林業研究季刊 28(2):1-14, 2006 1 研究報告 陳明男 1 廖天賜 2,3 摘要 紅樹林是指生長在熱帶及亞熱帶沿海潮間帶或河口泥濘地之植物, 主要是由紅樹科及一些適應此種環境的植物所組成, 為存在於水域與陸地兩種截然不同環境間的特殊植群 為了瞭解紅樹林植物之光合作用對光度 溫度的反應, 本研究以水筆仔 (Kandelia candel) 五梨跤 (Rhizophora stylosa) 海茄苳 (Avicennia marina) 及欖李 (Lumnitzera racemosa) 等四種苗木為材料, 以 11% 21% 40% 63% 及 100% 五種相對光度處理之, 測定其光合作用對光度之反應曲線 光合作用對溫度之反應曲線 氣孔導度 葉片角度等, 及葉綠素螢光 (Fv/Fm 值 ) 結果發現四種苗木對光線的適應範圍很大, 但仍以在高光環境下生長者有較佳之競爭能力 海茄苳苗木可能有較強之耐陰性, 而欖李苗木在低溫下之耐陰性低, 氣孔可能為影響紅樹林光合作用之主要因子, 而 Fv/Fm 值受低溫高光顯著影響, 顯示低溫對紅樹林之生育影響甚大 關鍵字 紅樹林 光合作用 氣孔導度 葉綠素螢光 Research paper Photosynthetic Responses of four Mangrove Seedlings to Light Intensities and Temperatures Ming-Nan Chen 1 Tien-Szu Liao 2,3 Abstract Mangrove, a vegetation community that grows in tropical and subtropical zones, is commonly found in tide area of seashore or muddy land of river outlet. This special vegetation, consisting of mainly by Rhizophoraceae and some other plants, has adapted itself to and survived in two different environments, namely, submerging in water and land. Seedlings of four typical mangrove plants, i.e. Kandelia candel, Rhizophora stylosa, Avicennia marina, Lumnitzera racemosa, were selected for the current experiment to measure their photosynthetic responses to five relative light intensities, i.e. 11%, 21%, 40%, 63%, and 100%, as well to different temperatures. Dependent variables measured included the rate of photosynthesis, stomatal conductance, chlorophyll fluorescence (Fv/Fm) and leave angle. The results showed that seedlings of all species tested had a considerably wide range of adaptability to light intensity, with higher light intensity promoting better growth. A. marina showed the strongest, while L. racemosa exhibited the least shadow tolerance under low temperature. Stomatal conductance appeared to 1. 中興大學森林學系碩士 Master, Dept. of Forestry, National Chung-Hsing University. 2,3. 中興大學森林學系副教授, 通訊作者 Associate Professor, Dept. of Forestry, National Chung-Hsing University. Corresponding Author.
2 be one major factor influencing photosynthesis of mangrove species. Fv/Fm was influenced by low temperature and high light intensity. In general, the low temperature had a significant impact over the growth of mangrove. Key words Mangrove, Photosynthesis, Stomatal conductance, Chlorophyll fluorescence. 