渐降低. 人体雌激素水平不足, 可引发心血管 骨质疏松以及更年期综合征等多种疾病. 事实上, 植物体内也广泛分布着雌激素成分. 由于植物中的天然雌激素含量较低, 选择含有天然雌激素的膳食不仅可使体内雌激素得到源源不断的微量补充, 同时又不会给机体健康带来影响或损伤. 摄入机体的膳食中的植物雌激素还可

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1 在线投稿 : 帮助平台 : DI: /wcjd.v24.i 世界华人消化杂志 2016 年 12 月 18 日 ; 24(35): ISSN (print) ISSN (online) 2016 Baishideng Publishing Group Inc. All rights reserved. 述评 EDITRIAL 膳食中的植物雌激素 肠道菌群与人类健康 王秀伶, 王烨 背景资料 植物雌激素 概念的首次提出是 1926 年, 而人类对植物雌激素生理活性的报道最早出现在 20 世纪 40 年代, 是始于由植物雌激素引发的动物生殖能力的下降. 然而, 随着人类对植物雌激素研究的不断深入, 报道更多的则是植物雌激素对人类的有益调节作用, 目前有关植物雌激素以及植物雌激素在机体内的代谢已成为国内外研究的热点. 王秀伶, 王烨, 河北农业大学生命科学学院河北省保定市 王秀伶, 教授, 主要从事微生物药物的研究. 基金项目 : 国家自然科学基金资助项目, No ; 河北省应用基础研究计划 ( 重点基础研究 ) 基金资助项目, No D. 作者贡献分布 : 本文由王秀伶写作完成 ; 王烨参与结构绘制 图表及文献整理. 通讯作者 : 王秀伶, 教授, , 河北省保定市乐凯南大街 2596 号, 河北农业大学生命科学学院. 电话 : 收稿日期 : 修回日期 : 接受日期 : 在线出版日期 : Dietary phytoestrogens, intestinal microflora and human health Xiu-Ling Wang, Ye Wang Abstract With the growth of age, the amount of estrogens produced by the human body will get less and less. Studies have shown that estrogen deficiency may cause many kinds of diseases, such as cardiovascular diseases, osteoporosis, and syndrome of menopause. Estrogens are also distributed extensively in numerous types of plants. Since there is a trace amount of natural estrogen in plants, our body can achieve continuous phytoestrogen supplementation while our health will not be influenced or damaged by the absorbed phytoestrogens in diets. After being absorbed, the phytoestrogens in diets may be converted by intestinal microflora to different metabolites with higher estrogenic activity. This review summarizes the types and distributions of phytoestrogens in diets, their metabolism, metabolites and bioactivities, with an aim to provide some guidelines for further study and utilization of microbial biotransforming metabolites of phytoestrogens. 同行评议者谭周进, 教授, 湖南中医药大学 Xiu-Ling Wang, Ye Wang, College of Life Sciences, ebei Agricultural University, Baoding , ebei Province, China Supported by: National Natural Science Foundation of China, No ; Applied and Fundamental Research Plan of ebei Province of China (Key Basic Research), No D. Correspondence to: Xiu-Ling Wang, Professor, College of Life Sciences, ebei Agricultural University, 2596 Lekai South Street, Baoding , ebei Province, China. Received: Revised: Accepted: Published online: The Author(s) Published by Baishideng Publishing Group Inc. All rights reserved. Key Words: Phytoestrogen; Intestinal microflora; Microbial biotransformation; Bioactivity; ealth Wang XL, Wang Y. Dietary phytoestrogens, intestinal microflora and human health. Shijie uaren Xiaohua Zazhi 2016; 24(35): URL: wjgnet.com/ /full/v24/i35/4660.htm DI: 摘要随着年龄增长, 人体分泌的雌激素的量会逐 WCJD 4660

