12 期王晓杰等 : 海洋酸化对海水青胚胎骨骼发育的影响 117 [11] 石微晶大小变小和溶解度的增高而且生物微环境变化血液中 ph 值以及 HCO 3 - 或者 CO 2-3 都可导 [12-13] 致生物体内几种磷灰石形式的转变目前, 海洋酸化对仔稚鱼骨骼发育影响的研究极少, 并且研究

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1 第 37 卷第 12 期海洋学报 Vol.37,No 年 12 月 HaiyangXuebao December2015 王晓杰, 肖潇, 李超, 等. 海洋酸化对海水青胚胎骨骼发育的影响 [J]. 海洋学报,2015,37(12): ,doi: /j.issn WangXiaojie,XiaoXiao,LiChao,etal.Impactofoceanacidificationonskeletaldevelopmentinembryonicmarinemedaka[J].Haiyang Xuebao,2015,37(12): ,doi: /j.issn 海洋酸化对海水青胚胎骨骼发育的影响王晓杰 1,2,3, 肖潇 1, 李超 1, 岳娜 1 (1. 上海海洋大学海洋生物系统和神经科学研究所, 上海 ;2. 上海海洋大学国际海洋研究中心, 上海 ;3. 上海海洋大学省部共建水产种质资源发掘与利用教育部重点实验室, 上海 ) 摘要 : 本文在实验室模拟近期海洋酸化水平, 对海洋酸化对海水青鱼 ( 犗狉狔狕犻犪犿犲犾犪狊狋犻犵犿犪 ) 胚胎骨骼发育的影响进行了初步研究实验中, 通过往实验水体中充入一定浓度 CO 2 气体酸化海水对照组 CO 2 分压为 , 两个处理组 CO 2 浓度分别为和 , 对应的水体 ph 值分别为 8.14,7.85 和 7.67 将海水青鱼受精卵放入实验水体中至仔鱼孵化出膜, 对初孵仔鱼经骨骼染色显微拍照, 挑取了仔鱼头部躯干及尾部骨骼染色清晰的 28 个骨骼参数的长度进行了显微软件测量及数据统计分析结果发现, 酸化处理对实验鱼所测量的骨骼长度影响均不显著因此推测, 未来 100~200 年间海洋酸化对海水青鱼的胚胎及初孵仔鱼的骨骼发育没有显著影响关键词 : 青鱼 ; 海洋酸化 ; 骨骼发育中图分类号 :X174 文献标志码 :A 文章编号 : (2015) 引言自工业革命以来, 大约 1420 亿吨由人类活动产生的 CO 2 被海洋吸收, 导致海洋快速酸化如果继续按照目前这种化石燃料消耗量和大气 CO 2 浓度升高的趋势发展 ( 目前浓度是 ), 到 21 世纪末 CO 2 浓度会增加至 ~ [1],pH 值可能会下降 0.3~0.4 [2], 而海水氢离子浓度会比工业革命以前上升 100%~150% 海洋酸化对海洋生物的影响, 主要体现在对具有 [3] 外骨骼或者内骨骼的海洋生物钙化过程的影响然而, 对于海洋酸化对鱼类等其他非钙化生物影响的研究较少在硬骨鱼中, 在早期生活史阶段由于体内缺乏成熟的 ph 调节机制, 对海洋酸化较为敏感例如, 较高浓度 CO 2 ( 约 ) 的酸化处理, 会引 [4] [5] 起鱼类早期发育的迟缓降低 RNA/DNA 比以 [6] 及身体内部多组织损伤等鱼类体内的钙化器官, 主要是内耳耳石, 体内骨骼中也含有少量碳酸钙已有研究发现, 海洋酸化使海水鱼仔鱼的耳石体积表面积和密度等显著增 [7] 加, 其影响机制可能与酸化情况下,HCO 3 - 浓度上升导致耳石周围的内淋巴液中文石饱和度增加有 [8] 关骨骼是鱼体质量的重要组成部分, 头部和脊椎骨骼大约占鱼体总质量的 10%~15% [9] 骨骼的主 [10] 要成分是矿物质如钙磷和胶原蛋白骨骼矿物质是一种磷灰石, 主要是一类钙羟基磷灰石, 并含有少量和痕量的其他成分, 如碳 (C) 镁 (Mg) 和钠 (Na) 生物体内 CO 2-3 对 PO 3-4 离子的替换, 能够导致磷灰收稿日期 : ; 修订日期 : 基金项目 : 国家自然科学基金项目 ( ); 中国科学院海洋生态与环境科学重点实验室开放课题 (KLMEES2013) 作者简介 : 王晓杰 (1979 ), 女, 山东省龙口市人, 讲师, 研究方向 : 海洋生态学鱼类神经生物学 E mail:xj wang@shou.edu.cn