一 前言紅樹林 (mangrove) 是指生長在熱帶及亞熱帶沿海潮間帶或河口泥濘地之植物, 主要是由紅樹科 (Rhizophoraceae) 及一些適應此種環境的植物所組成 ( 陳明義,1982; 薛美莉, 1995;Spalding et al., 1997) 紅樹林之生育除受鹽分影響外, 光度及溫度亦為影響其生育之重要因子 在高光環境下, 紅樹林植物可透過改變葉片角度來逃避高光傷害或透過葉黃素循環消散過多能量 (Lovelock and Clough, 1992), 且陽葉有較多吸收紫外線的酚類化合物 (ultraviolet-absorbing phenolic compounds) 可幫助對抗高光危害 (Lovelock et al., 1992) 葉片氣孔導度則明顯隨光度減低而迅速下降 (Theuri et al., 1999), 在原生育地, 紅樹林葉片氣孔導度一般來說均較低, 其可幫助葉片維持一定的細胞間隙 CO 2 濃度 (Ci) 及維持高的水分利用效率 (water-use efficiency, WUE), 此為適應鹽分環境的重要生存策略 (Andrews and Muller, 1985) 在光合作用特性方面,Ball 和 Critchley (1982) 發現海茄苳 (Avicennia marina) 之飽和光合作用速率隨著光度降低而衰退, 但能在低光下以極低的光合作速率維持其生存, 並能充分利用林下斑光 Cheeseman 等人 (1991) 亦發現紅樹屬 (Bruguiera) 植物在低光下, 其光合構造有能力可以有效運作 紅樹林植物的陰葉常有高的光量子收率 (quantum yield) 且不受鹽度增高的影響, 而暴露在直射光下的上層葉, 其光量子產量及代表光系統 II 最大潛能之葉綠素螢光 Fv/Fm 值 ( 葉片經暗適應後測得之 Fv/Fm 值, 代表 PS II 反應中心之潛在效能, 一般正常值約在 0.8 左右, 若降低則表示 PS II 之效能受到抑制或損害 ( 徐邦達,2002), 均 較下層葉為低 陽葉之能量轉換效率及 Fv/Fm 均較低, 係導因於天線色素大幅增加非光化學消散 (non-photochemical quenching, NPQ) 比例, 而非 PSⅡ 反應中心受到損害 (Björkman et al., 1988) 此外, 低溫高光的環境會使 Rhizophora mangle 之 Fv/Fm 值下降, 這種情況下, 葉黃素循環在能量消散上扮演重要角色 (Demmig-Adams et al., 1989) 本研究將針對光度與溫度對於台灣現存四種紅樹林植物光合作用之影響進行探討, 並嘗試以生理觀點, 討論紅樹林植物之可能分布, 以期對紅樹林有更進一步的瞭解 二 材料與方法 ( 一 ) 材料及試驗處理以水筆仔 (Kandelia candel) 五梨跤 (Rhizophora stylosa) 海茄苳 (Avicennia marina) 及欖李 (Lumnitzera racemosa) 等四種紅樹林植物為材料 其中水筆仔 五梨跤係分別於 2001 年 3 月及 7 月於彰化王功紅樹林復育區及台南四鯤鯓 四草採集胎生苗, 以直插方式栽植, 欖李則於採種後, 置於砂床發芽, 於 2001 年 10 月移植, 而海茄苳則於 2001 年 11 月間, 自台南四草挖掘當年生之小苗帶回種植 四種植物材料皆以長 寬各 10 cm, 深 24 cm 之葳特缽種植, 所用之栽培介質為砂質壤土 再將種植供試苗木之葳特缽放入長 50 cm, 寬 32 cm, 深 17 cm 的不漏水方形水盆中, 將水盆灌滿 0.1-0.2% 的鹽水, 水盆中的水以鹽度計 (salinity refractometer, S/Mill-E, ATAGO, Japan) 量測, 定期補充水分以維持鹽度 水筆仔 五梨跤 欖李及海茄苳苗木分別於 2001 年 3 月 7 月 10 月及 11 月時置於四種不同密度遮光
林業研究季刊 28(2):1-14, 2006 3 網下, 以照度計 (lux-meter, ANA-315, Japan) 於天氣晴朗之上午測定網架內離地面約 0.5 m 高度之相對光度, 分別為 11% 21% 40% 63% 及 100% ( 全光 ) 每週每株苗木施予稀釋 1000 倍之花寶五號 (Hyponex Corporation, USA) 液態肥 30 ml ( 二 ) 測定項目及方法 1. 光合作用水筆仔於 2002 年 1/19-1/28 ( 月 / 日 ) 間, 五梨跤 海茄苳 欖李分別於 2002 年 2/24-3/4 3/25-3/30 4/6-4/10 間進行測定 以完全展開之上位葉片為測定對象, 用紅外線氣體分析儀 (Rosemount Model-880, USA) 配合可以控制光度 溫度及溼度之開放式同化箱系統 (open gas system)(weng and Chen, 1987) 加上人工光源 (Toshiba, D-400, Japan), 同時測得 CO 2 及 H 2 O 之交換速率, 再以供測定葉片之葉面積換算光合作用速率 測定光合作用速率對光度之反應時, 係以不同密度之遮光網調節光度, 範圍設定在 0-1200μmol m -2 s -1 之間, 同化箱溫度設定為 28±0.5, 相對溼度設定為 70±5% 測定光合作用速率對溫度之反應時, 溫度範圍設定在 10-40, 每間隔 5 測定一次, 光度設定為 1000±100μmol m -2 s -1, 相對溼度設定為 70 ±5 % 2. 氣孔導度 2002 年 3 月間, 選擇晴朗 陽光充足 (photosynthetic photon flux density,ppfd> 1200 μmol m -2 s -1 ) 之日 (3/10 3/18), 於 Am10:00-11:00 間以葉片導度測定儀 (porometer, AP4 Delta-T, Cambridge, UK) 測定完全展開之向陽葉片的氣孔導度 3. 葉綠素螢光 (Fv/Fm) 分別於 2002 年 2 月 (2/3 2/27) 及 4 月 (4/15 4/16) 間, 選擇天氣晴朗之日, 於 Am10:00-11:00 間進行葉綠素螢光的量測 先以溫度計及光量計 (quantum meter, LI-189, USA) 量測當時的氣溫和光度 (PPFD), 再將完全展開之向陽葉片經 30 分鐘暗適應處理 後, 利用攜帶式螢光測定儀 (plant efficiency analyzer, PEA, Hansatech, Inc.) 測定葉片之最小螢光值 (minimum fluorescence emission, Fo) 及最大螢光值 (maximum fluorescence emission, Fm), 並求得變動螢光值 (variable fluorescence emission, Fv, =Fm-Fo), 而 Fv/Fm 可代表 PSⅡ 的最大光能轉化效率 4. 