hosts. Carrying teta, tetr, sul1, and sul2 genes may play a main role for the LH strains sulfonamides and tetracyclines resistance. Key words Laribacter hongkongensis; drug-resistant gene; antibiotic; drug susceptibility test 香港海鸥菌 (Laribacter hongkongensis,lh) 是一种新发现的能引起社区性肠胃炎和旅游者腹泻的细菌种属 [1 2] 淡水鱼已被证实为该菌的主要储存宿主 [3], 随着对该菌研究的进一步深入, Feng 等 [4] 在 59.5 % 虎纹蛙肠道内分离到香港海鸥菌, 提示蛙 可能也是香港海鸥菌的主要储存宿主, 同时也可能是人类感染香港海鸥菌的重要来源 目前, 香港海鸥菌在人群中的分离率相对较低, 对于香港海鸥菌耐药性研究主要局限于淡水鱼分离株, 而关于蛙源分离株耐药情况和耐药机制的研究鲜见报道 为 * 基金项目 : 国家自然科学基金 (8137352) 作者单位 :1. 南方医科大学流行病学系, 广东广州 51515;2. 南方医科大学南方医院感染内科 ;3. 广东省疾病预防控制中心 ;4. 南方医科大学珠江医院医院感染管理科作者简介 : 王丽 (199 ), 女, 湖南邵阳人, 硕士在读, 研究方向 : 感染性疾病的流行病学 通信作者 : 胡静,E-mail:hjalzh@smu.edu.cn 数字出版日期 : 218-4 - 17 9:54 数字出版地址 : http://kns.cnki.net/kcms/detail/21.1234.r.218417.954.8.html
98 218 年 6 月第 34 卷第 6 期 Chin J Public Health, Jun 218 Vol.34 No.6 了解广东省不同宿主来源香港海鸥菌的耐药表型 及耐药基因携带情况, 本研究于 215 年 1 月 216 年 8 月对分离自淡水产品鱼 蛙肠道及病人粪 便的 122 株香港海鸥菌检测了临床常用 13 种抗生 素的耐药表型和所携带的磺胺类 四环素类 红霉 素类和喹诺酮类等 9 种耐药基因, 并比较了不同宿 主来源香港海鸥菌的耐药性和耐药基因携带率的 差别 1 材料与方法 1.1 菌株来源 117 株鱼源和蛙源菌株于 215 年 1 月 216 年 8 月分离自广州 深圳 江门等地, 包括深圳 54 株, 广州 63 株, 其中 62 株分离自草鱼 肠道,55 株分离自虎纹蛙肠道 5 株人源菌株为本 实验室保存, 包括广州 1 株, 香港 2 株,( 香港大学 微生物学系袁国勇教授惠赠 ), 江门 2 株 [5], 其中 1 株人源株分离自肝病病人粪便, 其他 4 株人源株分离自腹泻病人粪便 所有菌株均进行脲酶 精氨 酸双水解酶和三糖铁试验, 符合香港海鸥菌生化特 性的菌株再采用 API2NE 生化试验确认 [6] 1.2 特异性片段聚合酶链反应 16S rrna 扩增 ( 表 1) 采用水煮法提取菌株 DNA PCR 扩增 16S rrna 特 异性序列, 具体引物见表 1 中 LPW264 和 LPW265 [7], 目的片段大小 55 bp 扩增产物电泳结果阳性的进 一步扩增 16S rrna 基因全序列, 目的片段大小 1 495 bp [7], 取 5 μl PCR 产物经 1. % 琼脂凝胶电泳后在凝胶成 像系统中观察 1.3 药敏试验采用 K-B 纸片扩散法检测 13 种抗 生素的敏感性, 药敏纸片包括 : 头孢噻吩 (3 μg) 头孢吡肟 (3 μg); 氨苄西林 (1 μg); 亚胺培南 (1 μg) 氨曲南 (3 μg); 阿米卡星 (3 μg) 链霉素 (1 μg); 红霉素 (15 μg); 环丙沙星 (5 μg); 四环素 (3 μg); 氯霉素 (3 μg); 复方新诺明 (1.25 μg + 23.75 μg); 利 福平 (5 μg) 大肠杆菌 ATCC25922 和金黄色葡萄 球菌 ATCC25923 作为质控菌, 结果判读根据美国临 床和实验室标准协会 (Clinical and Laboratory Standards [8] Institute, CLSI) 标准判读 1.4 耐药基因引物设计与 PCR 扩增四环素耐 药基因 (teta tetb tetm); 磺胺类耐药基因 (sul1 sul2); 红霉素耐药基因 (ermb erea); 喹诺酮类耐药 [9 12] 基因 (qnra aac(6 )-ib), 参照文献设计相应引 物 引物由北京六合华大科技有限公司合成 反 应体系 : 总体积 :5 μl, 其中 1 PCR 缓冲液 5 μl, 25 mmol/l MgCl 2 4 μl, 2.5 mmol/l dntps 4μL, 5 U/μL TaqDNA 聚合酶.25 μl,.6 mmol/l 引物各 1 μl, 模版 DNA 5 μl, 双蒸水 29.75 μl 反应条件 为 94. 