2 12 期王晓杰等 : 海洋酸化对海水青胚胎骨骼发育的影响 117 [11] 石微晶大小变小和溶解度的增高而且生物微环境变化血液中 ph 值以及 HCO 3 - 或者 CO 2-3 都可导 [12-13] 致生物体内几种磷灰石形式的转变目前, 海洋酸化对仔稚鱼骨骼发育影响的研究极少, 并且研究结果也不一致 Munday 等研究发现, 经 600~850 μatm 的不同酸化处理后, 多棘雀鲷 ( 犃犮犪狀狋犺狅犮犺狉狅犿犻狊狆狅犾狔犪犮犪狀狋犺狌狊 ) 稚鱼的骨骼参数的变化与酸化处理之 [14] 间没有必然相关性但是, 在对塞内加尔鳎 ( 犛狅犾犲犪狊犲狀犲犵犪犾犲狀狊犻狊 ) 进行升温和酸化的综合处理后, 造成了 31.5% 的畸形率, 畸形主要发生在头骨脊柱鳍等部 [15] 位有限的研究不能全面了解酸化对鱼类骨骼发育的影响, 因此有必要开展进一步的研究海水青 ( 犗狉狔狕犻犪犿犲犾犪狊狋犻犵犿犪 ) 具有个体小世代时间短两性特征明显每日均可产卵卵透明等优点, 作为一种模式物种已广泛应用于海洋生态毒 [16] 理学研究而且, 淡水青 ( 犗狉狔狕犻犪狊犾犪狋犻狆犲狊 ) 已 [17] 经完成了全基因组测序因此, 本文将海水青作为研究对象, 研究海洋酸化对其骨骼发育的影响, 为全面深入了解酸化对鱼类影响形式及机制奠定基础 2 材料与方法 2.1 实验鱼海水青成鱼每天投喂 3 次初孵卤虫, 养殖水温 23~28, 每天吸底换水受精卵经新鲜海水冲洗干净用于实验 2.2 实验设置与水化学经非色散式 CO 2 测试计 (TES 1370, 台湾泰仕 ) 测定实验室内 CO 2 浓度为 , 作为对照组设两个处理组,CO 2 浓度分别为和 , 取约 300 粒受精 6h 之内的受精卵放入 5L 的三角锥形瓶中, 每个处理组设 3 个平行, 每组水温为 28 实验用水是由曝气自来水加入红海盐配制而成对照组利用气泵直接通入空气, 利用 CO 2 加富器 (CE 100, 武汉瑞华 ) 控制 CO 2 浓度利用 ph 计 (SevenE asy,mettlertoledo) 测量实验水 ph 值盐度采用盐度折射计测量海水总碱度采用滴定法测定水中碳酸系统的其他参数利用 CO2SYS 软件进行 [18] 计算 2.3 骨骼参数测量每天检查瓶内是否有初孵仔鱼, 当发现初孵仔鱼之后, 放入 -30 冰箱中保存在实验结束后, 在每个平行组取 10 尾鱼, 每个处理共 30 尾鱼, 进行骨骼的染色以及骨骼参数的测量对初孵仔鱼, 先后采用阿利新兰软骨染色方法和茜素红硬骨染色方法在体视显微镜下拍照 (StereoDis covery.v12,zeiss), 并利用显微镜自带软件 (Axio VisionRel.4.7) 对骨骼参数进行测量由于初孵仔鱼骨骼钙化程度低, 茜素红染色不明显, 阿利新兰染色较清晰, 因此, 根据软骨染色着色情况进行骨骼参数测量头骨骨骼着色较深, 分别对头部侧面腹面和背面的骨骼进行测量脊椎骨着色相对较浅, 但椎骨间长度差异不显著, 因此, 每尾鱼选取 4 个椎骨进行了测量, 取其平均值选取测量骨骼参数的条件 : (1) 在大部分的样品中均清晰可见 ;(2) 测量时有明显可辨别的起止点测量的骨骼参数详见图 1 中海水青鱼骨骼染色照片 2.4 数据统计所有数值采用平均值 ± 标准差表示, 用单因素方法分析 (one wayanova) 和 Duncan 多重比较对组间数据进行差异显著性分析, 以犘 <0.05 为差异显著标准统计分析使用 SPSS11.5 软件进行 3 结果 3.1 实验水体碳酸盐系统各参数测定结果实验水体中碳酸盐系统的各参数见表 1 表 1 实验水体中各实验组碳酸盐系统参数值犜犪犫.1 犛狌犿犿犪狉狔狅犳狊犲犪狑犪狋犲狉犮犪狉犫狅狀犪狋犲狊狔狊狋犲犿狆犪狉犪犿犲狋犲狉狊犻狀狋犺犲犮狌犾狋狌狉犲狊组别 CO2 浓度 /10-6 ph 温度 / 盐度溶解无机碳 /mg L -1 总碱度 / μ mol kg ± ± ±0.5 31± ± ± ± ± ±0.5 31± ± ± ± ± ±0.5 31± ± ±18

3 海洋学报３７卷１１８３２海水酸化对青!鱼骨骼参数的影响在对所有初孵仔鱼进行观察后在两个实验组中色图及主要骨骼示意图见图１测量的各个骨骼参数起止点示意图见图２没有发现其他明显可辨别的畸形初孵仔鱼骨骼染图１海水青"初孵仔鱼骨骼染色及解剖示意图Ｆ１Ｔｈｇｍｈｍｕｆｍｍｋｖｇｍｋ米克尔氏软骨ｈｙｍ舌颌骨ｈ基舌骨基鳃骨角鳃骨ｈ角舌骨基板ｑ腭方骨眶前骨骺条ｕ尾杆骨尾上骨ｈ尾下骨ｖ尾椎椎眶后骨ｑｕ方骨ｇ肩带体ｖ躯椎椎体ｆ鳍条ｍｋｍｋｈｙｍｈｙｍｕｈｈｙｈｇｑｑｕｈｈｈｙｇｕｕｈｈｙｕｖｕｍｇｇｈｙｙｕｑｕｑｕｇｖｕｍｆｕｋｖｆｆｆｕｖｙ对照组中各个骨骼参数数值及３个实验组间骨经过酸化处理后所测定的２８个骨骼长度并不呈现骼参数的差异显著性分析结果如表２所示对实验一致的变化趋势而是呈随机变化与酸化处理水平鱼２８个骨骼参数进行了测量经统计分析后酸化处之间没有相关性理对实验鱼所测量的骨骼长度影响均不显著而且