葉片角度 2002 年 4 月間, 以量角器量測各相對光度處理葉片與天頂之夾角 5. 統計分析所得之最大光合作用速率 光量子收率 氣孔導度 葉綠素螢光 (Fv/Fm) 及葉片角度等資料以 SPSS 統計分析軟體, 採鄧肯氏多變域分析 回歸分析則以 Sigma Plot 軟體進行分析 三 結果圖 1 顯示水筆仔在 40% 及 21% 之光度下有最大的飽和光合作用速率, 而五梨跤 海茄苳 欖李則分別在 100% 40% 及 100% 光度處理時有最大的飽和光合作用速率, 與其他光度處理有顯著差異 ( 表 1) 四種植物均以 11% 光度處理下的飽和光合作用速率最低, 但仍分別維持在其最大飽和光合作用速率的 66% 61% 72% 及 68% 在光量子收率方面, 水筆仔 欖李在中 低光度處理下有較大的光量子收率, 而在高光下的光量子收率有稍低的趨勢 ; 但五梨跤 海茄苳在各處理間並無顯著差異 表 2 顯示四種紅樹林植物經各光度處理後, 均以 100% 之全光處理者均有最大的氣孔導度, 並顯著高於其餘光度處理者, 且隨著光度之降低, 氣孔導度有逐漸減小之趨勢 ; 在 11% 光度處理下水筆仔 五梨跤 海茄苳 欖李的氣孔導度分別只有其在全光 (100%) 下的 31% 19% 19% 及 26% 圖 2 顯示四種紅樹林植物之 Fv/Fm 值, 均以全光處理者為最低, 並與其他光度處理有顯
4 著差異, 而且會隨光度處理減低而有遞增的趨勢 另一方面, 四種紅樹林植物之 Fv/Fm 亦受溫度之影響, 水筆仔在 2 月初時, 全光處理者明顯低於其他相對光度處理, 到 4 月中時各光度處理間差異已漸趨減少 五梨跤與水筆仔亦 有類似之趨勢 ; 海茄苳在 2 月份及 4 月份之 Fv/Fm 值, 除在全光下生長者外, 其餘光度處理間並無顯著差異 ; 欖李則反在 4 月時, 以 100% 及 63% 光度處理者顯著低於其他光度處理者 表 1. 四種紅樹林植物經不同相對光度處理 (RLI) 後之飽和光合作用速率 (Pmax) 及光量子收率 (QY)(K: 水筆仔 R: 五梨跤 A: 海茄苳 L: 欖李 ) Table1. The saturation photosynthetic rate (Pmax) and quantum yield (QY) of four mangrove seedlings treated by different relative light intensities (RLI) treatment. (K: K. candel; R: R. stylosa; A: A. marina; L: L. racemosa) Species RLI Pmax (µmol CO 2 m -2 s -1 ) QY 10-2 K R A L 100% 4.127±0.075 b* 0.98±0.004 ab 63% 3.760±0.108 bc 0.79±0.03 b 40% 4.928±0.153 a 1.14±0.11 a 21% 5.143±0.194 a 1.26±0.17 a 11% 3.374±0.132 c 1.12±0.07 a 100% 4.274±0.074 a 1.05±0.06 ab 63% 3.773±0.209 b 1.05±0.06 ab 40% 3.350±0.201 b 1.19±0.06 a 21% 3.489±0.098 b 1.02±0.06 ab 11% 2.602±0.124 c 0.87±0.09 b 100% 8.263±0.310 a 2.14±0.10 a 63% 7.577±0.286 ab 1.98±0.05 a 40% 8.291±0.302 a 2.15±0.15 a 21% 6.963±0.199 b 2.37±0.20 a 11% 5.971±0.165 c 2.39±0.23 a 100% 9.611±0.232 a 1.88±0.09 bc 63% 8.360±0.256 a 2.02±0.14 bc 40% 7.692±0.258 ab 1.59±0.12 c 21% 7.157±0.337 bc 2.68±0.21 a 11% 6.498±0.166 c 2.18±0.14 b * 不同英文字母表示同一種紅樹林植物之鄧肯氏多變域分析的差異顯著 (P<0.05) *The different letters indicate significant difference at p<0.05 by Duncan s test in the same species. 在葉片形態對光度變化之調適方面, 四種紅樹林植物的葉片角度均有隨光度處理減低而有增加的趨勢 ( 表 4), 即在低光度處理時葉片較為平展, 於高光度下則否 ; 即水筆仔與五梨跤的葉片會隨光度的增加, 葉面彎曲, 欖李的葉片在高光處理下 (100% 及 63%) 時也有葉面凹凸的情況產生 ( 圖 3), 但海茄苳則無此種現 象 圖 4 顯示水筆仔之光合作用最適溫度約在 32.5, 超過或低於此溫度, 光合作用速率皆有迅速下降的趨勢, 但在 20 以下時, 光合作用速率下降有減緩之趨勢 五梨跤光合作用適溫約在 31, 超過或低於 31, 光合作用速率下降的趨勢不像水筆仔那樣明顯, 但在 20
