225 [4] 可产生出类似于人的牙本质组织在适当的培养条件下, SHED 可以分化为脂肪细胞神经细胞 [5] 成骨细胞成牙细胞成肌细胞和软骨细胞 1.3 牙乳头干细胞牙乳头干细胞 (stem cell from apical papilla, SCAP) 存在于牙根尖乳头, 是一种正在发育

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驯谋池
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1 224 牙源干细胞在再生医学中的应用宋芳综述邹慧儒审校 ( 天津市口腔医院牙体牙髓病科天津 ) [ 摘要 ] 干细胞可修复受损组织并保存组织功能牙源干细胞是间充质干细胞, 更适用于组织工程, 其多向分化潜能不仅可分化为成牙细胞, 而且还可分化为神经细胞成骨细胞软骨细胞和脂肪细胞牙源干细胞主要有牙髓干细胞牙周膜干细胞根尖乳头干细胞和脱落乳牙牙髓干细胞等在再生医学中, 利用牙源干细胞再生牙组织, 将会是一种新的医疗模式 [ 关键词 ] 牙源干细胞 ; 组织工程 ; 组织再生 [ 中图分类号 ] Q 254 [ 文献标志码 ] A [doi] /gjkq Application of dental stem cells in tissue regeneration Song Fang, Zou Huiru. (Dept. of Conservative Dentistry and Endodontics, Tianjin Stomatological Hospital, Tianjin , China) [Abstract] Stem cells research has grown exponentially owing to their ability to rescue and repair injured tissue and partially restore organ function. The dental stem cells are considered rich sources of mesenchymal stem cells that are suitable for tissue engineering applications. These stem cells have the potential to differentiate into several cell types, including odontoblasts, neural progenitors, osteoblasts, chondrocytes and adipocytes. The dental stem cells exist widely in dental tissues, including dental pulp, periodontal ligament, dental papilla, and dental follicle. Technologies using dental stem cells might be a new model of renewal medicine. [Key words] dental stem cell; tissue engineering; tissue regeneration 牙源干细胞具有自我更新不断增殖和多向分化的能力, 自从 2000 年在牙髓组织中发现以来, 又相继在牙齿的其他组织中分离出来这些干细胞有脱落乳牙牙髓干细胞牙根尖乳头干细胞和牙周膜干细胞等, 皆具有多向分化潜能, 不仅可以分化为牙齿组织, 而且还可以分化为骨组 [1] 织脂肪组织和神经系统 ; 因此, 这些干细胞适合于组织工程研究, 在再生医学中不仅可用于牙组织再生, 而且还可用于修复非牙组织 1 牙源干细胞 1.1 牙髓干细胞牙髓干细胞 (dental pulp stem cell, DPSC) 是从人的牙体组织中分离出来的第一种间充质干细胞用酶消化处理人牙髓组织, 可以分离得到 DPSC DPSC 表现出高增殖性和克隆形成能力, 可形成零星且致密的钙化节点将 DPSC 体外扩眼收稿日期演 ; 眼修回日期演眼基金项目演天津市卫生局科技基金资助项目 (2012KY19) 眼作者简介演宋芳 (1979 ), 女, 天津人, 工程师, 硕士眼通讯作者演邹慧儒, Tel: 增后与羟磷灰石 / 磷酸三钙 (hydroxyapatite/tricalcium phosphate, HA/TCP) 支架复合, 再将其植入免疫缺陷小鼠体内后可产生牙本质 - 牙髓复合体, 这也就说明了 DPSC 在牙体再生方面具有潜在能力在适当的培养条件下, DPSC 可分化为成骨细胞成牙细胞脂肪细胞神经细胞软骨细胞和肌肉细胞 ; 特别是在成骨分化方面, DPSC 尤显突出, 可表达骨涎蛋白碱性磷酸酶骨钙蛋白和骨粘连蛋白以及 Ⅰ 型和 Ⅲ 型胶原等成骨相 [2] [3] 关标志物 Laino 等发现, DPSC 在体外培养后可分化为功能性成骨细胞, 产生丰富的细胞外基质和矿化基体 1.2 脱落乳牙牙髓干细胞脱落乳牙牙髓干细胞 (stem cell from human exfoliated deciduous teeth, SHED) 存在于脱落乳牙的活性牙髓中与 DPSC 相比较, SHED 不能产生牙本质 - 牙髓复合体, 但其生长和增殖速度更快, 在体内诱导成骨的能力更强将 SHED 接种到生物降解支架上, 体外扩增后可分化为功能性成牙本质细胞, 将其植入免疫缺陷小鼠皮下,