4 12 期王晓杰等 : 海洋酸化对海水青胚胎骨骼发育的影响 119 图 2 实验中测量的各骨骼参数的起止点示意图 Fig.2 Theschematicpicturesofmeasuredskeletonparameterswhichstartandendingpointswereshown 表 2 各组中骨骼参数平均长度以及这些参数的组间差异犜犪犫.2 犜犺犲犪狏犲狉犪犵犲狅犳犾犲狀犵狋犺狊狅犳狆犪狉犪犿犲狋犲狉狊狅犳狊犽犲犾犲狋狅狀狊犻狀狋犺狉犲犵狉狅狌狆狊犪狀犱狋犺犲犻狉犱犻犳犲狉犲狀犮犲狊犪犿狅狀犵犵狉狅狌狆狊骨骼参数头部侧面不同 CO2 浓度下骨骼平均长度 / μ m 组间差异性 L1 255±19 250±7 246±12 犘 >0.05 L2 368±35 347±11 330±3 犘 >0.05 L3 271±46 256±14 225±5 犘 >0.05 L4 351±66 325±43 286±15 犘 >0.05 头部腹面 V1 147±17 144±23 130±3 犘 >0.05

5 120 海洋学报 37 卷续表 2 骨骼参数不同 CO2 浓度下骨骼平均长度 / μ m 组间差异性 V2 266±3 260±1 263±4 犘 >0.05 V3 225±23 224±6 248±34 犘 >0.05 V4 253±13 265±24 268±24 犘 >0.05 V5 246±12 245±6 250±11 犘 >0.05 V6 214±19 220±12 232±20 犘 >0.05 V7 201±16 213±5 217±7 犘 >0.05 V8 196±9 195±4 205±7 犘 >0.05 V9 237±13 247±21 250±16 犘 >0.05 头部背面 D1 373±21 360±3 352±9 犘 >0.05 D2 304±4 307±3 300±1 犘 >0.05 D3 540±6 535±11 534±7 犘 >0.05 D4 154±21 155±19 149±11 犘 >0.05 D5 180±1 179±8 181±5 犘 >0.05 D6 346±10 360±21 356±9 犘 >0.05 脊椎骨 Vb1~4 平均值 85±21 92±17 101±22 犘 >0.05 尾部 T1 51±10 54±5 61±8 犘 >0.05 T2 105±6 106±7 99±3 犘 >0.05 T3 135±2 135±5 133±3 犘 >0.05 T4 117±16 111±12 101±9 犘 >0.05 T5 127±1 130±4 126±2 犘 > 讨论目前空气中 CO 2 平均浓度已超过 , 若以每年 0.5% 的速度增加, 推测至本世纪末将 CO 2 浓度将至 , 至 2300 年将至 [1,19 20] 本文的研究提示, 未来 100~200 年间海洋酸化对海水青的胚胎及初孵仔鱼的骨骼发育没有明显的影响鱼类的骨骼主要是由磷酸钙和软骨质物质组 [21] 成, 而非碳酸钙, 所以海洋酸化对骨骼的直接影响较少, 但是酸化情况下伴随鱼体内碳酸氢盐和非碳酸氢盐的缓冲调节系统的改变, 可能间接的影响骨骼发育骨骼的主要成分磷灰石有多种存在形式, 在生物体内各种磷灰石的形成, 受 ph 温度和组成成分的影响, 而且在 HCO 3 - 或者 CO 3 2- 存在的 ph 呈中性或碱性时, 也会促使不同溶解度的磷灰石成分之间的转 [12] 换体外实验也证明, 骨骼矿化过程中, 从非结晶磷酸钙到羟化磷灰石的转变会受到 CO 2-3 浓度的影 [22] 响在本文的实验条件下, 未来 100~200 年间海水酸化水平, 对青鱼的胚胎及初孵仔鱼的骨骼发育没有明显的影响同样, 在 CO 2 分压为 850μatm 情况下, 多棘雀鲷仔稚鱼 29 个骨骼参数与对照组相比, [14] 也没有显著差别鱼类由于生活于水中, 与陆生动物相比, 需要呼出更多 CO 2 以获得足够的氧气, 因此正常情况下其体内 HCO 3 - 浓度较低处于酸化水体中的鱼类, 体内 HCO 3 - 浓度会相应升高, 但由于鱼类成体具备较好的酸碱调节机制, 通过鳃表面肾肠等组织, 能够排出体内过多的 HCO 3 - 和 H +[23] 然而, 在仔稚鱼阶段, 其体内的组织器官发育不成熟, 对酸化处理较敏感但是本研究中海洋酸化没有明显

