第 2 期罗美娟, 崔丽娟, 张守攻, 等 : 红树植物对水淹缺氧的生理响应研究进展 25 特化出一套适应淹水缺氧环境的适应机制对红树植物在形态结构方面的适应已有不少报道 [12-14], 如其具有发达的通气组织呼吸根茎伸长等本文着重论述红树植物对水淹缺氧的生理响应 1 红树植物耐淹水能力

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熏谷
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1 第 25 卷第 2 期世界林业研究 Vol 25 No 年 4 月 WorldForestryResearch Apr 2012 红树植物对水淹缺氧的生理响应研究进展 1,2 罗美娟 1 崔丽娟 1 张守攻 2 谭芳林 2 叶功富 (1 中国林业科学研究院, 北京 ;2 福建省林业科学研究院, 福州 ) 摘要 : 水淹缺氧是红树植物主要的胁迫因子之一因其水淹耐性不同, 不同种类的红树植物分布在不同高程的潮滩上长期生长在受周期性海水浸渍缺氧的淤泥中的红树植物已特化出一套适应水淹缺氧环境的适应机制文中着重论述红树植物在生长与营养分配光合作用和呼吸作用碳氮代谢抗氧化机制等方面的适应机制, 并对红树植物在水淹缺氧胁迫下根系代谢途径非结构性碳水化合物次生代谢等方面提出研究展望关键词 : 红树植物, 水淹, 缺氧, 生理响应中图分类号 :S 文献标识码 :A 文章编号 : (2012) PhysiologicalResponsesofMangrovestoFloodingandAnaerobicStres LuoMeijuan 1,2 CuiLijuan 1 ZhangShougong 1 TanFanglin 2 YeGongfu 2 (1ChineseAcademyofForestry,Beijing350012,China;2FujianAcademyofForestry,Fuzhou350012,China) Abstract:Floodingandanaerobicstresisoneofthestresfactorsafectingmangroves Mangrovespecies, diferingconsiderablyintheirsusceptibilitytothestres,aredistributedindiferenttidalelevationzones Growinginregularseawaterdippingandanoxicmud,mangroveshavedevelopedasetofadaptationmechanisms offloodingandanaerobicstres Thispaperemphaticalyreviewedfourphysiologicalresponsesofmangroves tofloodingandanaerobicstres,i e nutritionalocation,photosynthesisandrespiration,carbonandnitrogen metabolismandantioxidantmechanism Finaly,itwasproposedthatstudiesshouldbefurtherfocusedonthe pathofrootsmetabolism,non-structurecarbohydratesandsecondarymetabolism ofthemangrovesunder floodingandanaerobiccondition Keywords:mangrove,flooding,anaerobic,physiologicalresponses 湿地环境既不同于陆地, 也不同于水域, 其主要的环境因子对生物具有生理胁迫特征, 如缺氧较大幅度的盐度变化和水位波动等 [1] 周期性的潮汐淹水是滨海湿地重要的特征, 湿地淹水造成土壤厌氧环境是滨海湿地生态系统最主要的胁迫因子之一 [2] 对淹水和湿地条件有良好适应性的湿生植物能够在长期渍水下生存, 主要有 2 种基本方式 : 一种是避缺氧, 即通过整株调节 ( 如通气结构的产生 ) 从地上部获得根系生存需要的氧气 ; 另一种是耐缺氧, 即植物整体通过生理代谢过程的调节减少缺氧带来的伤害, 适应缺氧环境 [3-5] 红树林生长在热带亚热带港湾河口淤泥质滩涂上, 