林業研究季刊 28(2):1-14, 2006 5 以下時, 光合作用速率則有迅速下降的趨勢 海茄苳光合作用適溫約在 24.5, 高於 24.5 時, 下降趨勢較緩, 在約 15 時, 海茄苳的光合作用速率仍維持約 80% 的水準, 低於 15 時即有迅速下降的趨勢 欖李光合作用適 溫約在 32, 超過或低於 32 時, 光合作用速率整體下降趨勢較前三種紅樹林植物緩慢 大體言之, 四種紅樹林植物在 20 時, 仍可維持在最適溫光合作用速率的 70% 以上 表 2. 不同光度處理之四種紅樹林苗木的氣孔導度 (n=20) Table 2. Stomatal conductance of four mangrove seedlings treated by different light intensities. n=20. Stomatal conductance (mmol m -2 s -1 ) RLI K. candel R. stylosa A. marina L. racemosa 100% 817.11±62.55 a* 1101.50±121.55 a 978.10±95.06 a 354.59±20.25 a 63% 623.63±60.60 ab 658.65± 27.52 b 330.61±12.72 b 147.90± 8.60 b 40% 403.40±26.11 b 368.62± 28.35 c 330.93±15.90 b 125.86± 6.41 b 21% 344.95±16.95 b 286.65± 19.37 c 220.70± 9.40 bc 73.40± 3.88 c 11% 253.98±10.28 b 213.13± 12.98 c 184.52± 9.80 c 90.93± 7.58 c * 不同英文字母表示同一種紅樹林植物之鄧肯氏多變域分析的差異顯著 (P<0.05) *The different letters indicate significant difference at p<0.05 by Duncan s test in the same species. 表 3. 不同光度處理之四種紅樹林苗木之葉片角度 (n=8) Table 3. Leave angle of four mangrove seedlings treated by different light intensities. n=8. Leave angle ( o ) RLI K. candel R. stylosa A. marina L. racemosa 100% 31.13±3.36 c) 44.38±2.21 c 28.38±2.05 c 37.25±1.63 c 63% 39.00±4.15 c 46.25±2.53 c 44.75±2.17 b 38.25±3.49 c 40% 54.63±1.77 b 56.38±3.65 b 55.88±1.51 a 50.50±1.21 b 21% 59.25±3.12 b 67.63±2.26 a 60.63±2.31 a 50.75±1.92 b 11% 69.63±2.19 a 71.38±2.05 a 61.38±2.50 a 63.38±2.51 a * 不同英文字母表示同一種紅樹林植物之鄧肯氏多變域分析的差異顯著 (P<0.05) *The different letters indicate significant difference at p<0.05 by Duncan s test in the same species.
6 6 K R 6 Photosynthetic rate (µmol CO 2 m -2 s -1 ) 4 2 0 10 A L 8 6 4 2 0 4 2 0 10 8 6 4 2 0 Photosynthetic rate (µmol CO 2 m -2 s -1 ) 0 200 400 600 800 1000 1200 0 200 400 600 800 1000 1200 PPFD (µmol m -2 s -1 ) 圖 1. 四種紅樹林植物經不同相對光度處理後之光合作用對光度的反應比較 (K: 水筆仔 R: 五梨跤 A: 海茄苳 L: 欖李 )(_ 分別表示 100% 63% 40% 21% 11% 相對光度處理 ) Fig. 1. Photosynthetic responses of four mangrove seedlings fit to different light intensities. (K: K. candel; R: R. stylosa; A: A. marina; L: L. racemosa)(_,,, and stand for:100%, 63%, 40%, 21% and 11% relative lightintensities).
林業研究季刊 28(2):1-14, 2006 7 0.9 February April b c b bc b b a a a 0.8 0.7 d K 0.6 0.9 0.8 d c b b ab b a a R 0.7 d c Fv/Fm 0.6 0.9 0.8 c b b a a a a a a a A 0.7 0.6 0.9 0.8 b d a c a b a b a a L 0.7 0.6 100% 63% 40% 21% 11% Relative light intensity 圖 2. 不同光度處理下四種紅樹林苗木於二不同月份之 Fv/Fm (n=4) (K: 水筆仔 R: 五梨跤 A: 海茄苳 L: 欖李 ) Fig. 2. Fv/Fm of four mangrove seedlings on different months treated by different light intensities. n = 4. (K: K. candel; R: R. stylosa; A: A. marina; L: L. racemosa) * 不同英文字母表示同一種紅樹林植物之鄧肯氏多變域分析的差異顯著 (P<0.05) *The different letters indicate significant difference at p<0.05 by Duncan s test in the same species.
8 K. candel 100% 63% 40% 21% 11% R. stylosa 100% 63% 40% 21% 11% L. racemosa 40% 100% 21% 圖 3.不同光度 (100% 63% 40% 21% 以及 11%) 處理下三種紅樹林苗木葉片彎曲情況 Fig. 3. Varieties in leaves of three mangrove seedlings treated by different light intensities.