5 min,94. 4 S,68. ( 具体退火温 度, 见表 1)4 S,72. 1 k bp/min,35 个循环,72. 1 min 取 5 μlpcr 产物经 1. % 琼脂凝胶电泳, 紫 外灯下观察 表 1 检测 LH 相关基因的引物序列 名称 引物 序列 (5 3 ) 大小 (bp) 退火温度 ( ) 16S rrna LPW264 GAGTTTGATCMTGGCTCAG 55 53 [7] LPW265 GNTACCTTGTTACGACTT 磺胺类 (sulfonamides) sul1-f CTTCGATGAGAGCCGGCGGC 417 68 [12] sul1-r GCAAGGCGGAAACCCGCGCC sul2-f GCGCTCAAGGCAGATGGCATT 287 66 [12] 四环素类 (tetracyclines) sul2-r GCGTTTGATACCGGCACCCGT teta-f GTGATAAAGAATCCGCGCGT 1 134 52 [9] teta-r CATAGATCGCCGTGAAGAGG tetr-f AGCCGAATACAGTGATCCGTG 525 52 [9] tetr-r TCGTCGAAGGCGTCTATCG tetm-f GTGGACAAAGGTACAACGAG 46 5 [1] 红霉素类 (erythromycins) tetm-r CGGTAAAGTTCGTCACACAC ermb-f GAAAAGGTACTCAACCAAATA 639 52 [1] ermb-r AGTAACGGTACTTAAATTGTTTAC ere-f GTGGAGAACGACCAGAACA 721 57 ere-r GCTTGGAACACAGACGATG 喹诺酮类 (quinolones) aac(6 )-Ib-F ATTTCTCACGCCAGGATTTG 482 55 [11] aac(6 )-Ib-R GATCGGCAAAGGTTAGGTCA qnra-f ATTTCTCACGCCAGGATTTG 516 5 [11] qnra-r GATCGGCAAAGGTTAGGTCA
99 218 年 6 月第 34 卷第 6 期 Chin J Public Health, Jun 18 Vol.34 No.6 1.5 统计分析 数据采用 SPSS 19. 软件进行统计 学分析 鱼源株和蛙源株耐药率和耐药基因携带率 的 比 较 采 用 χ2 检 验 或 Fisher 概 率 检 验 P <.5 为 差异有统计学意义 78.6 % 48.7 % 3.8 % 18.9 % 18. % 14.5 % 12.3 % 7.4 % 6. % 5.7 % 1.6 %.8 % 其 中 7 株 菌 57.4 对 3 类及以上抗生素耐药 18 株菌 14.8 % 对 6 类及以上抗生素耐药 鱼源株对氨苄西林 头 孢噻吩 红霉素 利福平的耐药率高于蛙源株 P 分 2 结 果 别为..4.35.11 而对四环素 环丙 沙星 复方新诺明和链霉素的耐药率则低于蛙源株 2.1 耐 药 表 型 表 2 122 株 香 港 海 鸥 菌 对 13 种抗生素均表现为不同水平的的耐药性 对利 福平 头孢噻吩 氨苄西林 复方新诺明 红霉素 四环素 环丙沙星 链霉素 氯霉素 氨曲南 头孢 吡肟 阿米卡星 亚胺培南的耐药率分别是 86.9 % P 分 别 为....11 其 他 差 异 没 有统计学意义 P 均 >.5 5 株人源株中 对氨苄 西 林 头 孢 噻 吩 和 利 福 平 表 现 为 耐 药 的 分 别 有 3 3 和 4 株 其余均表现为敏感或者中介 表 2 122 株香港海鸥菌的耐药表型结果 抗生素 鱼源株 n = 62 蛙源株 n = 55 氨苄西林 41 66.1 头孢噻吩 54 87.1 头孢吡肟 5 四环素 4 红霉素 17 环丙沙星 复方新诺明 9 亚胺培南 公 国 13 23.6 35 63.6 中 8.1 人源株 n = 5 生 卫 共 合计 n = 122 χ2 值 P值 48.7 21.2.a 92 78.6 8.8.4a 7 5.7.445b.b 6. 57 3 6. 3.6 18 32.7 2 18. 