是海岸潮间带特有的植物群落, 也是重要的湿地资源 [6] 在自然状态下, 由于潮汐的淹浸作用, 红树植物在滩涂上呈现一定规律分布一般认为, 红树植物的生长发育需要一定的水淹条件但是, 幼苗淹水时间过长, 淹水深度过高, 将大大影响红树植物的成活率和保存率, 水淹条件是影响红树造林成活的关键因素 [7] 研究表明, 红树林湿地对全球变化的生态响应较为敏感, 特别是海平面上升引起的潮位降低和淹水时间延长对红树植物的影响最大 [8-11] 长期生长在受周期性海水浸渍缺氧的淤泥中的红树植物已收稿日期 : 基金项目 : 福建省属公益类科研院所基本科研专项项目 (2009R ); 福建省农科教项目作者简介 : 罗美娟 (1975-), 女, 福建三明人, 高级工程师, 博士研究生, 从事湿地生态沿海防护林研究, mjuanluo@gmail com

2 第 2 期罗美娟, 崔丽娟, 张守攻, 等 : 红树植物对水淹缺氧的生理响应研究进展 25 特化出一套适应淹水缺氧环境的适应机制对红树植物在形态结构方面的适应已有不少报道 [12-14], 如其具有发达的通气组织呼吸根茎伸长等本文着重论述红树植物对水淹缺氧的生理响应 1 红树植物耐淹水能力差异在自然状态下, 潮滩上的红树植物基本呈带状分布, 不同种类的红树植物因其淹水耐性的不同分布在 [15] 不同高程的潮滩上林鹏和傅勤将中国红树植物的向海性划分为 5 个等级, 通过向海性等级序列反映红树植物耐受周期性海水浸淹的能力差异对于真红树植物而言, 潮间带周期性的海水浸淹是其生存和繁殖的必要条件, 具有胎生现象, 如秋茄 (Kandelia candel) 桐花树 (Aegicerasurniculatum) 白骨壤 (Avi cenniamarina); 而半红树植物则属于两栖性的, 既能在某种程度上耐受海水浸淹造成的通气不良的环境压力, 也能在不受海水浸淹的环境中生存和繁殖, 如黄槿 (Hibiscustiliaceus) 水芫花 (Pemphisacidula) 等没有胎生现象红树耐水淹和耐遮荫的能力与胚轴大小有关, 胚轴较小的隐胎生的亮叶白骨壤 (A ger minans) 对水淹和遮荫更加敏感, 而具有较大胚轴的拉关木 (Lagunculariaracemosa) 则表现出更强的耐水淹能力 [16] 然而这种差异并不能说明显胎生红树植物比隐胎生红树植物更耐水淹, 野外观测与室内控制实验表明, 隐胎生的白骨壤和桐花树比显胎生的秋茄和木榄 (Bruguieragtmnorhiza) 具有更强的耐水淹特性 [17-18] 土壤受水淹后, 空隙中充满水, 氧气在土壤中的扩散速率就会急剧下降, 进而导致厌氧环境的形成植物抗淹水能力一般与其耐氧性呈正比郑松发等分析了 5 种红树植物的 7 个耐氧性指标, 发现其耐氧性由强到弱依次是杯萼海桑 (Sonneratiaabla) 海桑 (S caseolaris) 红树 (B apiculata) 木榄海莲 (B sexangula) 这个排序与几种红树植物在潮滩上的天然分布带相一致 [19] 2 红树植物对水淹缺氧的生理响应 2 1 红树植物生长与营养分配对水淹缺氧的响应红树植物生长在海岸潮间带, 需要潮汐的干迭交替以促进其生长发育 [20] 但是, 受到潮水淹浸时间过长, 会阻碍植物生长, 如叶面积减少生长速率降低等 [21] 白骨壤在土壤表面淹水条件下, 总生物量和 [16] 根系生物量显著下降 Pezeshki 等对亮叶白骨壤拉关木和大红树 (R mangle) 进行了水淹胁迫试验, 指出淹水条件下亮叶白骨壤和拉关木叶面积和干物质明显减少, 各树种在生物量分配和水分利用效率 [21] 上有较大差异 Elison 等通过温室控制试验设置高中低潮位 ( 每个潮位相差 16cm), 结果发现在淹水初期低潮位的大红树地径与苗高生长快, 但随着淹水时间的延长 (2 年半 ), 淹水胁迫的抑制作用显现出来, 低潮位生长的大红树茎干低矮, 分枝和叶片较少, 叶片 C/N 比值及根系孔隙度也较低植物对胁迫的适应还表现在植物的地下部 / 地上部生物量比值的变化上, 在淹水条件下秋茄根系通过提高单位面积的根系生物量来维持较高的生长速率 [22] 野外试验也表明, 淹水胁迫条件下秋茄幼苗各新生器官生物量分配均表现为茎 > 根 > 叶 [18] 因此, 生物量从根向茎的移动是红树植物对淹水胁迫的一种适应性反应, 根系生物量减少将降低根组织的需氧量, 更有利于红树植物在低氧条件下生长 2 2 