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1 第 21 卷第 2 期 2009 年 4 月 生命科学 Chinese Bulletin of Life Sciences Vol. 21, No. 2 Ar., 2009 文章编号 : (2009) 脑网络 : 从脑结构到脑功能 蒋田仔 *, 刘勇, 李永辉 ( 中国科学院自动化研究所, 模式识别国家重点实验室,LIAMA 计算医学研究中心, 北京 ) 摘要 : 越来越多的证据表面脑连接反映了信息在脑内的处理过程, 但是, 到目前未知, 我们还没有完全理解脑连接和脑内信息动态处理之间的复杂关系 本文从脑结构到脑功能方面介绍了从不同模态影像学数据构造脑网络的主要进展 我们首先给出了网络的基本定义, 然后分别介绍了利用 DT I 构造结构网络, 利用 fmr I 构造功能网络的方法 随后, 我们探讨了不同的脑疾病 ( 特别是阿尔茨海默病和精神分裂症 ) 患者脑网络拓扑结构是否发生了异常, 最后对本领域未来的研究做了简单的展望 关键词 : 弥散张量成像 ; 功能磁共振成像 ; 复杂脑网络中图分类号 :R338.2;R742 文献标识码 :A Brain networks: from anatomy to dynamics JIANG Tian-zi*, LIU Yong, LI Yong-hui (LIAMA Center for Comutational Medicine, National Laboratory of Pattern Recognition, Institute of Automation, Chinese Academy of Sciences, Beijing , China) Abstract: Convergent evidence has shown that the brain s connectivity influences its information rocessing, but so far we do not have a real understanding of the relationshi between connectivity and the resulting neural dynamics. Modern brain imaging technologies are laying essential role in our understanding of brain information rocessing. This aer covers anatomical and functional networks at different scales. We first resent the basic concets of brain networks. Then anatomical brain networks based on DTI and their alications in brain disorders are resented. After that, functional brain networks at rest based on fmri are discussed in detail. We will also resent some new findings on abnormalities of functional connectivity and networks of human brain with neurological and sychiatric diseases, esecially Alzheimer s diseases, Schizohrenia, and so on. Finally, some ersective and future research directions are touched. Key words: diffusion tensor imaging; functional magnetic resonance imaging; comlex brain networks 人脑是自然界中最复杂的系统之一, 功能分化 [1-8] 与功能整合是人脑功能的两大组织原则 虽然人脑的不同区域具有相对不同的功能, 但要完成一项哪怕是非常简单的任务时也总是需要人脑多个不同的功能区域相互作用 互相协调, 共同构成一个网络来发挥其功能, 也就是说, 大脑的功能执行总是依赖于多个脑区之间广泛地交互 因此, 从网络的角度来研究人脑的功能是极为必要的 现代脑影像技术的发展为研究人脑网络提供了非侵入性的手段 早期基于 EEG MEG 和 fmri 等影像技术的许多研究都指出, 人脑可以被看作是一个复杂的网络, 具有多种重要的网络属性, 特别是 [9] 具有 小世界 属性 具体而言, 脑区内部具有高度密集的短连接, 脑区间存在稀疏的长连接, 它的这种性质可以使人脑实时地在多个系统之间传 [9-11] [12] 递信息 有效组织内外界信息, 从而实现在 [13] 不同功能脑区之间高效的交换信息 网络的 小世界 属性既反映了脑的功能分化和功能整合的信 [9] 息交换属性, 又反映了人脑对各种刺激的超强的 [14] 自适应能力 另外, 脑的信息传递效率属性反映 [13] 了信息在人脑中是如何快速地传输的 收稿日期 : * 通讯作者

