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1 J South Med Univ, 2019, 39(10): doi /j.issn 唐佳 1, 郭春宝 2 1, 龚放 1 重庆医科大学附属永川医院新生儿科, 重庆 ; 2 重庆医科大学附属儿童医院肝胆外科, 重庆 摘要 : 目的探讨罗伊氏乳杆菌 (L. reuteri)dsm17938 菌株对坏死性小肠结肠炎 (NEC) 新生小鼠模型氧化应激的保护作用及可能机制 方法将 96 只 10 日龄 C57BL/6J 新生小鼠随机分为 3 组 (n=32): 对照组 NEC 组 NEC+L. reuteri 组 通过 HE 染色观察回盲部肠组织病理变化并行双盲病理评分 采用实时荧光定量 PCR 检测肠组织中 TNF-α IL-1β 的基因表达水平 通过 ELISA 检测肠组织 TNF-α IL-1β 的蛋白表达水平 采用比色法检测 SOD 活力及抑制率 MDA GSH GSSG GSSG/GSH 比值 结果与对照组相比,NEC 组小鼠体质量下降 (P<0.05), 肠道损伤加重, 病理评分增加 (P<0.05),TNF-α IL-1β 在基因及蛋白水平均表达升高 (P<0.05),SOD 活力及抑制率 GSH 降低,MDA GSSG GSSG/GSH 比值显著升高 (P<0.05) 与 NEC 组相比,NEC+L. reuteri 组病理评分降低,TNF-α IL-1β 在基因及蛋白水平均表达降低 (P<0.05),SOD 活力及抑制率 GSH 增加,MDA GSSG GSSG/GSH 比值明显降低 (P<0.05), 两组生存率差异无统计学意义 (P>0.05) 结论 L. reuteri DSM17938 可能通过减少肠道氧化应激 增加其抗氧化能力, 从而减轻肠道炎症反应, 发挥对 NEC 新生小鼠肠道保护作用 关键词 : 罗伊氏乳杆菌 DSM17938; 坏死性小肠结肠炎 ; 炎症因子 ; 氧化应激 Protective effect of Lactobacillus reuteri against oxidative stress in neonatal mice with necrotizing enterocolitis TANG Jia 1, GUO Chunbao 2, GONG Fang 1 1 Department of Pediatrics, Yongchuan Hospital Affiliated to Chongqing Medical University, Chongqing , China; 2 Department of Hepatobiliary Surgery, Children's Hospital Affiliated to Chongqing Medical University, Chongqing , China Abstract: Objective To investigate the protective effect of L. reuteri DSM17938 strain against oxidative stress in a neonatal mouse model of necrotizing enterocolitis (NEC) and explore the possible mechanism. Methods Ninety-six 10-day-old neonatal C57BL/6J mice were equally randomized into control group, NEC group, and NEC+ L. reuteri group. The pathological changes of the ileocecal intestinal tissue were evaluated with HE staining and double-blind pathological scoring. The mrna and protein expressions of tumor necrosis factor-α (TNF-α) and interleukin-1β (IL-1β) in the intestinal tissues were detected using quantitative real-time PCR and ELISA, respectively. Colorimetric assays were used to determine the activity of superoxide dismutase (SOD) and its inhibition rate, malondialdehyde (MDA), glutathione (GSH), oxidized glutathione (GSSG), and GSSG/ GSH ratio. Results Compared with those in the control group, the neonatal mice in NEC group showed significant weight loss (P<0.05), obvious intestinal injury, increased pathological scores (P<0.05), increased expressions of TNF-α and IL-1β mrna and proteins (P<0.05), decreased SOD activity and inhibition rate, decreased GSH, and significantly increased MDA, GSSG, and GSSG/GSH ratios (P<0.05). Treatment with L. reuteri obviously decreased the pathological scores, expressions of TNF-α and IL-1β (P<0.05), MDA, GSSG, and GSSG/GSH ratio (P<0.05), and significantly increased SOD activity, its inhibition rate, and GSH level in the mice with NEC, but the survival rate was not significantly different between NEC and L. reuteri-treated groups (P>0.05). Conclusion L. reuteri DSM17938 can offer protection against NEC in mice by reducing oxidative stress and increasing antioxidant capacity of the intestinal tissue to suppress intestinal inflammations. Keywords: Lactobacillus reuteri DSM17938; necrotizing enterocolitis; inflammatory cytokines; oxidative stress 新生儿坏死性小肠结肠炎 (NEC) 是新生儿时期常见且较为严重的胃肠道急症之一, 有较高的发病率和病 [1] 死率 NEC 病情重, 进展快, 其确切机制尚未完全阐 收稿日期 : 基金项目 : 国家自然科学基金 ( , ); 国家自然科学基金重点项目 ( ); 重庆市自然科学基金重点项目 (CSTC, 2008BA0021, cstc2012jja0155) Supported by National Natural Science Foundation of China ( , , ). 作者简介 : 唐佳, 在读硕士研究生, 通信作者 : 龚放, 主任医师, 教授, 硕士导师, 明 [2] 目前研究发现早产 人工喂养 肠道菌群异常定植 等与 NEC 的发生有着密切关系 [3] 近年来应用益生菌防治 NEC 的研究虽然取得了较 多进展 [4], 但其作用机理尚未完全阐明 [5-6] 罗伊氏乳杆 菌 (L. reuteri) 最初是由母乳分离而来 [7], 在国际上普遍 [8] 运用,Hoang 等发现其可通过减少炎症反应减轻 NEC 肠道损伤, 另外, 有研究表明 L. reuteri 可通过减少氧化 应激减轻急性胃肠道氧化损伤 [9-10] 但 L. reuteri 对 NEC 肠道氧化应激水平的调节作用尚不清楚 我们在 此基础上推测其对 NEC 肠道炎症损伤的保护作用可能

2 1222 J South Med Univ, 2019, 39(10): 与减少肠道氧化应激有关 本研究采用 NEC 新生小鼠模型, 予以 L. reuteri DSM17938 菌株干预, 并检测各组肠组织病理改变, 炎症因子表达水平以及氧化损伤指标, 探讨 L. reuteri DSM17938 对 NEC 肠道氧化应激水平的调控作用 由于国内临床治疗存在地区差异, 且尚未搜集到国内其对 NEC 作用的报道, 因此阐明 L. reuteri 影响 NEC 作用机制对国内临床菌群选择提供参考, 进而推动国内中西部地区该菌株对 NEC 防治的应用具有重要意义 1 材料和方法 1.1 实验动物与试剂 96 只 IVC 清洁级新生 10 d 的 C57BL/6J 新生小鼠, 体质量 3.79~4.07 g( 重庆医科大学动物中心 ) 雅培婴幼儿奶粉 ( 雅培 ), 贝克幼犬奶粉 ( 贝克 ), 组织 RNA 提取试剂盒 (Qiagen), 反转录试剂盒 (TaKaRa),ELISA 检测试剂盒 ( 欣博盛 ), 超氧化物歧化酶 (SOD) 测定试剂盒 ( 南京建成 ) 丙二醛 (MDA) 测定试剂盒 ( 南京建成 ), 还原性谷胱甘肽 (GSH) 和氧化型谷胱甘肽 (GSSG) 检测试剂盒 ( 碧云天 ), 酶标仪 (Biotek), 蛋白酶抑制剂混合物 ( 凯基生物 ),L. reuteri DSM17938 菌株 ( 百纳 ),CFX96 Real-time PCR 仪 (BioRad) 1.2 方法 动物模型的制备按随机数字表法分为 3 组 (n=32): 对照组 给予 PBS 的 NEC 模型组 (NEC 组 ) 给予 L. reuteri DSM17938 干预的 NEC 模型组 (NEC+L. reuteri 组 ) 对照组 : 与母鼠同笼喂养, 不予其他处理 ;NEC 组 : 采用 [11] 缺氧 冷刺激 人工喂养建立 NEC 模型, 新生小鼠于生后第 10 天开始与母鼠分开, 放于保育箱内 采用鼠乳 [12] 代用品人工喂养, 经口插入 PICC 管行灌胃喂养 每次灌胃奶量为 0.03~0.05 ml/g, 每隔 4 h 喂养 1 次, 共 5 次 灌胃时间 :08:00 12:00 16:00 20:00 24:00 将小鼠放入自制的缺氧箱内, 向缺氧箱充入氮气 (N 2), 控制 N 2 流量为 12 L/min; 缺氧 1 min 30 s 后关闭氮气阀门并将取出小鼠 6 min 后将新生小鼠置于 4 冰箱中冷刺激 10 min 缺氧 冷刺激分别于每日 10:00 18:00 22:00 各进行 1 次, 每天进行 3 次, 连续 3 d [13] NEC+L. reuteri 组 : 新生小鼠每天早上 9 点予以 1 次 L. reuteri DSM17938 灌胃, 余处理同 NEC 建模前后称量小鼠体质量, 第 13 天处死, 取标本 L. reuteri 培养将已活化的 L. reuteri DSM17938 菌株接种于 MRS 液体培养基中, 于 37 厌氧培养箱中静置培养 24 h 1500 r/min 下离心 15 min, 用 PBS 调整菌体浓度 [ CFU/mL], 按照 ( 每日 10 6 CFU/g) 的剂 [14] 量添加 小鼠一般状况及体质量变化观察并记录各组新生小鼠有无吐奶, 腹胀 腹泻及粪便性状, 活动及精神状态是否良好等情况 并记录建模前后小鼠体质量变化情况 小鼠肠道组织大体形态及病理学形态观察小鼠于建模后处死, 取回肠末端近回盲部肠组织 肉眼观察有无肠腔积气 串珠样改变 出血 坏死等 NEC 样病变 取回盲部肠组织 2~3 cm 固定于 4% 多聚甲醛溶液中, 通过石蜡包埋 切片 苏木素 - 伊红染色 封片, 于光学显微镜下观察肠道组织病理学变化并拍照 参照 NEC 肠道损伤评分的标准, 采用双盲法进行肠组织病 [15] 理评分, 评分 2 分确定为 NEC 建模成功 每个肠组织标本观察 3 个视野, 取其平均值 实时荧光定量 PCR 检测肠组织中 IL-1β TNF-α mrna 水平取出冻存肠组织, 提取肠组织总 RNA, 测定每个样本 RNA 浓度, 并按照逆转录试剂盒操作步骤将 RNA 逆转录为 cdna, 然后以 cdna 为模板, 在 Bio-Rad CFX90 Real time PCR 仪上进行 IL-1β TNF-α 扩增 RT-PCR 反应条件 :95 预变性 30 s;95 变性 5 s 60 退火 5 s 65 延伸 5 s, 共 39 个循环 以 GAPDH 为内参照, 采用 2 ΔΔCt (ΔCt= 目的基因 Ct 值 - 内参 Ct 值 ) 进行目的基因相对表达量分析计算 引物序列 ( 表 1) 表 1 RT-PCR 引物序列 Tab.1 Sequences of the primers used for RT-PCR Gene name (mouse) GAPDH TNF-α IL-1β Primer sequence (5-3 ) F:TGCCCCCATGTTTGTGATG R:TGTGGTCATGAGCCCTTCC F:ATGGCCTCCCTCTCATCAGTT R:ACAGGCTTGTCACTCGAATTTTG F:AGTGTGGATCCCAAGCAATACCCA R:TGTCCTGACCACTGTTGTTTCCCA Fragment length (bp) ELISA 检测肠组织中炎症因子 TNF-α IL-1β 的蛋白表达水平取出冻存的回盲部肠组织, 按照 80 mg 组织加入 400 μl 组织裂解液的比例加入裂解液, 同时按比例加入蛋白酶抑制剂, 匀浆, g 离心 10 min, 取 上清液, 严格按照 TNF-α IL-1β 试剂盒说明书操作 比色法检测肠组织中 SOD 活力及抑制率 MDA 含量取出冻存的取肠道样本 0.3 g 按比例加入 PBS 匀浆 组织匀浆液按 4000 r/min,4 离心 10 min, 取上清