林業研究季刊 28(2):1-14, 2006 9 100 K 80 60 40 R 2 =0.859 ** y=37.526-1.592x+0.268x 2-0.005x 3 20 100 R 80 Photosynthetic rate (%) 60 40 20 100 80 A R 2 =0.634 ** y=-7.201+6.614x-0.100x 2-0.0001x 3 60 40 R 2 =0.694 ** y=-62.769+15.899x-0.494x 2 +0.005x 3 20 100 L 80 60 R 2 =0.743 ** 40 y=17.893+3.224x+0.028x 2-0.002x 3 20 10 15 20 25 30 35 40 Temperature ( o C) 圖 4. 四種紅樹林苗木之光合作用速率對溫度的反應 (K: 水筆仔 R: 五梨跤 A: 海茄苳 L: 欖李 ;** 表顯著相關,p<0.01) Fig. 4. Temperature responses on photosynthesis of four mangrove seedlings. ( K, K. candel; R, R. stylosa; A, A. marina; L, L. racemosa. **the sign indicate significant correlation at p<0.01) 四 討論 ( 一 ) 苗木的光合作用本研究結果顯示, 水筆仔之飽和光合作用速率的表現與其他三者不同, 即其在 21% 光度處理者有最大之飽和光合作用速率, 而五梨跤 海茄苳及欖李則以 100% 或較高光度處理 者有最大的飽和光合作用速率 ( 圖 1 表 1), 推測其因可能原因是水筆仔是在氣溫較低時進行光合作用測定, 而其他三者則否, 圖 2 亦顯示, 在低溫季節 (2 月 ), 水筆仔在全光下, 其 Fv/Fm 值會明顯下降, 表示其 PSⅡ 的光化學效率減低, 因此才造成水筆仔在高光處理下的光
10 合作用速率較低, 而其他三種植物之光合作用速率則在較溫暖的季節測定, 故不受低溫影響 圖 4 結果同時也顯示, 紅樹林植物不但在高光下能維持其光合作用速率, 在低光四種植物的飽和光合作用速率也尚能維持在最大飽和光合作用速率的 60% 以上 在本試驗過程中肉眼觀察發現, 水筆仔在 40% 相對光度處理以下, 及五梨跤在 21% 相對光度處理以下者, 其在 10:00-15:00 間, 葉片有萎凋下垂的情況, 尤其在陽光強烈或冬季時更為明顯, 但在傍晚後逐漸恢復, 海茄苳及欖李則無此現象產生, 是否因為在低光及低鹽分情況下, 溶質累積不足造成吸水能力低落, 仍有待探討 表 2 顯示, 在排除鹽分因素之影響 ( 即在不缺水之情況 ) 後, 四種紅樹林植物的氣孔導度均隨光度之減低而下降, 呈現不顯著的影響, 此點與 Theuri 等人 (1999) 結果相近, 唯本試驗中全光處理者, 其氣孔導度較其他文獻 (Andrews and Muller, 1985; Ball et al., 1988; Björkman et al., 1988; Hirano et al., 1996; Theuri et al., 1999) 高出甚多 推測其原因, 應是鹽分條件不同所致, 因為本試驗主要是探討光度與溫度的影響, 故盡量減低鹽分造成之效應, 各處理的鹽度均在 0.1-0.2% 之間, 而文獻中之氣孔導度均在紅樹林的天然生育地中測得, 其鹽度較高或變化較劇烈 (0.05-3.4%), 因此在氣孔導度上出現相當大之差異 Andrews 和 Muller(1985) 指出 : 在原生育地, 紅樹林的低氣孔導度可幫助葉片維持一定的細胞間隙 CO 2 濃度 (Ci) 及維持高的水分利用效率, 其中, 高水分利用效率即為適應鹽分環境的重要生存策略 許多文獻亦指出, 紅樹林植物的氣孔導度與光合作用速率之間呈顯著正相關 (Ball and Critchley, 1982; Andrews and Muller, 1985; Ball et al., 1988; Cheeseman et al., 1991; Cheeseman et al., 1997; Theuri et al., 1999), 但主要均在低氣孔導度時與光合作用呈線性關係 由表 1 及表 2 的分析結果 ( 數字未列出 ) 亦顯示, 五梨跤 海茄苳 欖李的飽和光合作用速率與氣孔導度的呈線性關係, 即氣孔導度較低時, 飽和光合作用速率隨氣孔導度增加而上升, 氣孔導度超過一定限度後, 飽和光合作用速率逐漸減緩, 海茄苳的飽和光合作用速率甚至稍稍下降 此結果顯示在較低光度情況下, 氣孔導度的增加可確實提高飽和光合作用速率, 而在高光時, 氣孔導度對飽和光合作用速率的影響漸減, 推測此時光合作用已達極限, 而仍維持如此大的氣孔導度應該是為了增加蒸散速率, 以減低因高光造成之葉片高溫 因為在高葉溫情況下, 同化速率及氣孔導度均下降,Ci 在低光下則相對固定, 在高光下則增加 這種氣體交換特性的變化, 顯示葉片固定碳素的生化承載力 (biochemical capacity) 隨著葉溫增加到 32 以上而急劇衰退 (Ball et al., 1988) 因此在水分狀況允許的情形下, 增大氣孔導度, 增加蒸散作用速率, 以降低因強光造成之葉片高溫, 可能是紅樹林植物適應高光逆境的手段之一 葉片以高蒸散作用速率運作的好處在於在高光下可以維持高的光合作用速率, 反之, 若葉片蒸散速率過低時, 葉片散熱效能會降低, 為了維持葉溫在光合作用之適當範圍內勢必在低光下才能達成 (Ball et al., 1988), 但在實際生育環境中, 鹽分環境容易造成生理缺水使氣孔容易關閉成為限制光合作用的因子, 因此在高光下, 葉片所吸收之光能容易過剩下, 必須消除多餘能量, 以保護光合系統 (Cheeseman et al., 1991) Ball 等人 (1988) 指出, 改變葉片角度及葉面積可減少葉片受陽面積及光能入射角, 減少葉溫上升, 可降低蒸散作用的冷卻需求, 而降低溫度變化對光合作用的不利影響 本研究亦發現葉片角度與葉片形態會因相對光度處理不同 ( 表 3 圖 3), 利用葉片角度與葉片彎曲以減少太陽光直射的面積 綜合上述結果顯示, 在低鹽度情況下, 紅樹林植物可以用較大的蒸散作用來散熱, 降低