2 182 生命科学第 21 卷 1 几个基本概念迄今为止, 脑功能网络分析主要集中在全网络性质统计分析上, 例如度 ( 连接的数目 ) 分布 平均路径长度和聚类系数等 对于脑网络来讲, 节点就是脑区, 边就是脑区间的功能连接, 节点度就是和此节点连接的边有多少, 网络的节点度是每个脑区节点度的平均 K = 1 K i N i G 这里 K i 是每个节点的连接度, 它衡量一个网络的连接情况 类聚系数衡量一个节点最近邻节点之间的连接情况, 定义为 : C real 1 = N i G Ei K ( K 1) / 2 i i 这里 E i 是节点 i 的最近邻节点数目 最短距离衡量的是网络的信息传递能力, 定义为 : L 1 = min{ } L i, j N( N 1) / 2 i G i j G 这里 min{ PL ( i, j)} 为节点 i 和 j 之间的最短路径,L 越小表明信息传递越快 和随机网络相比, 小世界 网络具有较高的 [12,15] 绝对聚类系数和近乎相同的最短路径长度, 即 γ = C real C rand real rand > 1, λ = L L 1 这两个指标可以用一个标量 小世界值来表示 :σ=γ/λ, 在典型小世界网络中, 它的取值远远的大于 1 [12,16,17] Achard 和 Bullmore [13] 研究表明人脑是一个具有 小世界 拓扑结构, 且可以高效处理各种信息的复杂的脑网络 我们可以将网络信息传递效率 E globat [13,18,19] 定义为网络最短路径长度的调和逆, E global 1 = N( N 1) i j G 1 L 全局效率是衡量信息在网络中的传递快慢的一个综合指标, 它可以评价信息是如何在局部子网络 [19] 和全局大网络快速传递的 2 脑解剖网络 [17] He 等利用传统的结构 MRI 影像, 通过分析不同脑区皮层厚度的相关性, 成功地构建了人脑的结构网络, 并验证了其具有 小世界 属性 该研究正是通过利用结构磁共振图像和皮层映射技术获得的皮层厚度度量来描述人脑大脑皮层多个区域之间形态学的关联, 并进一步利用这些信息建立人脑的结构连接网络, 然后采用基于图论的网络分析技术来定量描述人脑形态学网络的组织模式, 给出了功能连接的结构基础 该研究采用了 152 例来自 ICBM 公共数据库的健康志愿者数据, 其网络构建如图 1 所示 [17] He 等主要从 3 个网络度量出发对脑厚度网络 i, j 图 1 用结构磁共振的皮层厚度度量构建人脑结构网络的流程图 [17] 注 :A : 皮层厚度度量 ;B : 基于图谱的皮层分割 ;C : 描述了两个区域在皮层厚度的相关 ;D : 大脑皮层区域间两两的相关图 ;E : 白色表明了皮层厚度的相关性是显著的 ;F : 基于皮层厚度相关性建立的结构连接网络

3 第 2 期 蒋田仔, 等 : 脑网络 : 从脑结构到脑功能 183 进行了研究 : 平均连接度 聚类系数和最短路径长度 研究结果表明, 大脑中存在多条统计显著的解剖连接 这些显著的解剖连接大多数拥有较短的解剖距离, 但也存在一些长距离的解剖连接 基于图论的网络分析表明大脑皮层厚度网络拥有较高的聚类系数和较短的特征路径长度 通过对比 个可比较的随机网络, 大脑的解剖连接网络明显地落入 小世界 范畴 度分布的研究结果表明, 大脑解剖网络服从截断的幂率分布形式, 该分布形式意味着大脑中存在着一些重要的脑区 (hub) 该研究首次提出脑的形态学度量刻画脑结构连接网络的思想, 并基于皮层厚度建立了国际上第一个全脑结构网络, 揭示其 小世界 性质, 为人脑功能网络的 小世界 属性提供了重要的结构证据, 且为 揭示健康人群及不同脑疾病脑网络信息处理模式开辟了新途径 最近, 人们又在大脑解剖网络的研究方面取得新的进展 弥散成像 (diffusion imaging) 是一种新的磁共振成像技术 由于它可以显示活体大脑中的白质纤维走行情况, 因此, 最近被用于人脑解剖网络的 [20] 研究 Hagmann 等率先利用弥散频谱成像 (diffusion sectrum imaging) 技术, 在 2 名正常被试者身上成功地构造了基于个体的大脑解剖网络 ( 图 2), 并验证了 小世界 属性的存在 他们又利用这种方法在人脑解剖网络中发现了重要的核心结构 ( 图 3) [21], 但由于弥散频谱成像的图像采集时间较长, 限制了其在涉及较大数据量的实际问题中的应用 [22] 在最新的一项研究中,Gong 等利用弥散张 [20] 图 2 用弥散频谱成像构建全脑解剖连接网络的流程图注 : 网络的构建分为 4 步 :(1) 对个体进行弥散频谱磁共振成像, 获得个体大脑每一位置的三维弥散函数, 它表征了该位置的组织特性, 尤其是纤维束的方向走行信息 ;(2) 根据这些三维的纤维束方向走行信息, 跟踪重建得到完整的纤维束 ;(3) 同时, 利用探索性的分割方法, 将大脑的灰白质交界面以及皮层下的核团边界分割为等面积的小的感兴趣分区 ;(4) 将第 2 与第 3 步的结果进行结合 : 分区作为网络的节点, 纤维束作为连接节点的边, 就构成所需的解剖网络 该网络可以对任意两个灰质分区之间的白质连接密度进行估计