3 J South Med Univ, 2019, 39(10): 液检测 各指标的测定均按生化试剂盒说明书要求进行操作 SOD 于 37 孵育 20 min,450 nm 处酶标仪测量 MDA 于 95 水浴 40 min, 流水冷却后,4000 r/min, 离心 10 min 取上清, 于 532 nm 处酶标仪测量 比色法测定肠组织中 GSH GSSG GSSG/GSH 取 0.3 g 组织加入匀浆液匀浆, 组织匀浆液按 4, g 离心 10 min, 严格按照生化试剂盒说明书进行操作, 于 412 nm 处酶标仪测量, 并按说明书计算出 GSH GSSG GSSG/GSH 1.3 统计学方法采用 SPSS 24.0 统计软件进行分析, 正态分布计量资料以均数 ± 标准差表示, 符合正态分布且方差齐的计量资料 3 组间比较采用单因素方差分析 非正态分布计量资料以中位数 ( 四分位间距 ) 表示, 方差不齐采用 Kruskal-Wallis 进行非参数检验, 检验水准 α= 结果 2.1 小鼠一般情况及体质量变化 3 组小鼠在建模前, 体质量差异无统计学意义 (P> 0.05) 对照组一般情况较好, 进食 排便正常, 第 13 天体质量为 4.19±0.34 g, 明显增加 NEC 组一般情况较 差, 出现吐奶 腹胀 腹泻 活动减少 喂养困难等 取标本时,NEC + L. reuteri 组与 NEC 组体质量均减少, NEC+L. reuteri 组体质量下降较 NEC 组少 (P<0.05); 而两组生存率 (63.6% vs 66.7%) 差异无统计学意义 (P>0.05) 2.2 肠组织大体形态 病理学形态及评分肉眼观察可见, 对照组肠组织弹性佳, 色泽鲜嫩, 无出血 积气 充血等表现 ( 图 1A) NEC 组肠管胀气明显, 肠管扩张, 肠壁变薄, 呈串珠样改变 ( 图 1B) NEC+ L. reuteri 组肠道组织弹性尚可, 肠腔可见轻度积气, 有轻微串珠样改变 ( 图 1C) 光学显微镜下可见: 对照组组小鼠回盲部肠组织结构清晰, 肠上皮连续, 绒毛高耸, 黏膜层 黏膜下层及固有层均未见断裂分离或充血水肿, 肌层较厚 ( 图 2A);NEC 组肠组织完整性丧失, 肠上皮出现断裂, 部分出现坏死 脱落或消失, 肌层变薄 断裂 ( 图 2B); 而予以 L. reuteri 干预的 NEC 组小鼠回盲部肠组织结构较清晰, 肠上皮完整性尚可, 偶有断裂, 绒毛轻中度水肿, 腺体结构稍紊乱, 肌层稍变薄, 但未见明显断裂 ( 图 2C) NEC+L. reuteri 组 [1.33(1.25~1.75)] 肠组织损伤评分, 明显低于 NEC 组 [2.67(2.33~3.33)] (P<0.05) A B C 图 1 3 组新生小鼠肠道大体形态 Fig.1 Gross morphology of intestinal tissue of the neonatal mice in the 3 groups. A: Control group; B: NEC group; C: NEC+ L. reuteri group. 2.3 回盲部肠组织 TNF-α IL-1β mrna 水平与对照组相比,NEC 组炎症因子 TNF-α IL- 1β mrna 表达显著增加 (P<0.05); 与 NEC 组相比, 予以 L. reuteri 干预组 TNF-α IL-1β mrna 表达降低 (P<0.05, 表 2) 2.4 ELISA 检测炎症因子 TNF-α IL-1β 蛋白水平 ELISA 结果与 PCR 结果一致, 与对照组相比,NEC 组炎症因子 TNF-α IL-1β 蛋白表达显著增加 (P<0.05); 与 NEC 组相比,NEC+L. reuteri 组 TNF-α IL-1β 蛋白表达降低 (P<0.05, 表 2) 2.5 L. reuteri DSM17938 干预的 NEC 小鼠氧化应激水 平与抗氧化能力与对照组相比,NEC 组 MDA GSSG GSSG/GSH 增加,SOD 活力及抑制率 GSH 降低 (P<0.05); 与 NEC 组相比,NEC+L. reuteri 组 SOD 活力及抑制率 GSH 含量增加,MDA GSSG GSSG/GSH 降低 (P<0.05, 表 3) 3 讨论 NEC 是严重威胁着早产儿的生命健康的胃肠道疾 [16] 病之一, 其发病机制尚不清楚 目前研究认为血流灌注失衡 肠道菌群异常定植 感染等都是 NEC 的发病危 [17-18] 险因素 虽然迄今为止尚不清楚何种因素起主导作