林業研究季刊 28(2):1-14, 2006 11 葉片溫度, 若在鹽度較高的情況下, 因根部吸水較為困難, 無法利用高蒸散作用散熱, 因此其葉片角度及葉片形態會改變以減低陽光直射的機會以減低高光及高溫逆境的傷害 ( 二 ) 葉綠素螢光 (Fv/Fm 值 ) 與光合作用 Fv/Fm 值是推估 PSII 效能之重要指標 (indicator) ( 徐邦達,2002) 紅樹林植物無論是泌鹽種或拒鹽種, 其對於直射陽光的反應均類似, 暴露在直射光下的上層葉, 其光量子產量及 Fv/Fm 值均較下層葉為低 本研究結果顯示, 四種紅樹林植物之 Fv/Fm 值均隨相對光度處理增加而下降 ( 圖 2), 顯示其 PS Ⅱ 光化學效率降低 (Björkman et al., 1988; Hardacre and Greer, 1989; Horton et al., 1994; Janssen et al., 1995; Havaux and Tardy, 1996; Verhoeven et al., 1997; Hall and Rao, 1999; Müller et al., 2001; Ambrosio et al., 2003; Niinements et al., 2003; Tsonev and Hikosaka, 2003) 在 2 月份, 水筆仔在全光處理下, 其 Fv/Fm 值明顯較其他光度處理 (0.8 左右 ) 為低, 表示全光下 PSII 效能受到光抑制, 唯 4 月時, 全光處理之 Fv/Fm 值即回升 五梨跤在 2 月份之 Fv/Fm 值比水筆仔更低, 但在 4 月份時亦明顯回升 在 2 月份 Fv/Fm 值降低應該是冬季低溫所造成, 蓋 Demmig-Adams 等人 (1989) 提到, 低溫高光會使得 R. mangle 之 Fv/Fm 值下降 海茄苳在 2 月與 4 月之 Fv/Fm 值並無明顯差別, 因在 2 月測定時氣溫已回升 但欖李在 4 月份, 高光處理之 Fv/Fm 值反較 2 月時低, 此現象與海茄苳不同 在高光情況下, 造成葉片 Fv/Fm 值降低之原因可能有 2 種 : (1)PSⅡ 反應中心遭到損害, 因而 Fv/Fm 值下降,(2) 非光化學消散 (non-photochemical quenching) 增加, 使 Fm 降低 (Demmig and Björkman, 1987) 而紅樹林陽葉之能量轉換效率及 Fv/Fm 值均較低, 係導因於大量增加天線色素非光化學消散的比例, 而非損害 PSⅡ 反應中心 (Björkman et al., 1988) 綜合來說, 紅樹林植物在不同環境下 Fv/Fm 值之下降, 可能代表不同的意義 : 其中低光下之 Fv/Fm 值通常並不會受到影響, 因此不予討論 若氣孔未關閉, 在溫暖高光情況下,Fv/Fm 值下降應該是非光化學消散的比例增加, 而非光合系統受損, 若是低溫伴隨高光,Fv/Fm 值下降即可能為光合系統損傷之重要訊息 ( 徐邦達,2002) 由於紅樹林植物可利用葉黃素循環或 SOD 等酵素, 消散過多的能量以保護光合作用反應中心, 減少光抑制產生的機會 (Lovelock and Clough, 1992), 這完整的光保護機制, 或許就是紅樹林植物能在此多重逆境環境下生長的原因, 但也因為其在低鹽度情況可能有極高的蒸散作用, 故使得其在一般陸生環境中的競爭能力不足, 僅能分布在河口或潮間帶等其他陸生植物無法與之競爭的環境下形成大片純林, 而無法向陸地伸展分布 綜合上述結果顯示, 冬季低溫對紅樹林植物影響很大, 若加上高光, 將使光合系統遭受損傷, 而使 Fv/Fm 值下降, 產生光抑制 水筆仔雖在低溫高光下之 Fv/Fm 值降低, 但其下降程度有限, 顯示水筆仔有能力在此情況下保護其光合系統, 也許這正是其分布緯度較高的原因之一 其他紅樹林植物則可能在冬季陽光照射下, 無法充分保護其光合系統, 而影響其光合作用能力, 因此限制了其分布範圍 ; 欖李雖為分布在較熱帶之紅樹林植物, 但在高溫高光下, 仍有可能因氣孔導度低 蒸散作用較弱, 使之較易受到輕微的光抑制 ( 三 ) 溫度對光合作用的影響從四種紅樹林植物光合作用對溫度之反應來看 ( 圖 4), 水筆仔 五梨跤 欖李的光合作用適溫較高, 海茄苳較低, 但海茄苳的光合作用在光合最適溫以上時, 其下降幅度較小, 顯示其對高溫的適應力強 而水筆仔在低於 15 時, 光合作用衰退有漸緩的趨勢, 五梨跤與欖李在溫度下降時之光合作用衰退幅度看似較小, 但低於 15 時, 光合作用衰退幅度有增
