王俊斌等 : 茉莉酸甲酯诱导保卫细胞气孔关闭的信号转导机制 225 处于最适宜的开闭状态, 最大限度地优化气孔对 CO 2 的吸收和减少因蒸腾作用导致的水分散失 [2-3] 气孔受到干旱等胁迫后会迅速关闭, 这对于植物减少水分损失和更好地适应环境具有重要意义 [4] 深入研究气孔信号转导途径及

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在岁万
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1 中国细胞生物学学报 Chinese Journal of Cell Biology 2013, 35(2): 茉莉酸甲酯诱导保卫细胞气孔关闭的信号转导机制王俊斌 1,2 李明 1 丁博 1 谢晓东 1* ( 1 天津农学院, 天津 - 布里斯托环境变化对农作物影响研究中心, 天津 ; 2 天津农学院, 基础科学系, 天津 ) 摘要气孔是由植物器官表面成对的保卫细胞围成的小孔, 气孔运动控制气体交换, 与植物逆境应答和生长发育等生物学过程密切相关, 受多种因子调控, 茉莉酸甲酯 (MeJA) 是其中之一与 ABA 类似, MeJA 也可诱导气孔关闭, 但是其机理尚不清楚该文综述了近年来 MeJA 调控气孔运动的信号转导机制进展, 包括 Ca 2+ 胞质 ph 活性氧和 NO 等第二信使对气孔开闭的影响以及 COI1 JAR1 RCN1 和 TGG1/2 等信号组分之间的调控关系, 并讨论了保卫细胞中 MeJA 与 ABA 信号途径的相互作用关键词茉莉酸甲酯 ; 保卫细胞 ; 气孔关闭 ; 信号转导 ; 脱落酸 Signal Transduction Mechanism of Stomatal Closure Stimulated by Methyl Jasmonate in Guard Cells Wang Junbin 1,2, Li Ming 1, Ding Bo 1, Xie Xiaodong 1 * ( 1 Tianjin-Bristol Research Center for the Effects of the Environment Change on Crops, Tianjin Agricultural University, Tianjin , China; 2 Department of Basic Sciences, Tianjin , China) Abstract Stomata are small pores on the plant surface, bounded by pairs of guard cells. Stomatal movements control gas exchange between the plant and its surroundings and are closely related to growth, development and responses to stresses. Stomatal movements are regulated by multiple factors including methyl jasmonate (MeJA). Similar to abscisic acid (ABA), methyl jasmonate (MeJA) stimulates stomatal closure, but the molecular mechanisms underlying this biological process remain unknown. This review summerizes recent advances in mechanisms of MeJA-induced stomatal closure, involving changes in cytosolic ph, the second messengers Ca 2+, reactive oxygen species (ROS) and nitric oxide (NO), and key signaling components such as COI1, JAR1, RCN1 and TGG1/2. Signal crosstalk between MeJA and ABA pathways in guard cells is also discussed. Key words methyl jasmonate; guard cells; stomatal closure; signaling transduction; abscisic acid 1 引言气孔是存在于植物器官表面的微小孔隙, 由一对保卫细胞包围而成作为植物与外界进行气体和水分交换的通道, 气孔开闭控制着光合作用所需 [1] CO 2 的摄取和蒸腾作用水分的散失保卫细胞具有非常灵敏的感受外界和内部信号变化的能力, 