6 12 期王晓杰等 : 海洋酸化对海水青胚胎骨骼发育的影响 121 影响海水青鱼胚胎期骨骼发育推测主要原因是海水青原产于 CO 2 自然变化范围较大的沿海, 使其对实验中 CO 2 变化耐受力较高海水青原产于 [24] 印度和孟加拉国沿海, 沿海地区是具有重要生态价值和经济价值的海洋生物的主要栖息地, 同时由于生物量的季节变化河流冲淡水上升流和沿岸人类活动影响等原因, 造成水体中 CO 2 浓度自然变化较 [25] 大, 变化幅度远远超过外海的 CO 2 自然变化全球气候变化效应的研究中, 温度与 CO 2 是紧密相联的在海洋生态系统中, 温度升高缺氧与酸化等环境胁迫因子可能同时存在, 它们之间共同作用对海洋生物的影响可能比单一海洋酸化的影响更为 [26 27] 严重 Pimental 等报道, 升温和酸化综合处理塞内加尔鳎 ( 犛. 狊犲狀犲犵犪犾犲狀狊犻狊 ) 稚鱼, 严重影响其骨骼 [15] 发育目前, 海洋酸化引起鱼体碳酸盐体系的变化对于骨骼发育磷酸钙形成的影响机制还未见报道淡水青鱼已经完成基因组测序, 海水青鱼与其亲缘关系较近, 因此, 在将来的研究中, 可以利用分子生物学技术, 深入研究海洋酸化与其他环境因子协同作用下, 海水青鱼体内碳酸盐系统和磷酸盐系统之间的生理调节机制参考文献 : [1] MeehlG A,StockerTF,ColinsW D,etal.Globalclimateprojections[M]//SolomonS,QinD,Manning M,etal.ClimateChange2007:The PhysicalScienceBasis.ContributionofWorkingGroupⅠtotheFourthAssessmentReportoftheIntergovernmentalPanelonClimateChange. Cambridge,UK:CambridgeUniversityPress,2007: [2] RaupachM R,MarlandG,CiaisP,etal.GlobalandregionaldriversofacceleratingCO2emissions[J].ProceedingsoftheNationalAcademyofSci encesoftheunitedstatesofamerica,2007,104(24): [3] 唐启升, 陈镇东, 余克服, 等. 海洋酸化及其与海洋生物及生态系统的关系 [J]. 科学通报,2013,58(14): Tang Qisheng,ChenZhendong,YuKefu,etal.Theefectsofoceanacidificationonmarineorganismsandecosystem[J].ChineseScienceBuletin, 2013,58(14): [4] TsengY,HuM Y,StumppM,etal.CO2 drivenseawateracidificationdiferentialyafectsdevelopmentandmolecularplasticityalonglifehistoryof fish( 犗狉狔狕犻犪狊犾犪狋犻狆犲狊 )[J].ComparativeBiochemistryandPhysiologyPartA,2013,165(2): [5] FrankeA,ClemmesenC.EfectofoceanacidificationonearlylifestagesofAtlanticherring ( 犆犾狌狆犲犪犺犪狉犲狀犵狌狊 L.)[J].Biogeosciences,2011,8 (12): [6] FrommelA Y,ManejaR,LoweD,etal.Severetissuedamagein Atlanticcodlarvaeunderincreasingoceanacidification[J].NatureClimate Change,2012,2: [7] BignamiS,EnochsIC,ManzeloDP,etal.Oceanacidificationalterstheotolithsofapantropicalfishspecieswithimplicationsforsensoryfunction [J].ProceedingsoftheNationalAcademyofSciences,2013,110(18): [8] CheckleyJrD