2 225 [4] 可产生出类似于人的牙本质组织在适当的培养条件下, SHED 可以分化为脂肪细胞神经细胞 [5] 成骨细胞成牙细胞成肌细胞和软骨细胞 1.3 牙乳头干细胞牙乳头干细胞 (stem cell from apical papilla, SCAP) 存在于牙根尖乳头, 是一种正在发育中的恒牙牙根软组织 SCAP 是一种分化于早期阶段的细胞, 可分化为成骨细胞成牙细胞脂肪细 [6] 胞和神经细胞 SCAP 与 DPSC 在成骨分化和成牙本质分化能力方面相似双染色试验显示, 二者都能够表达牙本质涎蛋白细胞外基质磷糖蛋白转化生长因子 -βrⅡ 血管内皮生长因子 (vascular endothelial growth factor, VEGF)-RⅠ [7] SCAP 表现出较 DPSC 更强的牙本质再生能力, 但 SCAP 在有神经递质的培养条件下, 可表达神经 [6] 巢蛋白和神经丝蛋白 M 等神经表面标志物 1.4 牙周膜干细胞牙周膜干细胞 (periodontal ligament stem cell, PDLSC) 是来源于牙周膜的一种纤维状的连接组织在一定的体外培养条件下, PDLSC 可分化为牙周骨细胞成骨细胞脂肪细胞软骨细胞和 [8] 成纤维细胞与其他的牙源干细胞相同, PDLSC 也具有快速生长和增殖的能力将 PDLSC 体外扩增后植入免疫缺陷小鼠体内, 可形成牙周骨 - 牙周膜复合体另外, 将 PDLSC 植入免疫缺陷小鼠的牙周缺损部位, 其贴附于牙周膜表面, 参与缺失牙槽骨的再生 1.5 牙囊前体细胞牙囊是在牙周组织发育的早期, 通过上皮细胞层从正在发育的牙本质中分离出来的牙囊前体细胞 (dental follicle precursor cell, DFPC) 具有典型的成纤维细胞特性, 可表达间充质干细胞的标志物, 如基质细胞抗原 -1 神经巢蛋白切迹蛋白 (notch)-1 Ⅰ 型胶原核心结合因子 -α 1 和 [9] 骨钙蛋白在充分的诱导条件下, DFPC 可以分 [5] 化为成骨细胞成牙细胞和成牙周骨细胞将 DFPC 植入免疫缺陷小鼠体内可形成纤维状组织和硬组织, 这些组织富含骨钙蛋白骨涎蛋白和 [10] Ⅰ 型胶原 2 牙源干细胞在组织工程中的应用研究表明, 牙源干细胞已经成为组织工程领域应用中的热点干细胞之一牙源干细胞容易获得, 具有多向分化能力和自身移植能力牙源干细胞应用于组织工程方面, 主要有牙组织再生骨组织再生和神经组织再生等领域 2.1 牙组织再生利用牙源干细胞和组织工程技术再生牙组织, 是当下口腔再生医学主要的研究方向之一根据牙源干细胞的来源, 再生的牙组织主要包括牙本质牙髓和牙周膜牙髓和牙本质再生随着牙源干细胞和组织工程学研究的深入, 大量的研究者已经开始进行牙髓组织和牙本质再生的探索 DPSC SHED 和 SCAP 都是适合牙髓和牙本质再生的牙源干细胞 DPSC 和 SCAP 可生成牙本质 - 牙髓复合体, 而 SHED 生成矿化组织而非牙本质 - 牙髓复合体将 SHED 接种到牙片支架上并将其植入免疫缺陷小鼠皮下培养, 经四环素染色和显微镜观察发现, [12] SHED 生成带小管的牙本质组织由于 DPSC 具有牙本质再生能力, 因此可将其用于牙髓活性治疗将 DPSC 与骨形态发生蛋白 (bone morphogenetic protein, BMP)-2 混合移入髓腔中, 可明显地改善牙本质 - 牙髓复合体的修复和 [13] 重建能力 Prescott 等将 DPSC 明胶支架和牙本质基质蛋白 -1 混合置于牙片小孔中, 随后将其植入免疫缺陷裸鼠体内培养 6 周后, 在小孔中可明显地观察到所形成的牙髓样组织牙本质再生需要有活性的牙髓组织, 牙髓组 [14] 织的再生需要有血液的供养利用干细胞进行组织再生则需要生成有效的血管网络, 为移植的细胞提供氧气和营养, 保证细胞在参与组织再生 [15] [16] 时的需要有研究者利用牙源干细胞在空的根管内再生牙髓 : 将从患者第三磨牙中分离提取的 DPSC 和 SCAP 接种到聚乳酸 - 乙醇酸共聚物 (polylactic-co-glycolic acid, PLGA) 支架上并将其移入空的 6~8 mm 长的根管内, 再将其植入免疫缺陷小鼠皮下, 3~4 个月后, 根管内形成血管化的类牙髓组织, 在根管内侧的牙本质壁上沉积一层连续均匀的类牙本质层 ; 但是, 所生成的牙本质与天然的牙本质相比较, 牙髓一侧的牙本质并不平滑, 不如天然牙的牙本质排列规整 VEGF 在血管生成和血管再造的过程中也起 [17] 着重要的作用在明胶微球支架中加入 VEGF 并将其接种 DPSC 后将其植入到空的根管内, 再将其植入到切除根尖的小鼠牙槽根管中培养 4~8 [18] 周, 空的根管内形成了带血管的牙髓组织牙周组织再生牙周炎是造成成人牙体缺