环境胁迫病菌侵染激素等刺激都可被植物感知, 通过改变保卫细胞膨压而在气孔上做出快速反应, 使气孔收稿日期 : 接受日期 : 国家自然科学基金 ( 批准号 : ) 国家转基因新品种培育重大专项 ( 批准号 : 2009ZX B) 和天津市应用基础与前沿技术研究计划 ( 批准号 : 11JCYBJC09100) 资助的课题 * 通讯作者 Tel: , xiex@tjau.edu.cn Received: November 22, 2012 Accepted: December 19, 2012 This work was supported by the National Natural Science Foundation of China (Grant No ), the National New Varieties of GMO Cultivation Project (Grant No.2009ZX B) and Tianjin Research Program of Application Foundation and Advanced Technology (Grant No.11JCYBJC09100) *Corresponding author. Tel: , xiex@tjau.edu.cn

2 王俊斌等 : 茉莉酸甲酯诱导保卫细胞气孔关闭的信号转导机制 225 处于最适宜的开闭状态, 最大限度地优化气孔对 CO 2 的吸收和减少因蒸腾作用导致的水分散失 [2-3] 气孔受到干旱等胁迫后会迅速关闭, 这对于植物减少水分损失和更好地适应环境具有重要意义 [4] 深入研究气孔信号转导途径及其调控机理对人们认识植物适应环境的机制有重要的理论意义, 也对增强农作物抗逆性提高产量和品质具有重要的实践意义茉莉酸类物质 (jasmonates, JAs) 以茉莉酸 (jasmonic acid, JA) 和茉莉酸甲酯 (methyl jasmonate, MeJA) 为主体, 还包括茉莉酸的某些氨基酸结合物葡萄糖苷和羟化衍生物等, 广泛存在于植物体中, 对植物的生长发育和抗逆性起重要调节作用 [5] 大量研究表明, JAs 作为伤害激素在植物抵抗机械伤害和病虫害等方面发挥信号作用 [5-8] 与 ABA 类似, JAs 也在植物诸多生理过程中起作用, 如抑制幼苗和根的生长种子萌发, 促进叶片衰老和气孔关闭花粉发育叶绿素降解等 [5,9] 其中, MeJA 诱导的气孔关闭是植物中普遍存在的重要生理响应过程迄今, 已在包括拟南芥 [10-12] 大麦 [13] 圆叶鸭跖草 [14] 蚕豆 [15] 粉蓝烟草 [16] 和兜兰 [17] 等多种植物中观察到 MeJA 诱导气孔关闭的现象国内外学者对保卫细胞 MeJA 信号途径进行了研究, 结果表明, MeJA 诱导的气孔关闭类似于 ABA 信号途径, 也与 Ca 2+ 通道激活 [11,18-19] 保卫细胞胞质碱化 [10,15,17-18] 以及活性氧 (reactive oxygen species, ROS) 和一氧化氮 (nitric oxide, NO) 的产生有关 [12,20-21] 已鉴定的信号组分包括 NAD(P)H 氧化酶 AtrbohD/F(Arabidopsis thaliana respiratory burst oxidase homolog D/F) [10] Snf1(sucrose nonfermenting 1) 相关的蛋白激酶 OST1(open stomata 1) [10] 属于蛋白磷酸酶 2C(protein phosphatase 2C, PP2C) 的 ABI1(ABA insensitive 1) 和 ABI2(ABA insensitive 2) 蛋白磷酸酶 2A(PP2A) 的调节亚基 RCN1(roots curl in naphthylphthalamic acid 1) [12] 以及硫代葡萄糖苷酶 TGG(thiogluco-side glucosidases) [22] 但是, 与 ABA 相比, MeJA 诱导气孔关闭的信号机制还很不清楚本文对近年来该领域取得的进展进行综述, 以期为进一步开展相关研究提供参考 2 保卫细胞中 MeJA 的信号组分 2.1 胞质 [Ca 2+ ] Ca 2+ 是保卫细胞内 MeJA 和 ABA 信号途径中重要的第二信使 ABA 刺激 Ca 2+ 从液泡和内质网释放, 使 [Ca 2+ [23-24] ] cyt 升高 [Ca 2+ ] cyt 升高调节阴离子通道和外向 K + 通道, 诱导气孔关闭 MeJA 也能促进拟南芥保卫细胞非选择性 Ca 2+ 流动, 引起 [Ca 2+ [11,18-19] ] cyt 振荡 Ca 2+ 通道抑制剂和钙调素抑制剂均抑制 MeJA 诱导气孔 [10,16] 关闭, 说明 [Ca 2+ ] cyt 升高对 MeJA 