6 1.9 3 18.9 17 3.9 17 14.5 14.5 27 49.1 6 3.8 1 1.6 1.8 1.b 氨曲南 4.8 4 7.3 7 5.7.75b 阿米卡星 3.2 1.6.497b 链霉素 4.8 12 21.8 C 15 12.3.11b 利福平 59 95.2 43 78.2 4 8. 16 86.9.11b 氯霉素 3.2 7 12.7 9 7.4.81b 6.5 27.4 PH 5..35a.b 18.2.a 注 对鱼源株和蛙源株进行耐药率的差异性比较 a χ2 检验 b Fisher s 精确检验 2.2 耐药基因 图 1 表 3 122 株香港海鸥菌 所携带的 6 种耐药基因的部分 PCR 扩增结果见图 1 磺 胺 类 抗 性 基 因 sul1 sul2 四 环 素 抗 性 基 因 teta tetb 红 霉 素 抗 性 基 因 erea 喹 诺 酮 抗 性 基 因 aac 6 -ib 均有一定的检出 检出率依次为 25.4 % 14.8 % 3.3 % 32. % 5.7 % 4.9 % 具 体 见 表 3 tetm ermb qnra3 种耐药基因未检出 其中分别有 14 16 株 四 环 素 中 介 的 菌 株 也 检 测 出 耐 药 基 因 teta tetr 有 3 株 磺 胺 类 敏 感 的 菌 株 检 测 出 sul1 在 5 株人源菌中 仅 1 株对四环素表现为中介的菌 株检测出 teta 和 tetr 其余耐药基因未检出 对鱼 源和蛙源菌株的这 6 种耐药基因分布作进一步比较 发现 对所有检出的耐药基因 sul1 sul2 teta tetr aac 6 -ib 和 erea 蛙源株的携带率均高于鱼源株 P 分别为.....9.5 2.3 耐药基因在耐药菌株中的检出率 在 122 株 香 港 海 鸥 菌 分 离 株 中 有 36 株 具 有 磺 胺 类 抗 性 23 株具有红霉素抗性 22 株具有四环素抗性 17 株 具有喹诺酮类抗性 在具有磺胺类抗性的 36 株菌 株中 分别有 31 18 株携带 sul1 sul2 基因 检出率 分别为 86.1 % 31/36 5. % 18/36 23 株具有红 霉 素 抗 性 菌 株 中 7 株 携 带 erea 基 因 检 出 率 为 3.4 % 7/23 22 株 分 离 菌 株 具 有 四 环 素 抗 性 其 中 16 株携带 teta 基因 15 株携带 tetr 基因 检出率 分别为 72.7 % 16/22 68.2 % 15/22 具有喹诺酮 抗性的菌株所携带的耐药基因是 aac 6 -ib 基因 检出率是 35.3 % 6/17 1 2 bp 2 3 4 5 6 7 8 9 1 11 12 13 14 1516 17 18 19 221 22 1 75 5 25 1 注 1 2 DNA Marker 2 6 1 13 16 19 分别为 teta tetr sul1 sul2 erea aac 6 -ib 标准对照样本 5 9 11 18 22 分别为 teta tetr sul1 erea aac 6 -ib 阳性样本 其余为阴性样本 图 1 teta tetr sul1 sul2 erea aac 6 -ib PCR 产 物电泳图 目标片段大小分别是 1 134 525 417 287 721 和 482 bp
91 218 年 6 月第 34 卷第 6 期 Chin J Public Health, Jun 218 Vol.34 No.6 表 3 122 株香港海鸥菌耐药基因检测结果 抗生素 基因 鱼源株 (n = 62) 蛙源株 (n = 55) 人源株 (n = 5) 合计 (n = 122) 检出株数检出率 (%) 检出株数检出率 (%) 检出株数检出率 (%) 检出株数检出率 (%) χ 2 值 P 值 磺胺类 sul1 1. 1.6 3. 54.5.. 31. 25.4. b 3 讨论 目前, 随着抗生素的广泛使用, 导致细菌的耐 药现象越来越普遍, 细菌耐药性已成为威胁全球人 类及动物安全的重大问题 [13] 本研究中,122 株不 同宿主来源的香港海鸥菌对利福平表现为高耐药 率, 对第四代头孢菌素类 青霉素类 磺胺类 红霉 素类 四环素类 喹诺酮类也表现为一定的耐药 对该菌的的耐药谱进一步分析发现, 有 7 株菌对 3 种抗生素耐药, 多重耐药率达到了 57.4 %, 表明 香港海鸥菌的耐药性较为严重 作为一种新发现 的病原菌, 香港海鸥菌的耐药机制尚不清楚, 我们 同时对其携带的磺胺类 四环素类 喹诺酮类和红 霉素类等 9 种耐药基因进行了检测, 共检出 sul1 sul2 teta tetr erea 和 aac(6 )-ib 等 6 种耐药基因 为进一步了解不同宿主来源香港海鸥菌的耐药 情况, 本研究比较了鱼源株和蛙源菌株的耐药性和 耐药基因分布的差异 结果表明, 鱼源株对氨苄西 林 