红树植物的光合作用和呼吸作用对水淹缺氧的响应在许多淹涝胁迫环境下, 根系的缺氧环境也会影响叶片的光合特性植物对淹涝的初期反应是气孔关闭, 随着淹涝时间的延长, 与光合作用相关的酶活性降低, 叶绿素含量下降 [5] 耐水淹的红树植物也有相似的反应对亮叶白骨壤拉关木大红树白骨 [13,16,21] 壤秋茄和木榄等研究结果均表明, 淹水胁迫使红树植物叶片气孔关闭, 气孔导度降低,CO 2 扩散阻力增加, 光合速率下降, 干物质合成受到影响 El [21] lison 等研究指出, 生长在低潮位的大红树幼苗光合速率最低, 比生长在中潮位的幼苗减少了 6%, 虽然气孔密度增加了 7%, 但气孔导度减少 11%, 净同化率降低了 29% 在水淹条件下植物的叶绿素含量 [23] 也会发生变化廖宝文等指出, 秋茄幼苗叶绿素总量和叶绿素 a 含量在每天淹浸 8h 和 10h 处理下均较高, 但随着水淹时间的延长, 叶绿素 a/ 绿素 b 比值下降但有的红树植物表现则不同, 如尖瓣海莲 (B sexangulavar rhynchopetala) 木榄随着水淹时间的延长, 叶绿素 a/ 绿素 b 比值上升 [24-25] 在淹水条件下植物进行厌氧呼吸, 一般情况下湿生植物缺氧呼吸会优先选择乙醇发酵途径 [5], 植物的耐水淹特性与乙醇脱氢酶 (ADH) 活性呈正比红

3 26 世界林业研究第 25 卷树等湿生植物无氧呼吸功能较强, 酶活性高, 在淹水条件下根系能迅速进行无氧呼吸, 且 ADH 活性也快速升高亮叶白骨壤和大红树幼苗根系的 ADH 活性在淹水后有较大幅度提高 [16] [20] Chen 等研究表明, 秋茄幼苗水淹处理 4~6h, 根系的 ADH 活性最高但作为长期适应淹水环境的红树植物是否还存在其他的呼吸代谢途径尚不清楚, 有待进一步深入研究 2 3 红树植物碳氮代谢对水淹缺氧的响应植物碳氮在植物体内的分配和代谢决定着植物的营养和生殖水平, 亦关系到植物对环境胁迫的适应能力, 环境因子的变化对植物碳氮代谢有显著影响 [26] 葡萄糖果糖蔗糖等可溶性糖是植物体内碳水化合物运输和利用的主要形式, 淀粉则是植物的主要贮存物质 [27] 在许多湿生植物中, 贮存糖类或者氨基酸类物质是耐厌氧的基础 [28] [29] 何缘等对不同滩面高程下 1 年生秋茄幼苗叶片碳氮等指标的测定表明, 随着淹水胁迫的增强, 秋茄幼苗生物量叶片的碳与氮比值显著降低这是由于长时间水淹后导致植物光合作用下降碳水化合物合成减少和植物体内碳含量下降造成的虽然通过试验表明叶片全氮没有明显改变, 但这并不能说明与氮素有关的游离氨基酸含量 ( 如谷氨酸丙氨酸和脯氨酸等 ) 的变化, 而这些指标更能反映植物抗淹水能力叶片碳含量虽然减少, 而植物根系中可溶性糖 ( 蔗糖葡萄糖果糖等 ) 和淀粉等非结构性碳水化合物的含量变化更能反映红树植物的耐水淹能力 2 4 红树植物的抗氧化机制对水淹胁迫的适应在淹水胁迫下植物体内活性氧大量增加, 细胞的结构和功能受损, 植物体内的抗氧化酶类能减轻活性氧积累造成的危害, 增加植物抗逆性 [5] 因此, 植物的抗氧化机制在一定程度上反映了植物的抗逆性随着淹水时间延长, 秋茄叶片中的 POD 和 SOD 活性显著增强 [20,22] 木榄在淹水胁迫下 POD 活性升高 [22,30] [31] 何斌源测定了 5 种红树植物的 POD 和 SOD 活性, 结合其存活率和生长指标, 指出 5 种红树植物抗水淹能力为白骨壤 > 桐花树 > 秋茄 > 红海榄 [32] > 木榄 Yousef 等研究指出, 红树植物抗淹水能力与其气生根的抗氧化能力呈正比丙二醛是膜脂过氧化的中间产物, 常常用来反映植物受逆境伤害的程度随着淹水时间的延长, 秋茄叶片丙二醛含量增加, 表明受害程度增加 [20,23] 3 研究展望红树植物是生长在滨海滩涂湿地的特殊植物类型, 受盐度风暴潮重金属污染潮汐水淹全球气候变化等一系列胁迫因素的影响研究人员对其在盐度重金属污染胁迫影响方面开展了大量的深入研究但是, 关于红树植物对水淹缺氧胁迫响应研究的文献大多集中在解剖构造通气组织生长等方面, 在生理生态细胞分子生态学方面的研究还不够深入 1) 加强淹水条件下红树根系呼吸代谢机理的研究在缺氧情况下, 植物根呼吸代谢一般优先选择糖酵解和乙醇发酵方式, 但中间产物乙醛和末端产物乙醇的大量积累会对植物产生毒害作用, 一些适应水涝环境的植物会采取其他呼吸代谢途径来减少过量乙醇的积累同时, 植物还通过渗透作用和木质部输导的方式来减轻根部的伤害但是, 