诱导气孔关闭是 [25] 不可缺少的过程董发才等用 MeJA 处理拟南芥叶片下表皮, 引起 [Ca 2+ ] cyt 升高, 质膜 Ca 2+ 通道阻断剂 LaCl 3 和 Ca 2+ 螯合剂乙二醇 - 双 -(2- 氨基乙醚 ) 四乙酸 [ethylene glycol bis(2-aminoethyl) tetraacetic acid, EGTA] 均能明显地降低 MeJA 对气孔关闭的促进作用由此推测, 胞质 Ca 2+ 可能是 MeJA 促进气孔关闭的重要信号转导因子以 MeJA 信号不敏感突变体 coronatine-insensitive 1(coi1) 为材料的研究表明, MeJA 不能诱导 coi1 气孔关闭药理学和遗传学证据表明, MeJA 不能诱导 coi1 保卫细胞 [Ca 2+ ] cyt 升高或 S- 型阴离子通道变化最近的研究表明, 钙依赖的蛋白激酶 6(calcium-dependent protein kinase6, CPK6) 在 MeJA 介导的保卫细胞信号转导中起正调控作用 CPK6 基因功能缺失的拟南芥突变体 cpk6-1 中, MeJA 对细胞内非选择性 Ca 2+ 流的诱导受到阻断, [Ca 2+ ] cyt 升高受到抑制, MeJA 不能激活 cpk6-1 保卫细胞的 S- 型阴离子通道, 因而阻碍了 MeJA 对气孔关闭的诱 [26] 导, 但 ROS 和 NO 的产生未受影响除 Ca 2+ 通道外, MeJA 也能增强外向 K + 通道, 抑制内向 K + 通道, 引发 [27] 气孔关闭 2.2 胞质 ph 多项研究表明, MeJA 引起的胞内 ph 升高可能是气孔保卫细胞信号转导的一个组分 Evans [27] 的研究表明, MeJA 通过胞质碱化激活蚕豆保卫细胞质膜的外向 K + 通道, 导致保卫细胞的膨压降低, 引起气孔关闭, 这与 ABA 诱导气孔关闭的机制相似 JA 可促进兰花叶片气孔关闭, 阻止气孔张开, 在 JA 诱导气孔关闭之前发生胞质碱化现象, 而且 JA 的碱化作用的程 [17] 度和幅度与兰花和蚕豆对 ABA 的应答非常相似由于信号传导受到破坏, MeJA 不能诱导 JA 信号突变 [18] [15] 体 coi1 发生胞质碱化和气孔关闭刘新等研究证明, 在 JA 诱导蚕豆气孔关闭的过程中有 H + 信号的参与, 外源 JA 能够引起蚕豆保卫细胞胞质的碱化, 并且胞质碱化发生在气孔孔径改变之前研究还表明, 在 MeJA 和 ABA 诱导气孔关闭过程中, 胞质碱化先于 [10,28] [18] ROS 和 NO 产生但 Islam 等的研究则恰好相反, 认为细胞质 ph 升高发生在 ROS 产生的下游用丁酸

3 226 综述盐抑制胞质碱化, 导致 MeJA 和 ABA 诱导的 [Ca 2+ ] cyt 升高和气孔关闭均受到抑制, 说明胞质 ph 变化会反馈影响 [Ca 2+ ] cyt [18] 这些研究表明, 胞质 ph 同 Ca 2+ 一样, 也是保卫细胞 MeJA 与 ABA 信号途径的重要第二信使 2.3 ROS 和 NO 近年来, ROS 和 NO 作为保卫细胞内重要的第二信使参与气孔运动广受关注 [30-31] 研究表明, ROS 和 NO 都参与了 MeJA 和 ABA 诱导的气孔关闭 [10-11,20,24,28-29] 拟南芥中编码 NAD(P)H 氧化酶的两个基因 AtrbohD 和 AtrbohF 突变, 破坏了 MeJA 诱导的 ROS 产生和气孔关闭 [10] 由于信号转导受阻, MeJA 不能诱导 coi1 保卫细胞产生 ROS 和 NO, 因此不能诱导气孔关闭 RCN1 是 PP2A 的一个调节亚基, MeJA 和 ABA 都不能诱导 RCN1 敲除突变体 rcn1 气孔关闭, ROS 和 NO 产生受阻, 施加 H 2 O 2 可以成功诱导气孔关闭, 表明 RCN1 在位于 ROS 和 NO 产生途径的上游发挥作用 [12,20] JA 可提高蚕豆气孔保卫细胞 NO 的水平, JA 和 NO 能够诱导蚕豆气孔关闭, NO 的清除剂则大大减弱 JA 诱导的气孔关闭 [15] 薄惠等 [21] 的研究表明, 蛋白激酶 MEK1/2 的专一抑制剂 PD98059 可抑制 MeJA 诱导的拟南芥保卫细胞中 H 2 O 2 的产生和气孔的关闭该结果表明, 类属于细胞分裂原活化蛋白激酶激酶 (mitogen-activated protein kinase kinase, MAPKK) 的蛋白激酶 MEK1/2 参与了 MeJA 诱导的拟南芥气孔关闭的信号转导过程, 其作用机制可能是通过调节 MeJA 诱导保卫细胞产生和积累 H 2 O 2 而起作用拟南芥中两个硫代葡萄糖苷酶基因 TGG1 和 TGG2 也被证明参与 MeJA 诱导的气孔关闭 MeJA 可以诱导 tgg1-3 和 tgg2-1 气孔关闭, 但不能诱导 tgg1-3tgg2-1 