12 加趨勢, 唯個體間差異較大, 顯示五梨跤與欖李對溫度之敏感性可能有遺傳上之差異 光合作用在高溫與低溫情況下之衰退原因不盡相同, 高溫時光合作用速率衰退主要是因為葉溫上升及呼吸消耗導致 (Ball et al., 1988; Alexander et al., 1995; Taiz and Zeiger, 1998) 低溫時則是因為酵素活性下降 電解質滲漏 (electrolyte leakage) 及 Fv/Fm 下降造成 (Somersalo and Kranse, 1990; Peter and Thomber, 1991; Haldimann, 1996; Szalai et al., 1996; Hall and Rao, 1999) 從四種紅樹林植物之光合作用對溫度之反應曲線的結果 ( 圖 4), 發現其在 20 以上時, 光合作用可維持在 70% 以上, 而在 10 時, 大約維持在 50% 左右, 顯示在此溫度下, 仍能維持一定程度的光合作用速率 ; 與文獻中所述之 紅樹林生長在最冷月均溫高於 20 環境中, 因樹種耐候性不同而有 10 的下限 ( 陳明義,1982; 薛美莉,1995) 大致吻合 從水筆仔光合作用對高溫及低溫之反應, 加上先前所述之可能對低溫高光具較完備的光保護機制, 亦可說明為何水筆仔在全球之分布緯度較其他紅樹林植物高, 而五梨跤 海茄苳 欖李適於生長在熱帶地區, 其中海茄苳之光合適溫稍低, 是否意味著在熱帶地區適於生存在稍微遮陰之林下, 有待進一步探討 整體來看, 似乎紅樹林植物對溫度的適應範圍相當廣泛, 但水筆仔也許有很大的適溫範圍 (10-35 ) 可是其他三者有些問題存在, 因在預備試驗中發現, 寒流來襲 氣溫下降時, 白天溫度約為 15-20, 夜晚約 7-10, 五梨跤量測不到其光合作用, 即光合作用速率為 0, 但水筆仔仍能維持相當程度之光合作用速率, 因此懷疑低溫對紅樹林植物光合作用的影響可能需考慮接受低溫的時間長短, 這部分仍需進一步探討 ( 四 ) 紅樹林植物的生理特性與分布四種紅樹林植物對光線的適應範圍大, 但仍較適於在陽光充足之開闊地生長 水筆仔 五梨跤 海茄苳苗木應能忍受短期遮陰, 且海茄苳可能有較好的耐陰性, 但欖李苗木對於低溫低光的環境反應比較不佳, 適於生長在溫暖且較高光度下 不過四種紅樹林植物之苗木難以在長期遮陰 ( 例如 : 鬱閉的林下 ) 的環境下持續生長 在低鹽分 高光照下, 紅樹林植物有相當高的氣孔導度 ; 在水分充足情況下, 高氣孔導度有兩大好處 :1. 蒸散作用增加, 降低葉片溫度 ;2. 氣體交換速率增加 在光合承載力範圍內, 高氣孔導度及高光照可充分提高光合作用速率, 產生多量同化產物, 增加乾物累積, 促進生長 這種特性可以讓紅樹林植物在鹽分較低時, 充分發揮其生長潛能, 但若在水分較不充裕的陸地, 將使氣孔導度下降, 且無鹽分環境可能影響其滲透物質的累積, 造成吸水能力不足而陷於生長衰退或死亡, 競爭能力不如其他陸生植物, 也許這也正是限制紅樹林向陸地發展的原因之一 事實上, 局部地區之紅樹林分布確實受到乾燥氣候之限制 (Spalding et al., 1997) 不同水分利用效率特性, 會影響紅樹林因鹽分梯度造成之分布差異 : 耐鹽性較低的樹種, 例如 Bruguiera gymnorrhiza, 以較低的水分利用效率運作, 因此可以維持較大的葉片 有較大的葉片水平投射面積 ; 相反的, 若其耐鹽性較高, 例如 Ceriops tagal, 以高水分利用效率運作, 因此有較小且緊密的葉片 減少葉片投射面積, 這樣會造成其生長較緩, 即使進入低鹽分環境中亦同, 這種保守的水分利用效率策略, 將使其在低鹽分環境下喪失競爭能力, 也造成紅樹林樹種因鹽分梯度不同而有不同的樹種分布 (Ball et al., 1988) 以上之推論有些需進一步確認, 但經由這些推論可以讓我們對紅樹林的生理反應與可能之分布, 有進一步思考的空間, 並提供紅樹林復育時的參考 五 引用文獻徐邦達 (2002) 葉綠素螢光和 PAM 螢光儀 : 原理及測量 光合作用研討會 1-9 頁
林業研究季刊 28(2):1-14, 2006 13 陳明義 (1982) 紅樹林之特性 中華林學季刊 15(3):17-25 薛美莉 (1995) 消失中的溼地森林 - 記台灣的紅樹林 台灣省特有生物研究保育中心 Alexander, J. D., J. R. Donnelly, and J. B. Shane (1995) Photosynthetic and transpirational responses of red spruce understory tree to light and temperature. Tree Physiology 15: 393-398. Ambrosio, N., C. Arena, and A. V. D. Santo (2003) Different relationship between electron transport and CO 2 assimilation in two Zea mays cultivars as influenced by increasing irradiance. Photosynthetica 41(4): 489-495. Andrews, T. J. and G. J. Muller (1985) Photosynthetic gas exchange of the mangrove, Rhizophora stylosa Griff., in its natural environment. Oecologia 65: 449-455. Ball, M. C. and C. Critchley (1982) Photosynthetic responses to