3 226 损的主要原因之一, 因为黏附性的结缔组织和支撑性牙槽骨的损坏是不可逆的若要恢复牙周功能, 就要形成新的牙周膜和牙骨质, 而且在这些组织之间以及牙骨质和牙根之间要有效恰当的连接这并不是一个简单的过程, 在牙齿发育时, [19] 不同的组织需要在时间上和空间上有序进展近来, 引导组织再生成为牙周外科手术的黄金标准, 各种研究都致力于探索牙周发育过程中的每个关键问题, 力求牙周组织能够以时间和空间有序的方式再生目前, 研究中最常用的牙周膜再生生长因子有 BMP 血小板衍生生长因子釉基质蛋白和重组成釉蛋白在加入干细胞后, 牙周膜的再生能力明显提高, 这缘于干细胞可分化为牙周膜组织将 PDLSC 用表达载体转染并与血小板衍生生长因子和 BMP 共同作用, 已经成为牙周组织工程再生的模型这些研究表明, 正常的牙周组织再生过程包含有牙骨质牙槽骨和牙周膜等组织再生将 HA/TCP 支架与 SCAP 复合, 于复合物表面接种 PDLSC 后将其植入小型猪的牙根管中, 可 [20] 生长出牙根 - 牙周组织复合体用聚乙醇酸构建多层细胞架, 在接种 PDLSC 后将其植入牙根表面, 可形成新的牙骨质和有序排列的胶原纤维 [21] 除了牙周膜细胞以外, 还有研究者在将牙囊细胞植入免疫缺陷小鼠体内培养 6 周后, 生成了类牙周膜组织, 这种组织可表达骨膜蛋白和 Scx 以及 Ⅰ 型和 Ⅻ 型胶原牙周组织再生不仅可用于牙周疾病治疗, 而且还可用于口腔种植治疗 ; 因为, 大量的病例皆需要在种植体周围重建牙周组织, 而形成功能性牙骨质并且避免纤维组 [22] 织包被仍是一项亟待解决的问题随着各种牙组织再生取得成效, 研究者更想要再生部分或是整颗牙齿 ; 但是, 牙齿是一种具有高度规整性和连续性的复杂结构, 故对整颗牙 [14] 齿的再生还需要进一步的探索 2.2 骨组织再生牙源干细胞具有良好的成骨分化能力, 缘于其在牙齿发育过程中能够形成硬质矿化组织, 故牙源干细胞是制备三维骨组织的理想的细胞来源之一大量的研究证实, DPSC 的成骨分化能力最强, 因此在骨组织工程中, 最常用的牙源干细胞是 DPSC DPSC 可与三维编织物 HA/TCP PLGA 胶原海绵和富血小板血浆等多种细胞载体 [23] 复合进行骨组织再生研究显示, 将 DPSC 与富血小板血浆混合并将其植入犬上颌人为的缺损中 8 周, 而后植入种植体再培养 8 周, 结果在种植体周围有骨组织形成, 而且种植体与周围骨组织的结合能力得到了提高利用牙源干细胞行骨组织再生研究, 试验动物从小鼠到大鼠, 从新西兰大白兔到成年犬皆取 [24] 得了理想的成果有研究者将 DPSC 接种到三维多孔 ζ(ha TCP)=6 4( 质量比, 孔隙率为 90%) 支架上, 在含 BMP-2 地塞米松和 β- 甘油磷酸盐的诱导成骨环境中培养 8 d, 再将其植入 BALB/c 免疫缺陷小鼠体内生长 12 周, 结果形成了明显的 [25] 致密结构和骨髓状的造血组织 El-Backly 等将取自新西兰大白兔的 DPSC 与 PLGA 支架混合培养, 2 d 后进行兔自身移植, 结果形成了含骨样牙本质的矿化结构, 其细胞排列有序而且伴有血管生成 [4] 也有研究者将 SCAP 和 SHED 应用于骨组织工程, 取得了良好成骨效果即将 SHED 体外扩增后接种于 HA/TCP 支架, 再将其植入免疫缺陷小鼠上人为造成的 2.7 mm 的颌骨缺损处, 结果 6 个月后缺损处被修复 2.3 神经组织再生大量的研究表明, 牙源干细胞可向神经细胞谱系分化来自于发育组织的干细胞在经过神经递质诱导分化后, 可表达多种神经标志物, 例如八聚体结合转录因子 -4 阶段特异性胚胎抗原 - 4 干细胞关键蛋白 (nanog) 和肿瘤排斥抗原 (tumor rejection antigen-1-60, TRA-1-60) 等蛋白将牙源干细胞置于悬浮环境中培养, 在表皮生长因子 (epidermal growth factor, EGF) 和碱性成纤维生长因子的作用下, 可形成三维细胞簇, 或称 [26] [27] 之为仿生神经球研究显示, 碱性成纤维生长因子是一种可诱导牙源干细胞进行神经分化的因子, 其诱导效果较 BMP-2 脑衍生神经营养因子和神经生长因子等都好在牙源干细胞分化为神经细胞的体外培养试验中, 研究者也试图利用细胞移植的方法来改善和再生神经组织在神经组织再生中, 研究最多的为 DPSC 将自人第三磨牙中提取的 DPSC 用绿色荧光蛋白转染后注射入小鸟胚胎中的胚层组织, 结果小鸟的三叉神经腱鞘轴突都指向了移植的 DPSC 其原因在于基质细胞衍生因子 -1 与半胱氨酸 -X- 半胱氨酸趋化因子受体 -4 之间的化学吸引作用经过培养后的 DPSC 可产生神经生长