双突变体气孔关闭, 并且 TGG1 和 TGG2 位于 MeJA 信号途径中 ROS 产生的下游和 [Ca 2+ ] cyt 的上游 [22] 3 保卫细胞 MeJA 信号途径目前, 保卫细胞 MeJA 诱导气孔关闭的信号途径还未完全阐述清楚, 其可能的机制为, MeJA 诱导保卫细胞产生 ROS 和 NO, RCN1 调节的 PP2A 参与调控这个步骤, ROS 主要由 AtrbohD/F 编码的 NAD(P) H 氧化酶催化产生, 但参与该信号途径中 NO 产生的基因还不确定 ROS 和 NO 促使保卫细胞 [Ca 2+ ] cyt 升高, Ca 2+ 来源于胞内钙库的释放和 Ca 2+ 通道介导的质外体 ABI2(PP2C) 以及 TGG1 和 TGG2 基因的突 MeJA rcn1 NO production ROS production ph cyt cpk6-1 coi1 abi2 I Ca channel [Ca 2+ ] cyt S-type anion channel Stomatal closure jar1-1 atrbohd/f tgg1/2 Ca 2+ stores 图 1 保卫细胞 MeJA 信号途径模式图 ( 根据参考文献 [32-33] 修改 ) Fig.1 Model of MeJA signaling pathway in guard cells(modified from references [32-33]) 变可破坏 ROS 和 NO 引起的 [Ca 2+ ] cyt 升高 [Ca 2+ ] cyt 升高激活 S 型阴离子通道, 引起气孔关闭, CPK6 参与这个过程胞质 ph 也是保卫细胞 MeJA 信号途径的重要组分, 引起 [Ca 2+ ] cyt 变化和 ROS 产生 ( 图 1) 4 保卫细胞中 MeJA 和 ABA 信号途径存在对话机制 MeJA 和 ABA 诱导气孔关闭的信号机制不仅类似, 而且大量研究表明, 保卫细胞中这两种信号途径存在对话机制 [32-33] 某些信号组分如 [Ca 2+ ] cyt 胞质 ph ROS 和 NO, 共同在 MeJA 和 ABA 介导的拟南芥保卫细胞信号转导中起作用用 ABA 生物合成的抑制剂氟啶酮预处理拟南芥抑制 MeJA 诱导的气孔关闭, 但不抑制 ABA 诱导的气孔关闭 ABA 缺失突变体 aba2-2 破坏 MeJA 诱导的气孔关闭, 但不抑制 ABA 诱导的气孔关闭究其原因, 氟啶酮和 aba2-2 突变抑制 MeJA 诱导的 [Ca 2+ ] cyt 升高而不抑制 ABA 对 [Ca 2+ ] cyt 的诱导这表明内源 ABA 参与 MeJA 诱导的气孔关闭 [34] 对 ABA 和 MeJA 信号突变体的研究也揭示了保卫细胞中二者存在相互作用 ABA 不敏感突变体 ost1-2 能响应 MeJA 产生 H 2 O 2 并诱导气孔关闭, 但不能响应 ABA; MeJA 不敏感突变体 jar1-1(jasmonate resistant 1) 和 coi1 能响应 ABA 产生 H 2 O 2,

4 王俊斌等 : 茉莉酸甲酯诱导保卫细胞气孔关闭的信号转导机制 227 而不能响应 MeJA 诱导气孔关闭 [10-11] MeJA 虽然可以诱导 ABA 不敏感突变体 abi2-1 产生 ROS 和 NO, 但不能激发 S- 型阴离子通道和 Ca 2+ 通道, 同样也不能诱导气孔关闭, 表明 MeJA 通过 ABA 信号途径诱导气孔关闭本实验室研究表明, 对 ABA 不敏感的磷脂酶 D 基因缺失突变体 pldα, 也不能响应 MeJA 及时关闭气孔 ( 王俊斌等, 待发表 ) 番茄 ABA 生物合成突变体 sitiens 不能响应 MeJA 发生气孔运动, 但经过 ABA 预处理后, MeJA 可以诱导 sitiens 气孔关闭 [35], 说明 ABA 对 MeJA 诱导蕃茄气孔关闭是非常必要的 5 展望目前, 已经有较多研究报道 MeJA 在气孔运动过程中发挥调节作用, 无论是诱导气孔关闭还是抑制气孔开放过程都有 MeJA 参与的证据如上所述, MeJA 和 ABA 诱导气孔关闭信号转导途径之间有相似之处, 两条信号途径也存在对话然而, 相比 ABA, MeJA 调控气孔运动的信号转导途径还不清楚这一途径中 MeJA 如何调控下游组分的生理反应和其他信号组分间如何互作等都是需要重点研究解决的问题, 有待进一步研究, 采用生理和遗传分析方法, 结合分子生物学的技术手段, 人们对 MeJA 在植物气孔运动中作用的认识将会更加深入参考文献 (References) 1 Schroeder JI, Allen GJ, Hugouvieux V, Kwak JM, Waner D. Guard cell signal transduction. Annu Rev Plant Physiol Plant Mol Biol 2001; 52: Kim TH, Böhmer M, Hu H, Nishimura N, Schroeder JI. Guard cell signal transduction network: Advances in understanding abscisic acid, CO 2, and Ca 2+ signaling. Annu Rev Plant Biol 2010; 61: Acharya BR, Assmann SM. Hormone interactions in stomatal function. Plant Mol Biol 2009; 69(4): Hetherington AM, Woodward FI. The role of stomata in sensing and driving environmental change. Nature 2003; 424(6951): Wasternack C. Jasmonates: An update on biosynthesis, signal transduction and action in plant stress response, growth and development. Ann Bot 2007; 100(4): Koo AJ, Howe GA. The wound hormone jasmonate. Phytochemistry 2009; 70(13/14): Wang JB. Monogalactosyldiacylglycerol deficiency affects jasmonic acid biosynthesis and defense responses to insect herbivores in Nicotiana tobacum. Plant Sci 2009; 176(2): 王俊斌, 王海凤, 崔新仪, 杨雅婷. 茉莉酸甲酯对烟草抵御棉铃虫的诱导作用. 中国农学通报 (Wang Junbin, Wang Haifeng, Cui Xinyi, Yang Yating. Inducement of methyl jasmonate on resistance of tobacco to cotton bollworms. Chinese Agricultural Science Bulletin) 2010; 26(3): 王俊斌, 李欣, 王海凤, 任健, 张少英. 茉莉酸对植物花器官发育和叶片衰老的分子调控研究进展. 天津农学院学报 (Wang Junbin, Li Xin, Wang Haifeng, Ren Jian, Zhang Shaoying. Molecular regulation progresses of jasmonic acid on plant flower organs development and leaves senescence. Journal of Tianjin Agricultural University) 2009; 16(3): Suhita D, Raghavendra AS, Kwak JM, Vavasseur A. Cytoplasmic alkalization precedes reactive oxygen species production during methyl jasmonate- and abscisic acid-induced stomatal closure. Plant Physiol 2004; 134(4): Munemasa S, Oda K, Watanabe-Sugimoto M, Nakamura Y, Shimoishi Y, Murata Y. The coronatine-insensitive 1 mutation reveals the hormonal signaling interaction between abscisic acid and methyl jasmonate in Arabidopsis guard cells. Specific impairment of ion channel activation and second messenger production. Plant Physiol 2007; 143(3): Saito N, Munemasa S, Nakamura Y, Shimoishi Y, Mori IC, Murata Y. Roles of RCN1, regulatory A subunit of protein phosphatase 2A, in methyl jasmonate signaling and signal crosstalk between methyl jasmonate and abscisic acid. Plant Cell