irradiance by the grey mangrove, Avicennia marina, grown under different light regimes. Plant Physiology 70: 1101-1106. Ball, M. C., I. R. Cowan, and G. D. Farquhar (1988) Maintenance of leaf temperature and the optimization of carbon gain in relation to water loss in a tropical mangrove forest. Australina Journal of Plant Physiology 15: 263-276. Björkman, O., B. Demmig, and T. J. Andrews (1988) Mangrove photosynthesis: response to high-irradiance stress. Australina Journal of Plant Physiology 15: 43-61. Cheeseman, J. M., B. F. Clough, D. R. Carter, C. E. Lovelock, O. J. Eong, and R. G. Sim (1991) The analysis of photosynthetic performance in leaves under field conditions: a case study using Bruguiera mangrove. Photosynthesis Research 29: 11-22. Cheeseman, J. M., L. B. Herendeen, A. T. Cheeseman, and B. F. Clough (1997) Photosynthesis and photoprotection in mangrove under field conditions. Plant, Cell and Environment 20: 579-588. Demmig, B. and O. Björkman (1987) Comparison of the effect of excessive light on chlorophyll fluorescence (77K) and photon yield of O 2 evolution in leaves of higher plant. Planta 171: 171-184. Demmig-Adams, B., K. Winter, A. Krüger, and F- C Czygan (1989) Zeaxanthin synthesis, energy dissipation, and photoprotection of photosystem Ⅱ at chilling temperatures. Plant Physiology 90: 894-898. Haldimann, P. (1996) Effects of changes in growth temperature on photosynthesis and carotenoid composition in Zea mays leaves. Physiologia Plantarum 97: 554-562. Hall, D. O. and K. K. Rao (1999) Photosynthesis. 6 th. Cambridge University Press. UK. Hardacre, A. K. and D. H. Greer (1989) Differences in growth in response to temperature of maize hybrids varying in low temperature tolerance. Australian Journal of Plant Physiology 16: 181-187. Havaux, M. and F. Tardy (1996) Temperaturedependent adjustment of the thermal stability of photosystem Ⅱ in vivo: possible involvement of xanthophylls-cycle pigments. Planta 198: 324-333. Hirano, T., N. Monji, K. Hamotani, V. Jintana, and K. Yabuki (1996) Transpirational characteristics of mangrove species in southern Thailand. Environment Control in Biology 34(4): 285-293. Horton, P., A. V. Ruban, and R. G. Walters (1994) Regulation of light harvesting in green plants. Plant Physiology 106: 415-420. Janssen, L. H.J., J. C. Van Oeveren, and P. R. Van
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