4 184 生命科学第 21 卷 图 3 脑网络的模块化和核心节点示意图 [21] 量成像 (diffusion tensor imaging) 技术, 通过白质纤维跟踪的方法, 在正常人群中成功构建了无权的脑解剖网络, 并验证了 小世界 属性的存在 但他们的研究并没有把大脑皮层下的子结构纳入考察的范围 ( 例如丘脑和杏仁核等 ), 而这些子结构往往是大脑中重要连接通路的中继枢纽 同时, 他们的研究关注如何从一组个体中得到一个具有共性的网络, 因此并没有进行针对个体网络属性的分析 最 [17] 近,Li 等借鉴并改进了 Gong 等的方法, 对个体的智力与其大脑解剖网络属性之间的关系进行了考察 他们提出了一个直观的假设 : 智力表现越高的个体, 其大脑中信息处理的效率应该越高, 从脑网络的角度来说, 智力与脑网络属性应该是相关的, 高的智力表现应该与高的脑解剖网络效率相对应 [17] [23] Li 等首先根据韦氏成人智力量表, 对 79 名被试者 (44 名男性和 35 名女性, 平均年龄 =23.8 岁, 年龄范围是 岁 ) 进行评测, 用 Full Scale IQ (FSIQ) 评分作为他们的总体智力评分 然后他们根据如图 4 所示的流程, 利用 AAL 模板将每一名被试 [22,24] 者的大脑分成 90 个脑区 进而, 他们使用 [25] Tensorline 的白质纤维跟踪方法, 通过设置脑区之间纤维连接数目的合理阈值, 成功地在每个正常被试数据上构建了基于个体的无权脑解剖网络 他们又使用脑区之间的纤维连接数目作为权值, 将无权网络拓展为加权网络进行考察 他们计算每一个被试者的脑解剖网络 ( 无权网和加权网 ) 的属性, 主 图 4 将 AAL 模板变换到个体 DTI 空间的流程图注 : 首先将个体的 rt1 结构图像 ( 已经变换进入个体 DTI 空间 ) 配准到 T1 模板 ; 然后将这一变换的反变换作用到 AAL 模板, 就可以将其变换到个体的 D T I 空间中 ; 在反变换中利用最近邻插值法, 从而保持变换后 A A L 模板的各个分区标号不变要包括网络中边的总数 网络的平均聚类系数 网络的平均最短路径长度和网络的平均全局效率 计算结果显示, 小世界 属性在每一个被试的脑解剖网络中都是稳定存在的 最重要的是, 在对年龄和性别因素进行控制的前提下, 他们对 79 名被试者

5 第 2 期 蒋田仔, 等 : 脑网络 : 从脑结构到脑功能 185 的网络属性及 FSIQ 评分进行了偏相关分析 结果显示这 79 名正常被试者的脑解剖网络属性与他们的 FSIQ 评分是显著相关的 智力评分越高的被试, 其大脑解剖网络的边数越多, 平均最短路径长度越短, 网络的平均全局效率越高 进一步的分析显示, 在加权网络中, 这种相关性更为显著 这些结果很好地支持了他们所提出的假设, 他们的研究表明 : 个体的智力表现与其大脑结构的组织情况是显著相关的, 高的智力表现与大脑解剖网络的高效率相对应 3 脑功能网络脑功能连接的概念最早出现在 EEG 研究中, 它度量空间上分离的不同脑区间时间上的相关性和功能活动的统计依赖关系, 是描述脑区之间协同工作模式的有效手段之一 荷兰的 Stam 教授领导的研究组及合作者从 EEG MEG 等不同成像手段出发, 发 [26-29] 现人脑功能网络具有 小世界 拓扑结构 在 20 世纪 90 年代初期, 英国 Welcome 实验室的 Friston 等首先提出用功能连接方法分析 fmri 不同层次不同尺度的 fmri 研究发现无论介观水平 ( 基于体素 ) [30] 以及宏观水平 ( 基于脑区 ) [12-14] 上, 人脑功能网络具 [30] 有高效的 小世界 属性 2005 年,Eguiluz 等基于特定的任务所激活的体素, 使用相关系数度量 了任意两个体素之间的功能连接, 发现人脑是一个 scale-free 的 小世界 网络 接下来的几年里, 剑桥大学的 Bullmore 教授领导的团队首先利用 AAL 模板 ( 功能网络构造的流程一般如图 5 所示 ), 分别利用相关 偏相关以及偏相干这三种度量方法考察了不同脑区之间的功能连接, 进行了一系列的关于 [12-14,29,31] 脑功能网络方面的研究, 研究结果一致表明人脑是一个高效的 小世界 网络, 特别是他们从不同的尺度研究了人脑的功能连接模式, 发现低频信号构成的人脑网络具有最强的 小世界 属 [12] 性 以上的研究结论表明高效的小世界拓扑组织结构是一个最适合描述人脑网络的独特模型 那么, 这种高效的 小世界 拓扑结构在神经精神疾病中有没有受到破坏呢? 神经精神疾病是如何影响脑网络的拓扑结构的呢? 4 脑网络在复杂疾病中的应用研究正如我们前文提到的那样, 对于脑网络属性及其在神经精神疾病中的研究已取得了丰硕的成果, 大量的 EEG [32-34] MEG [27] fmri [12,13,31] structure MRI [17,35] DTI [36] 的研究表明, 人脑是一个具有 小世界 属性的复杂网络, 这种高效的 小世界 [13,37] [38] 拓扑结构不但随着年龄和状态的改变会发生变 图 5 利用 AAL 模板构造功能网络一般流程图注 : 原始数据经过预处理后, 利用 A A L 模板进行分区, 然后考察两两脑区的活动一致性, 最后就可以在不同的阈值下得到不同的脑功能网络