关于红树植物根系代谢的研究报道较少, 已有的研究表明, 红树植物的无氧呼吸为乙醇发酵途径, 而且仅限于研究了 ADH 活性与耐水淹特性之间的相关关系而红树植物代谢过程是否产生有机酸或氨基酸等末端产物尚不清楚, 长期适应淹水环境的红树植物是否存在其他的呼吸代谢途径有待深入研究, 同时也没有从细胞学基因学角度对红树根系代谢进行研究这些都是未来关于红树根系呼吸代谢对水淹响应要进一步开展研究的领域 2) 加强淹水胁迫对红树植物矿物质营养吸收的影响研究在水分浸渍下, 土壤 O 2 浓度下降,CO 2 浓度增加, 根系呼吸作用减弱, 根系细胞中的 ATP 浓度下降, 削弱了根系主动吸收矿质营养的能力, 土壤厌氧条件下还改变了许多矿质元素的可利用状态在长期淹水的土壤中, 还原性有毒物质 Fe 2+ 和 H 2 S 过量积累抑制了根系对养分的吸收, 从而影响植物生长关于淹水胁迫下红树植物对矿质营养的吸收以及还原性物质对红树植物的作用还未见报道, 这也是今后需要开展研究的领域 3) 加强淹水条件下红树植物碳氮代谢研究碳氮代谢是植物最基本的代谢过程, 如前所述, 淹水胁迫对红树植物光合特性的研究已有不少报道, 可溶性碳水化合物是植物适应环境的信号物质, 非结构性碳水化合物 ( 蔗糖葡萄糖果糖和淀粉 ) 含量的变化对温度海拔和水分具有响应作用 [28], 红树植物非结

4 第 2 期罗美娟, 崔丽娟, 张守攻, 等 : 红树植物对水淹缺氧的生理响应研究进展 27 构性碳水化合物对淹水的响应机制尚不完全清楚土壤水分是影响植物蛋白质合成和 N 素吸收利用和转化的重要因子之一 [33] 与呼吸有关的蛋白酶和氨基酸也能反映植物耐水淹的能力, 红树植物蛋白质合成游离氨基酸以及不同形态氮 ( 硝态氮氨态氮 ) 与淹水胁迫的关系还有待进一步研究 4) 加强淹水条件与红树次生代谢物质之间关系的研究植物单宁 ( 多酚 ) 是重要的次生代谢物质, 次生代谢产物在提高植物自身防御和生存竞争力协调与环境之间的关系上发挥着重要作用红树植物皮根叶中富含单宁, 其重要性表现在其对红树植物所处的特殊物理环境化学环境和生物环境等都具有生态适应意义 [34] 红树植物单宁含量与高盐生长环境关系密切, 一定的高盐度胁迫可以促进秋茄单宁的合成 [35] 单宁还能减轻动物啃食茎干, 增强红树植物的抗病能力和抗海水腐蚀能力但是, 单宁及其不同结合态对红树植物长期适应淹涝环境是否有生态意义还有待探讨致谢 : 本文得到国家林业局南方山地用材林培育重点实验室和福建省森林培育和林产品加工重点实验室的资助, 在此表示感谢! 参考文献 [1] 陆健健, 何文珊, 童春富, 等湿地生态学 [M] 北京 : 高等教育出版社,2006 [2]MitschW J,GoselinkJG Wetlands[M] ThirdEdition NewYork: JohnWiley&SonsInc,2000: [3]FiterAH,HayRKM Environmentalphysiologyofplants[M].Lon don:academicpres,1981 [4] 王文泉, 张福锁高等植物厌氧适应的生理及分子机制 [J] 植物生理学通讯,2001,37(1):63-70 [5] 利容千, 王建波植物逆境细胞及生理学 [M] 武汉 : 武汉大学出版社,2002:53-70 [6] 林鹏红树林 [M] 北京 : 海洋出版社,1984 [7] 林鹏中国红树林生态系 [M] 北京 : 科学出版社,1997 [8]ElisonJC Mangroveretreatwithrisingsea-level[J] BermudaEstu arinecoastalandshelfscience,1993,37(1):75-87 [9]GilmanE,ElisonJ,ColemanR Asesmentofmangroveresponseto projectedrelativesea-levelriseandrecenthistoricalreconstructionof shorelineposition[j] EnvironmentalMonitoringand Asesment, 2007,124(1/3): [10] 陈小勇, 林鹏我国红树林对全球气候变化的响应及其作用 [J]. 