M,DicksonAG,TakahashiM,etal.ElevatedCO2enhancesotolithgrowthinyoungfish[J].Science,2009,324(5935):1683. [9] ToppeJ,AlbrektsenS,HopeB,etal.Chemicalcomposition,mineralcontentandaminoacidandlipidprofilesinbonesfromvariousfishspecies[J]. ComparativeBiochemistryandPhysiology,2007,146(3), [10] JohnsP.Thestructureandcomponentsofcolagencontainingtissues[M]// WardAG,CoursA.TheScienceandTechnologyofGelatin.Lon don:academicpress,1977: [11] KayMI,YoungRA,PosnerAS.Crystalstructureofhydroxyapatite[J].Nature,1964,204(4963): [12] LeGerosRZ.Calciumphosphate basedosteoinductivematerials[j].chemicalreviews,2008,108(11): [13] DorozhkinSV,EppleM.Biologicalandmedicalsignificanceofcalciumphosphates[J].AngewandteChemieInternationalEdition,2002,41(17): [14] MundayPL,GaglianoM,DonelsonJM,etal.Oceanacidificationdoesnotafecttheearlylifehistorydevelopmentofatropicalmarinefish[J]. MarineEcologyProgressSeries,2011,423: [15] PimentelMS,FaleiroF,DionísioG,etal.Defectiveskeletogenesisandoversizedotolithsinfishearlystagesinachangingocean[J].TheJournal ofexperimentalbiology,2014,217(12): [16] KongRYC,GiesyJP,WuRSS,etal.Developmentofamarinefishmodelforstudyinginvivomolecularresponsesinecotoxicology[J].Aquatic Toxicology,2008,86(2): [17] KasaharaM,NaruseK,SasakiS,etal.Themedakadraftgenomeandinsightsintovertebrategenomeevolution[J].Nature,2007,444(7145): [18] LewisE,WalaceD.ProgramdevelopedforCO2systemcalculations[CP].ORNL/CDIAC-105a.OakRidge,Tennessee:Carbondioxideinfor mationanalysiscenter,oakridgenationallaboratory,u.s.a.departmentofenergy,2006. [19] CaldeiraK,WicketM E.Oceanography:anthropogeniccarbonandoceanpH[J].Nature,2003,425(6956):365. [20] CaldeiraK,WicketME.Oceanmodelpredictionsofchemistrychangesfromcarbondioxideemissionstotheatmosphereandocean[J].Journalof GeophysicalResearch:Oceans,2005,110(C9):C09S04.

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殐殐 27 1 Vol.27 No ImagingScienceandPhotochemistry Jan.,2009 檭檭檭檭檭檭檭檭檭檭檭檭檭檭殐殐 *O! "# #B) 1,CDE 1, 2, 1 (1., ;2., ) $ %:3 J = 2J4

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