4 1224 J South Med Univ, 2019, 39(10): A B C 图 2 3 组新生小鼠肠道病理形态比较 HE Fig.2 Pathomorphology of the intestinal tissue of the neonatal mice in the 3 groups (HE staining, original magnification: 100). A: Control group; B: NEC group; C: NEC+L. reuteri group. 用, 但炎症因子参与 NEC 肠道损伤这一理论已逐渐被 [19] 认可 本实验结果显示, 与对照组相比,NEC 组炎症因子 TNF-α IL-1β 表达增加, 表明炎症因子 TNF-α IL-1β 在 NEC 的发生中过程中起着重要用 另外研究发现, TNF-α 通过激活炎症级联反应, 促进自身以及其他炎症 [20] 因子的释放, 诱导肠黏膜损伤 IL-1β 也可通过募集 激活免疫细胞, 导致炎症介质释放, 放大局部及全身炎 [21] 症反应 以上研究提示炎症因子 TNF-α IL-1β 可通过 放大炎症反应引起肠黏膜损伤, 导致新生儿 NEC 的发 生 本研究结果还显示 L. reuteri DSM17938 干预能降 低 NEC 肠道炎症因子 TNF-α IL-1β 的表达 Karadag [22] 等发现在 NEC 中炎症因子升高主要是由于肠道氧化 [23] 应激引起的 Li 等发现肠道菌群异常定植诱导肠道 氧化应激升高, 进一步损伤肠道黏膜屏障, 导致细菌易 位, 激活免疫系统, 引发 NEC 肠道炎症反应 表明氧化 应激可能是引起 NEC 肠道炎症反应的重要调节因素 表 2 添加罗伊氏乳杆菌对小鼠炎症因子的影响 Tab.2 Effects of Lactobacillus reuteri on inflammatory cytokines in the intestinal tissues in the mice Inflammatory cytokines Control (n=8) NEC (n=8) NEC+ L. reuteri (n=8) P RT-PCR IL-1β 0.34± ±0.07 a 0.75±0.05 ab TNF-a 0.24± ±0.18 a 0.42±0.06 b ELISA IL-1β (pg/ml) ± ±11.41 a ±14.90 ab TNF-α (pg/ml) 68.00± ±3.30 a 68.44±2.39 b a P<0.05 vs Control group; b P<0.05 vs NEC group. 表 3 添加罗伊氏乳杆菌对小鼠抗氧化性能的影响 Tab.3 Effect of Lactobacillus reuteri on antioxidant capacity of the mice Parameter Control (n=8) NEC (n=8) NEC+L. reuteri (n=8) P SOD activity (U/mg prot) 33.94± ±1.39 a 32.26±1.35 b SOD inhibition rate (%) 47.17± ±1.97 a 43.40±1.83 b GSSG (nmol/g) ± ±12.15 a ±5.53 ab GSH (nmol/g) ± ±5.36 a ±9.31 b GSSG/GSH 0.60± ±0.11 a 0.81±0.03 ab MDA (nmol/g prot) 89.34± ±21.45 a ±12.00 ab a P<0.05 vs Control group; b P<0.05 vs NEC group. 早产儿肠道黏膜屏障功能不成熟, 容易发生肠道缺 [24] 氧 缺血 菌群异常定植等, 并产生大量的氧自由基, 激活肠道氧化应激, 导致蛋白质 DNA 以及细胞膜过氧化, 过量的自由基可以介导产生大量的 MDA, 造成组织

5 J South Med Univ, 2019, 39(10): 细胞损伤 [25] 肠道氧化应激可以通过测定 MDA 含量来 [26] [27] 进行评价 Özdemir 等研究发现 MDA 含量在肠道 缺血再灌注损伤中无明显增加 本研究结果显示, 与对照 组相比,NEC 组肠道 MDA 含量明显增加 ; 予以 L. reuteri 干预后肠道 MDA 含量降低 提示 NEC 肠道氧化应激 损伤增加,L. reuteri 可能通过减少氧化应激保护 NEC [9] 肠道损伤, 这与杨家军等发现 L.reuteri 可通过减少氧 化应激减轻急性肠道损伤结果一致 机体抗氧化系统的第一道防线负责抑制过量氧自 由基的生成和脂质过氧化, 细胞对氧化应激的防御是通 过 SOD GSH 等介导的 [28],SOD GSH 可中和氧自由基 从而抵抗氧化应激 SOD 可将体内的氧自由基转化为 过氧化氢 [29],GSH 中和自由基发生氧化反应转变为 GSSG,GSSG/GSH 被认为是检测氧化损伤的可靠指 标 [30] 本实验结果显示, 