海洋湖沼通报,1999(2):11-16 [11] 叶勇, 卢昌义, 郑逢中, 等模拟海平面上升对红树植物秋茄的影响 [J] 生态学报,2004,24(10): [12]MckeeKL Growthandphysiologicalresponsesofneotropicalman groveseedlingstorootzonehypoxia[j] TreePhysiology,1996,16 (11/12): [13] 陈鹭真, 林鹏, 王文卿红树植物淹水胁迫响应研究进展 [J] 生态学报,2006,26(2): [14]WangW Q,XiaoY,ChenLZ,etal Leafanatomicalresponsestope riodicalwaterlogginginsimulatedsemidiurnaltidesinmangrovebru guieragymnorhizaseedlings[j] AquaticBotany,2007,86(3): [15] 林鹏, 傅勤中国红树林环境生态及经济利用 [M] 北京 : 高等教育出版社,1995 [16]PezeshkiaSR,DeLaunebRD,MeederJF Carbonasimilationand biomaspartitioninginavicenniagerminansandrhizophoramangle seedlingsinresponsetosoilredoxconditions[j] Environmentaland ExperimentalBotany,1997,37(2): [17] 陈鹭真红树植物幼苗潮汐淹水胁迫响应机制研究 [D] 厦门 : 厦门大学,2005 [18] 何斌源, 赖廷和, 陈剑锋, 等两种红树植物白骨壤 (Avicennia marina) 和桐花树 (Aegicerascorniculatum) 的耐淹性 [J] 生态学报,2007,27(3): [19] 郑松发, 郑德璋, 廖宝文红树植物对缺氧生境适应能力的数量化研究 [J] 林业科学研究,1991,4(2): [20]ChenLZ,WangW Q,LinP Influenceofwaterloggingtimeonthe growthofkandeliacandelseedlings[j] ActaOceanologicaSinica, 2004,23(1): [21]ElisonAM,FarnsworthEJ Simulatedsealevelchangealtersanato my,physiology,growth,andreproductionofredmangrove(rhizo phoramanglel )[J] Oecologia,1997,112(4): [22]YeY,TamNoraFY,WongYS,etal Growthandphysiologicalre sponsesoftwomangrovespecies(bruguieragymnorhizaandkande liacandel)towaterlogging[j] EnvironmentalandExperimentalBota ny,2003,49(3): [23] 廖宝文, 邱凤英, 谭凤仪, 等, 红树植物秋茄幼苗对模拟潮汐淹浸时间的适应性研究 [J] 华南农业大学学报,2009,30(3):49-54 [24] 廖宝文, 邱凤英, 管伟, 等尖瓣海莲幼苗对模拟潮汐淹浸时间的适应性研究 [J] 林业科学研究,2009,22(1):42-47 [25] 赖廷和, 何斌源木榄幼苗对淹水胁迫的生长和生理反应 [J] 生态学杂志 2007,26(5): [26]JiangCZ,lshiharaK,SatohK,etal Losofthephotosyntheticcapac ityandproteininsenescenceleavesatpositionsoftwocultivarsof riceinrelationtosourcecapacityoftheleavesforcarbonandnitrogen [J] PlantandCelPhysiology,1999,40(5): [27] 沈同, 王镜岩生物化学 : 上册 [M] 第 2 版北京 : 高等教育出版社,1990:29-34 [28] 潘庆民, 韩兴国, 白永飞, 等植物非结构性贮藏碳水化合物的生理生态学研究进展 [J] 植物学通报,2002,19(1):30-38

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