4 227 因子和脑衍生神经营养因子等多种神经转化因子, [28] [29] 这些神经转化因子可改善受损的神经元研究显示 : 在适当的培养环境下, DPSC 可转化为功能性的活性神经元 ; 在小鸟异体移植试验中, DPSC 在其体内的神经环境中分化成神经细胞在无血清的培养条件下, PDLSC 和 DFPC 也 [30] 可分化为神经细胞 Widera 等发现, PDLSC 在 EGF 和成纤维细胞生长因子 -2 的作用下可形成神经球, 而这种神经球可强表达神经巢蛋白和 Sox- [31] 2 V 觟 llner 等发现, DFPC 在 EGF 和成纤维细胞生长因子 -2 的作用下悬浮培养, 也可生成神经球状结构, 而这种神经球在粘连蛋白和明胶中可以生长为较长的轴突细胞大量的研究表明, 在适当的培养条件下, 牙源干细胞可以分化为神经细胞, 而神经细胞则通过改善宿主神经元的迁移能力或者自我分化能力来修复受损的神经组织, 即证明了牙源干细胞在神经组织再生中的应用潜力 3 结语目前虽然就牙源干细胞的特性和潜能等的认识还不够, 但其在组织工程再生方面的应用前景是广阔的, 因此可以将这种细胞应用于大型的动物研究, 以获取其临床应用潜能虽然有关干细胞的研究已经取得了一定的成效, 但是还需要基础医学和生物医学等相关学科的配合才能将其用于临床相信干细胞技术将会开启个体化医疗的新时代 4 参考文献 [1] Estrela C, Alencar AH, Kitten GT, et al. Mesenchymal stem cells in the dental tissues: Perspectives for tissue regeneration[j]. Braz Dent J, 2011, 22(2): [2] Goldberg M, Smith AJ. Cells and extracellular matrices of dentin and pulp: A biological basis for repair and tissue engineering[j]. Crit Rev Oral Biol Med, 2004, 15 (1): [3] Laino G, d Aquino R, Graziano A, et al. A new population of human adult dental pulp stem cells: A useful source of living autologous fibrous bone tissue(lab)[j]. J Bone Miner Res, 2005, 20(8): [4] Miura M, Gronthos S, Zhao M, et al. SHED: Stem cells from human exfoliated deciduous teeth[j]. Proc Natl Acad Sci U S A, 2003, 100(10): [5] Machado E, Fernandes MH, Gomes PD. Dental stem cells for craniofacial tissue engineering[j]. Oral Surg Oral Med Oral Pathol Oral Radiol Endod, 2011, 25: [6] Sonoyama W, Liu Y, Yamaza T, et al. Characterization of the apical papilla and its residing stem cells from human immature permanent teeth: A pilot study[j]. J Endod, 2008, 34(2): [7] Huang GT, Gronthos S, Shi S. Mesenchymal stem cells derived from dental tissues vs. those from other sources: Their biology and role in regenerative medicine[j]. J Dent Res, 2009, 88(9): [8] Chadipiralla K, Yochim JM, Bahuleyan B, et al. Osteogenic differentiation of stem cells derived from human periodontal ligaments and pulp of human exfoliated deciduous teeth [J]. Cell Tissue Res, 2010, 340(2): [9] Morsczeck C, G 觟 tz W, Schierholz J, et al. Isolation of precursor cells(pcs) from human dental follicle of wisdom teeth[j]. Matrix Biol, 2005, 24(2): [10] Morsczeck C, Schmalz G, Reichert TE, et al. Somatic stem cells for regenerative dentistry[j]. Clin Oral Investig, 