与对照组比,NEC 组 GSSG GSSG/GSH 显著升高,SOD 活力和抑制率 GSH 降低 ; 与 NEC 组相比, 添加 L. reuteri DSM17938 可降低 GSSG GSSG/GSH 比值, 提高肠道 SOD 活力及抑制率 GSH 含量 提示 L. reuteri DSM17938 菌株能够通过增 加机体的抗氧化能力, 在一定程度上减轻肠道氧化损 [31] 伤, 这与 Yang 等给昆明鼠喂养益生菌提高其抗氧化 能力的报道一致 研究发现粪菌移植可以调节肠道微生 态, 减少肠道氧化应激从而减轻 NEC 肠道炎症反应 [23] [10] 且 Oliveira 等研究表明 L.reuteri 对肠道氧化应激损伤 具有潜在调节作用 因此, 我们推测在 NEC 中,L. reuteri DSM17938 菌株可能通过减少肠道脂质过氧化物的产 生 增加其抗氧化能力, 减轻肠道黏膜损伤, 从而降低 NEC 肠道炎症反应 综上所述, 本研究表明 L. reuteri DSM17938 菌株 可能通过减少肠道氧化应激 增加其抗氧化能力, 从而 减轻肠道炎症反应, 保护 NEC 肠道损伤 进一步提示 在国内临床针对肠道氧化损伤较重的 NEC 患儿治疗 中, 可考虑增加该菌株使用 但是在复杂的肠道微生态 中,L.reuteri 通过调节氧化应激作用炎症反应的具体分 子信号通路仍需进一步探索 参考文献 : [1] Eaton S, Rees CM, Hall NJ. Current research on the epidemiology, pathogenesis, and management of necrotizing enterocolitis[j]. Neonatology, 2017, 111(4): [2] Kim CS, Claud EC, Necrotizing Enterocolitis Pathophysiology: How Microbiome Data Alter Our Understanding[J]. Clin Perinatol, 2019, 46(1): [3] Christian VJ, Polzin E, Welak S. Nutrition Management of Necrotizing Enterocolitis[J].Nutr Clin Pract, 2018, 33(4): [4] Niño DF, Sodhi CP, Hackam DJ. Necrotizing enterocolitis: new insights into pathogenesis and mechanisms[j]. Nat Rev Gastroenterol Hepatol, 2016, 13(10): [5] Fleming P, Hall NJ, Eaton S. Probiotics and necrotizing enterocolitis [J]. Pediatr Surg Int, 2015, 31(12): [6] Chen CC, Walker WA. Probiotics and the mechanism of necrotizing enterocolitis[j]. Semin Pediatr Surg, 2013, 22(2): [7] Liu YY, Tran DQ, Fatheree NY, et al. Lactobacillus reuteri DSM differentially modulates effector memory T cells and Foxp3 (+) regulatory T cells in a mouse model of necrotizing enterocolitis [J]. Am J Physiol Gastrointest Liver Physiol, 2014, 307(2): G [8] Hoang TK, He BK, Wang T, et al. Protective effect of Lactobacillus reuteri DSM against experimental necrotizing enterocolitis is mediated by Toll-like receptor 2[J]. Am J Physiol Gastrointest Liver Physiol, 2018, 315(2): G [9] 杨家军, 钱坤, 李庆岗, 等. 罗伊氏乳杆菌抑制致病性大肠杆菌感染效果的研究 [J]. 中国畜牧兽医, 2017, 44(8): [10]Oliveira AP, Souza LK, Araujo TS, et al. Lactobacillus reuteri DSM Protects against Gastric Damage Induced by Ethanol Administration in Mice: Role of TRPV1/Substance P Axis[J]. Nutrients, 2019, 11(1), Pii: E208. [11] 杨凯蒂, 贺雨, 曾本华, 等. 