6 186 生命科学第 21 卷 [39] 化, 并且具有一定的遗传基础, 更为有意义的是它与阿尔茨海默氏病 ((Alzheimer s diseases, AD) [33,40] [41,42] 癫痫 少儿多动障碍(ADHD) [43] [37, 精神分裂症 44,45] 等神经精神疾病病理变化有一定的相关性 4.1 脑网络与阿尔茨海默氏病阿尔茨海默氏病是一种区别于正常衰老过程 以认知功能下降为主要 [46] 特征的渐进性脑退行性疾病 Grecius 等的研究发现 A D 患者的海马与扣带回后部的功能连接显著降 [47] [48] 低 Wang 等和 Allen 等的研究也发现 AD 患者的海马与扣带回后部的功能连接显著降低, 但海马 [49] 与前额叶的功能连接程度却显著增加 采用全脑 [49] 网络功能连接分析方法,Wang 等发现与正常老年人相比, 早期 AD 患者前额叶与顶叶之间的功能连接降低, 但额叶 顶叶内部的功能连接却代偿性地增强 此外还发现早期 A D 患者的 任务负网络 ( 默认网络 ) 及 任务正网络 的功能连接也显 [50] 著异常于正常老年人 采用主成分分析,Sorg 等研究发现在 amci 患者中默认网络与执行注意网络的功能连接存在异常 这些研究都提示我们进一步验证了全脑网络拓扑属性异常的可行性及实用价值 [33] 2007 年, 荷兰教授 Stam 等利用 EEG 数据构建了一个 21 个节点的脑网络, 他们的研究结果表明 AD 患者的脑网络属性之一, 路径长度异常且与 AD 的严重程度密切相关, 疾病越重, 路径长度越长, 也就是说病得越严重, 信息在脑内的传递越慢 他们的研究第一次从网络的角度阐明了 AD 脑功能的异 [40] 常变化 Suekar 等利用小波分解的方法, 分别在静息 fmri 数据的不同的频段上考察 AD 的 小世界 拓扑属性的异常, 结果发现 AD 患者的脑功能网络的 小世界 属性在低频区表现显著的异常, 同时他们的研究还表明网络属性还可以作为区分正常人 [51] 和 AD 的一个客观的标记 最近,He 等利用不同脑区的皮层厚度的关系构造了 AD 的结构网络, 他们的研究也发现了 AD 患者的脑网络小世界拓扑结构显著异常 4.2 脑网络与精神分裂症精神分裂症患者的脑功能连接出现了紊乱, 这种紊乱的功能连接可能会引起全脑网络全局组织结构形式的改变, 这可能部分 [52] 地解释精神分裂症的认知及行为缺陷 Liang 等使用静息状态 fmri 分析了精神分裂症的全脑功能连接, 发现静息状态下精神分裂症患者的脑功能也存在广泛分布的失连接 更有意义的是, 一些 DTI 研究也报道了精神分裂症脑白质纤维属性和扩散张量属 性异常, 可能为精神分裂症患者的功能失连接提供了 [53-55] [56] 部分解剖学证据 Liang 等基于静息的 fmri 研究提示精神分裂症患者的 小世界 属性发生异常降低, 但由于在该研究中每组被试者仅有一个网络 ( 即每组的 小世界 属性指标仅有一个值 ), 因此, 无法从统计学角度衡量精神分裂症患者的 小 [45] 世界 属性的异常变化情况 Micheloyannis 等基于 EEG 数据的研究也报道了精神分裂症患者的脑功 [44] 能网络 小世界 属性异常 Rubinov 等利用 EEG 的研究也证实了 Micheloyannis 的研究结果, 并且进一步表明精神分裂症是一种功能失整合疾病 但是 EEG [45] 很难精确的检测皮层下的脑功能活动情况 Liu 等利用 AAL 模板将大脑分成 90 个区域, 进一步研究了脑网络属性在精神分裂症中的异常变化, 研究结果表明精神分裂症患者的额叶 顶叶和颞叶等区域的 小世界 属性异常变化, 这可能导致精神分裂症患者的脑功能的异常 低的连接度不但表明患者脑功能网络变得更加稀疏, 还提示患者脑功能网络连接强度下降 降低的聚类系数和变长的最短路径长度表明精神分裂症患者的脑功能网络信息交换异常紊乱, 而且该研究结果还表明精神分裂症患者的脑信息传递效率明显下降, 这再次从全脑的角度提示了精神分裂症患者的脑功能失整合 更为重要的是, 他们的研究发现脑功能网络拓扑结构属性和临床指标之间是显著相关的, 患者患病时间越长, 信息传递的效率越低, 这更加有助于我们进一步理 [57] 解精神分裂症的失连接现象 最近, 剑桥大学的 Bullmore 教授领导的团队利用结构网络的研究发现精神分裂症患者的脑网络, 尤其是前额叶皮层的拓扑 [58] 结构发生了异常的改变 这些研究结果将更加有助于我们进一步理解精神分裂症的失连接现象 4.3 脑网络在其他神经精神疾病中的应用研究 [41] [42] Ponten 等和 Srinivas 等分别研究了癫痫的脑网络 [43] 小世界属性在发作前后的异常变化情况 Wang 等分析了静息状态下 ADHD 患儿的脑功能网络, 发现与正常对照儿童相比,ADHD 患儿的脑功能网络存在着向正侧网方向偏移的趋势, 这一研究首次探讨了 ADHD 脑功能异常的脑网络拓扑结构基础, 将为更加深入和全面的理解 ADH D 病理机制提供证据 5 结束语综上所述, 人脑是一个高效的复杂 小世界 网络, 不同的状态或者疾病会导致网络属性发生异常的改变 目前关于复杂脑网络的研究刚刚起步,