2008, 12(2): Kim BC, Bae H, Kwon IK, et al. Osteoblastic/cementoblastic and neural differentiation of dental stem cells and their applications to tissue engineering and regenerative medicine[j]. Tissue Eng Part B Rev, 2012, 18(3): [12] Sakai VT, Zhang Z, Dong Z, et al. SHED differentiate into functional odontoblasts and endothelium [J]. J Dent Res, 2010, 89(8): [13] Prescott RS, Alsanea R, Fayad MI, et al. In vivo generation of dental pulp -like tissue by using dental pulp stem cells, a collagen scaffold, and dentin matrix protein 1 after subcutaneous transplantation in mice[j]. J Endod, 2008, 34(4): [14] Huang GT. Dental pulp and dentin tissue engineering and regeneration: Advancement and challenge [J]. Front Biosci(Elite Ed), 2011, 3: [15] Casagrande L, Cordeiro MM, N 觟 r SA, et al. Dental pulp stem cells in regenerative dentistry[j]. Odontology, 2011, 99(1):1-7. [16] Huang GT, Yamaza T, Shea LD, et al. Stem/progenitor cell-mediated de novo regeneration of dental pulp with newly deposited continuous layer of dentin in an in vivo model[j]. Tissue Eng Part A, 2010, 16(2): [17] Ferrara N. Vascular endothelial growth factor[j]. Arterioscler Thromb Vasc Biol, 2009, 29(6): [18] Srisuwan T, Tilkorn DJ, Al -Benna S, et al. Revasc - ularization and tissue regeneration of an empty root canal space is enhanced by a direct blood supply and stem cells[j]. Dent Traumatol, [Epub ahead of print]. [19] Wolf DL, Lamster IB. Contemporary concepts in the diagnosis of periodontal disease [J]. Dent Clin North Am, 2011, 55(1): [20] He H, Yu J, Cao J, et al. Biocompatibility and osteogenic capacity of periodontal ligament stem cells on

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716 国际口腔医学杂志第 42 卷 6 期 2015 年 11 月 SHED 较 BMMSC 和 DPSC 有更高的增殖能力 ; 而其微列阵分析显示,SHED 内含有大量成纤维细胞生长因子 (fibroblast growth factor,fgf) 转化生长因子 (transforming gr

716 国际口腔医学杂志第 42 卷 6 期 2015 年 11 月 SHED 较 BMMSC 和 DPSC 有更高的增殖能力 ; 而其微列阵分析显示,SHED 内含有大量成纤维细胞生长因子 (fibroblast growth factor,fgf) 转化生长因子 (transforming gr 国际口腔医学杂志第 42 卷 6 期 2015 年 11 月 715 脱落乳牙牙髓干细胞的生物学特性谷楠孙鑫刘富萍张宇娜张雪李海鹰吉林大学口腔医院儿童口腔科长春 130021 [摘要] 在乳恒牙交替过程中乳牙不断脱落即脱落乳牙牙髓干细胞 SHED 获取容易且SHED较骨髓间质干细胞和牙髓干细胞有更强的细胞增殖能力 SHED含有的成纤维细胞生长因子转化生长因子-β 结缔组织生