Physiol 2008; 49(9): Tsonev TD, Lazova GN, Stoinova ZG, Popova LP. A possible role for jasmonic acid in adaptation of barley seedlings to salinity stress. J Plant Growth Regul 1998; 17(3): Raghavendra AS, Reddy KB. Action of proline on stomata differs from that of abscisic acid, g-substances, or methyl jasmonate. Plant Physiol 1987; 83(4): 刘新, 李云, 孟繁霞, 张蜀秋. H + 参与茉莉酸调控蚕豆气孔运动的信号转导. 植物生理学通讯 (Liu Xin, Li Yun, Meng Fanxia, Zhang Shuqiu. H + involving signal transduction in regulation of Vicia faba L. stomatal movement by jasmonic acid. Plant Physiology Communications) 2007; 43(2): Suhita D, Kolla VA, Vavasseur A, Raghavendra AS. Different signaling pathways involved during the suppression of stomatal opening by methyl jasmonate or abscisic acid. Plant Sci 2003; 164(3): Gehring CA, Irving HR, McConchie R, Parish RW. Jasmonates induce intracellular alkalinization and closure of Paphiopedilum guard cells. Ann Bot (Lond) 1997; 80(4): Islam MM, Hossain MA, Jannat RS, Munemasa S, Nakamura Y, Mori IC, et al. Cytosolic alkalization and cytosolic calcium oscillation in Arabidopsis guard cells response to ABA and MeJA. Plant Cell Physiol 2010; 51(10): Islam MM, Munemasa S, Hossain MA, Nakamura Y, Mori IC, Murata Y. Roles of AtTPC1, vacuolar two pore channel 1, in Arabidopsis stomatal closure. Plant Cell Physiol 2010; 51(2): Saito N, Munemasa S, Nakamura Y, Murata Y. Nitric oxide functions in both methyl jasmonate signaling and abscisic acid signaling in Arabidopsis guard cells. Plant Signal Behav 2009; 4(2): 薄惠, 王棚涛, 董发才, 宋纯鹏. 拟南芥保卫细胞中茉莉酸甲酯诱导的 H 2O 2 产生与 MAPK 信号转导体系的可能关系. 植物生理学通讯 (Bo Hui, Wang Pengtao, Dong Facai, Song Chunpeng. The methyl jasmonate-induced H 2O 2 generation and rela-

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380 研究论文发酵天数双乙酰测定 : 参照 GB4927-4928-2001 标准发酵液中的化学成分的测定 : 采用 GC-8A 型气相色谱测定 1.5 离子注入方法 [6] 把待处理的菌株细胞均匀涂

380 研究论文发酵天数双乙酰测定 : 参照 GB4927-4928-2001 标准发酵液中的化学成分的测定 : 采用 GC-8A 型气相色谱测定 1.5 离子注入方法 [6] 把待处理的菌株细胞均匀涂中国细胞生物学学报 Chinese Journal of Cell Biology 2011, 33(4): 379-384 http://www.cjcb.org 全小麦啤酒酵母菌株的诱变育种及应用研究袁仲 1* 张百胜 1 张慎举 1 马绮云 2 陈柯羽 2 ( 1 商丘职业技术学院园林食品加工系,