7 第 2 期 蒋田仔, 等 : 脑网络 : 从脑结构到脑功能 187 复杂网络的分析手段有待进一步扩展 目前的复杂网络分析主要使用在其他领域已被成熟使用的模型和指标, 寻找更加适用于人脑功能特点的有效分析方法是未来的研究方向 对于复杂脑网络的组织原则和全局结构属性需要进一步的探讨和验证 例如, 网络中许多指标的实际生理意义是一直以来困扰我们的问题之一 另外, 上述的大多数研究都采用了无权的二值网络模型, 这样会丢失掉很多有价值的信息, 因此探索更为切合实际的加权网络模型是以后的一个工作重点 ; 不同的疾病状态下, 脑网络拓扑结构是发生了异常, 但是这些异常是否可以作为一个有效的特征去进行疾病分类也是我们下一步需要进行探索的 ; 还有就是利用不同模态的影像技术所构造得到的网络并不是完全可比的, 虽然它们之间的整体属性相差不大, 但是其内部的拓扑结构却可能在不同被试者中存在各种差别, 如何比较基于不同模态构造的网络模型也是今后一个值得研究的问题之一 [ 参考文献 ] [1] Friston K. Beyond hrenology: what can neuroimaging tell us about distributed circuitry? Annu Rev Neurosci, 2002, 25: [2] Friston K. Functional integration and inference in the brain. Prog Neurobiol, 2002, 68: [3] Zeki S, Shi S. The functional logic of cortical connections. Nature, 1988, 335: [4] Sorns O, Tononi G, Kotter R. The human connectome: a structural descrition of the human brain. PLoS Comut Biol, 2005, 1: e42 [5] Lee L, Harrison LM, Mechelli A. A reort of the functional connectivity worksho, Dusseldorf Neuroimage, 2003, 19: [6] Lee L, Harrison LM, Mechelli A. The functional brain connectivity worksho: reort and commentary. Network, 2003, 14: R1-15 [7] Tononi G. Consciousness, information integration, and the brain. Prog Brain Res, 2005, 150: [8] Tononi G, Edelman GM, Sorns O. Comlexity and coherency: integrating information in the brain. Trends Cogn Sci, 1998, 2: [9] Sorns O, Zwi JD. The small world of the cerebral cortex. Neuroinformatics, 2004, 2: [10] Sorns O, Chialvo DR, Kaiser M, et al. Organization, develoment and function of comlex brain networks. Trends Cogn Sci, 2004, 8: [11] Sorns O, Honey CJ. Small worlds inside big brains. Proc Natl Acad Sci USA, 2006, 103: [12] Achard S, Salvador R, Whitcher B, et al. A resilient, lowfrequency, small-world human brain functional network with highly connected association cortical hubs. J Neurosci, 2006, 26: [13] Achard S, Bullmore E. Efficiency and cost of economical brain functional networks. PLoS Comut Biol, 2007, 3: e17 [14] Bassett DS, Meyer-Lindenberg A, Achard S, et al. Adative reconfiguration of fractal small-world human brain functional networks. Proc Natl Acad Sci USA, 2006, 103: [15] Watts DJ, Strogatz SH. Collective dynamics of small-world networks. Nature, 1998, 393: [16] Humhries MD, Gurney K, Prescott TJ. The brainstem reticular formation is a small-world, not scale-free, network. Proc Biol Sci, 2006, 273: [17] He Y, Chen