头孢噻吩 红霉素 利福平的耐药率高于蛙源 株, 而对四环素 环丙沙星 复方新诺明和链霉素的 耐药率则低于蛙源株, 同时蛙源株的 sul1 sul2, teta tetr aac(6 ) -ib 和 erea 等 6 种耐药基因携带 率均高于鱼源株, 提示鱼源株和蛙源株对这 13 类 临床常用抗生素表现不同程度的耐药性, 可能具有 不同的耐药模式 5 株人源菌株除对氨苄西林 头 孢噻吩和利福平 3 类抗生素表现为较高耐药性外, 对其他 1 类抗生素均表现为中介或者敏感, 其耐 药水平明显低于鱼源和蛙源菌株, 因人源株数量较 少, 未进行耐药性的差异性比较 在我国水产养殖 业大量使用抗生素进行疾病防治, 特别是磺胺类 四环素和喹诺酮类抗生素应用广泛 [14], 这可能是鱼 源 蛙源香港海鸥菌对这些抗生素具有一定耐药性 的原因之一 sul2.. 18. 32.7.. 18. 14.8. b 四环素类 teta 9. 14.5 27. 49.1 1. 2. 36. 3.3 16.4. a tetr 1. 16.1 28. 5.9 1. 2. 29. 32. 16.1. a tetm........ 红霉素类 ermb........ 喹诺酮类 erea 1. 1.6 6. 1.9.. 7. 5.7.5 b aac(6 )-Ib.. 6. 1.9.. 6. 4.9.9 b qnra........ 注 : 对鱼源株和蛙源株进行耐药基因携带率的差异性比较 ;a χ 2 检验 ;b Fisher s 精确检验 在分析联系耐药性和耐药基因之间的联系时发 现, 磺胺类耐药基因 sul1 sul2 和四环素类耐药基 因 teta tetr 分别在磺胺类和四环素类的耐药菌株 中的检出率较高, 均超过 5 %, 提示这 4 种耐药基 因可能是是香港海鸥菌对磺胺类和四环素类耐药 的主要原因, 但具有红霉素和喹诺酮抗性的菌株中 相应耐药基因 erea 和 aac(6 )-Ib 检出率分别为 3.4 % 和 35.3 %, 而 eremb 和 qnra 基因均未检出, 提示香 港海鸥菌对这两种抗生素耐药还存在其他的耐药 机制 有研究显示, 与红霉素耐药相关的基因除核 糖体甲基化酶基因 eremb 红霉素酯酶 erea 外, 还 有主动外排转运基因 mefa 和红霉素磷酸转移酶 mpha mphb 等 [1, 15] ; 喹诺酮类耐药机制的研究显 示, 喹诺酮类耐药决定区 gyra 和 parc 基因的突变 与耐环丙沙星抗生素有关 [11], 这些基因在香港海鸥 菌的分布情况及其可能发挥的作用值得进一步分析 由于细菌耐药的分子机制复杂, 常常出现多种 机制同时参与细菌耐药表型的调控, 如钝化酶 靶 位改变 膜通透性改变 外排泵等, 因此从分子水平 进行耐药性研究对解析细菌耐药机制具有重要意 义 本研究不仅比较了不同宿主来源香港海鸥菌 的耐药谱和耐药基因的携带情况, 还进一步分析了 耐药基因在耐药菌株中的分布情况, 为香港海鸥型 菌的耐药性研究提供了流行病学数据 参考文献 [ 1 ] [ 2 ] [ 3 ] [ 4 ] Yuen KY, Woo PC, Teng JL, et al. Laribacter hongkongensis gen. nov., sp. nov., a novel gram-negative bacterium isolated from a cirrhotic patient with bacteremia and empyema[j]. J Clin Microbiol, 21, 39(12): 4227 4232. Woo PCY, Lau SKP, Teng JLL, et al. Association of Laribacter hongkongensis in community-acquired gastroenteritis with travel and eating fish: a multicentre case-control study[j]. The Lancet, 24, 363(9425): 1941 1947. Teng JL, Woo PC, Ma SS, et al. Ecoepidemiology of Laribacter hongkongensis, a novel bacterium associated with gastroenteritis[j]. J Clin Microbiol, 25, 43(2): 919 922. Feng JL, Yan H, Chowdhury N, et al. Identification and
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