新生儿坏死性小肠结肠炎动物模型研究进展 [J]. 中国实验动物学报, 2017, 25(6): [12]Quintanilla HD, Liu Y, Fatheree NY, et al. Oral administration of surfactant protein-a reduces pathology in an experimental model of necrotizing enterocolitis[j]. J Pediatr Gastroenterol Nutr, 2015, 60 (5): [13] 胡坤, 余加林, 艾青, 等. 鼠诺如病毒在新生小鼠坏死性小肠结肠炎模型中的保护作用 [J]. 第三军医大学学报, 2018, 40(10): [14]Liu YY, Fatheree NY, Mangalat N, et al. Lactobacillus reuteri strains reduce incidence and severity of experimental necrotizing enterocolitis via modulation of TLR4 and NF-κB signaling in the intestine[j]. Am J Physiol Gastrointest Liver Physiol, 2012, 302(6): G [15]Feng Z, Zhou H, Ma S, et al. FTY720 attenuates intestinal injury and suppresses inflammation in experimental necrotizing enterocolitis via modulating CXCL5/CXCR2 axis[j]. Biochem. Biophys Res Commun, 2018, 505(4): [16]Neu J, Pammi M. Pathogenesis of NEC: Impact of an altered intestinal microbiome[j]. Semin Perinatol, 2017, 41(1): [17]Neu J, Modi N, Caplan M. Necrotizing enterocolitis comes in different forms: Historical perspectives and defining the disease[j]. Semin Fetal Neonatal Med, 2018, 23(6): [18]Hackam D, Caplan M. Necrotizing enterocolitis: Pathophysiology from a historical context[j]. Semin Pediatr Surg, 2018, 27(1): [19]Hunter CJ, De Plaen IG, Inflammatory signaling in NEC: Role of NF-κB, cytokines and other inflammatory mediators[j]. Pathophysiology, 2014, 21(1): [20]Tayman C, Aydemir S, Yakut I, et al. TNF-α Blockade Efficiently Reduced Severe Intestinal Damage in Necrotizing Enterocolitis[J]. J Invest Surg, 2016, 29(4): [21]Wijendran V, Brenna JT, Wang DH, et al. Long-chain polyunsaturated fatty acids attenuate the IL-1β-induced proinflammatory response in human fetal intestinal epithelial cells[j]. Pediatr Res, 2015, 78(6): [22]Karadag A, Ozdemir R, Kurt A, et al. Protective effects of dexpanthenol in an experimental model of necrotizing enterocolitis [J]. J Pediatr Surg, 2015, 50(7):

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