ZJ, Evans AC. Small-world anatomical networks in the human brain revealed by cortical thickness from MRI. Cereb Cortex, 2007, 17: [18] Latora V, Marchiori M. Economic small-world behavior in weighted networks. Eur Phys J B, 2003, 32: [19] Latora V, Marchiori M. Efficient behavior of small-world networks. Phys Rev Lett, 2001, 87: [20] Hagmann P, Kurant M, Gigandet X, et al. Maing human whole-brain structural networks with diffusion MRI. PLoS ONE, 2007, 2: e597 [21] Hagmann P, Cammoun L, Gigandet X, et al. Maing the structural core of human cerebral cortex. PLoS Biol, 2008, 6: e159 [22] Gong G, He Y, Concha L, et al. Maing anatomical connectivity atterns of human cerebral cortex using in vivo diffusion tensor imaging tractograhy. Cereb Cortex, 2009, 19: [23] Gong YX. Manual of modified wechsler adult intelligence scale (WAIS-RC) (in Chinese)[M]. Changsha, China: Hunan Med College, 1982 [24] Tzourio-Mazoyer N, Landeau B, Paathanassiou D, et al. Automated anatomical labeling of activations in SPM using a macroscoic anatomical arcellation of the MNI MRI singlesubject brain. Neuroimage, 2002, 15: [25] Lazar M, Weinstein DM, Hasan KM, et al. Axon tractograhy with tensorlines[c]// Proceedings of the 8-th Scientific Meeting of International Society of Magnetic Resonance in Medicine, Denver. 2000, 482 [26] Smit DJ, Stam CJ, Posthuma D, et al. Heritability of smallworld networks in the brain: a grah theoretical analysis of resting-state EEG functional connectivity. Hum Brain Ma, 2008, 29: [27] Stam CJ. Functional connectivity atterns of human magnetoencehalograhic recordings: a small-world network? Neurosci Lett, 2004, 355: 25-8 [28] Stam CJ, Reijneveld JC. Grah theoretical analysis of comlex networks in the brain. Nonlinear Biomed Phys, 2007, 1: 3 [29] Bassett DS, Bullmore E. Small-world brain networks. Neuroscientist, 2006, 12: [30] Eguiluz VM, Chialvo DR, Cecchi GA, et al. Scale-free brain functional networks. Phys Rev Lett, 2005, 94: [31] Salvador R, Suckling J, Coleman MR, et al. Neurohysiological architecture of functional magnetic resonance images of human brain. Cereb Cortex, 2005, 15: [32] Stam CJ, de Bruin EA. Scale-free dynamics of global functional connectivity in the human brain. Hum Brain Ma,

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