2 渐降低. 人体雌激素水平不足, 可引发心血管 骨质疏松以及更年期综合征等多种疾病. 事实上, 植物体内也广泛分布着雌激素成分. 由于植物中的天然雌激素含量较低, 选择含有天然雌激素的膳食不仅可使体内雌激素得到源源不断的微量补充, 同时又不会给机体健康带来影响或损伤. 摄入机体的膳食中的植物雌激素还可被肠道菌群转化为活性更高的雌激素成分. 本文对膳食中的植物雌激素种类与资源分布 体内代谢以及代谢产物的种类和生理功能等进行综述, 旨在为植物雌激素微生物转化产物的研究和利用提供参考. The Author(s) Published by Baishideng Publishing Group Inc. All rights reserved. 关键词 : 植物雌激素 ; 肠道菌群 ; 微生物生物转化 ; 生物活性 ; 健康 核心提要 : 植物中广泛存在具有雌激素活性的 天然成分. 存在于膳食中的天然植物雌激素被 人或其他哺乳动物摄入体内后, 可被肠道菌群 转化为活性更高的雌激素成分. 本文对膳食中 的植物雌激素种类与分布 体内代谢以及代谢 产物的种类和生理功能等进行综述. 王秀伶, 王烨. 膳食中的植物雌激素 肠道菌群与人类健康. 世界华人消化杂志 2016; 24(35): URL: DI: 0 引言 雌激素是由内分泌系统分泌的类固醇化合物, 雌激素水平与人体健康, 尤其是与女性健康有 着密切联系. 随着年龄增长, 人体分泌的雌激 素水平会逐渐下降, 导致雌激素水平不足, 进 而引发心血管 骨质疏松以及更年期综合征 等多种疾病, 目前报道的与雌激素相关的疾病 多达上百种. 现有研究结果表明, 服用化学合 成的雌激素药物对治疗骨质疏松 更年期综 合征等内分泌代谢疾病有较好疗效, 几十年来 雌激素替代疗法一直是许多雌激素分泌不足 妇女的首选治疗方案. 然而, 化学合成的雌激 素有严格的适应证和禁忌证, 长期不正确地通 过化学雌激素药物来补充体内雌激素, 会大大 增加患子宫内膜癌 [1] [2] 乳腺癌以及心血管等 疾病的风险 [3]. 因此, 如何安全有效地补充体内 雌激素已成为国内外研究的新热点. 植物雌激素 (phytoestrogens) 是一类在结构和功能上与动物雌激素类似, 但本身并非由动物分泌产生的一类天然活性物质. Phytoestrogen 一词最早出现在 1926 年, 其中的 Phyto- 来自希腊语, 含义为 植物. 存在于植物中的天然雌激素通常含量低且不良反应小, 选用含有天然植物雌激素的植物作为膳食来补充体内雌激素, 不会对机体内分泌或其他功能造成冲击, 有目的选用含有植物雌激素的膳食来补充雌激素具有重要的现实意义. 尽管具有雌激素活性的天然产物在植物中广泛存在, 植物雌激素 这一概念的首次提出则仅仅是在 90 年前, 且当时人们并不清楚该类化合物是否对人类有益. 最近 30 年植物雌激素逐渐引起学术界的重视, 研究报道逐年增加, 植物雌激素的种类和功效也逐渐为人们所熟知. 然而, 值得一提的是, 人们目前对膳食中的植物雌激素被摄入体内后是否被代谢 代谢后生成哪些代谢产物以及这些代谢产物的活性如何了解得较少. 事实上, 植物雌激素被人体摄入体内后将面临被肠道微生物菌群代谢的命运 [4]. 现有研究结果证实, 一些存在于植物体内具有弱雌激素活性的天然产物经肠道菌群代谢后, 生成了雌激素活性显著提高的新型微生物转化产物, 这些新型微生物转化产物大多在自然界中并不存在, 属非天然的天然同系物, 他们继承了其亲本化合物原有的天然产物的优点, 具有极大的研究和开发利用价值. 1 膳食中植物雌激素的资源分布 种类及生理功能自 1926 年首次从植物中提取分离了雌激素类物质以来, 迄今已发现的植物雌激素有 400 多种, 其中以异黄酮 木脂素 二苯乙烯和香豆素类植物雌激素研究报道最多. 尽管异黄酮 木脂素 二苯乙烯和香豆素类植物雌激素在许多植物中均有分布, 但异黄酮以大豆中含量最为丰富, 木脂素在油料作物亚麻种子中以及药食两用植物牛蒡中含量最为丰富, 白藜芦醇是二苯乙烯类植物雌激素的代表性化合物, 在葡萄中含量最为丰富, 香豆素在大豆中含量较为丰富. 大豆 食用油 蔬菜和水果均为人类日常膳食种类, 以下将从膳食中的异黄酮和木脂素等植物雌激素的种类与资源分布 体内 研发前沿新型植物雌激素的发现及其在体内的代谢 已知天然植物雌激素在体内的代谢以及具有转化功能的特定微生物菌株的分离 已知天然植物雌激素微生物转化产物的药理 毒理和药代动力学等是该领域亟待研究的问题. WCJD 4661

3 相关报道 年美国学者 Patisaul B 和 Jefferson W 从植物雌激素的摄入水平 体内代谢以及在体内发挥作用的方式等方面, 对植物雌激素的利与弊进行了报道. A B C 2 R 3 代谢以及代谢产物的种类和生理功能展开综 述, 以期为植物雌激素微生物转化产物的研究 与利用提供参考. 1.1 异黄酮类植物雌激素的分布 种类及生 理功能与黄酮类化合物的广泛分布不同, 异 黄酮类化合物分布范围较窄, 仅分布于豆科植 物蝶形花亚科的一些属中 [5]. 异黄酮在大豆 葛根 苜蓿和三叶草中含量较高, 人体摄入 的异黄酮则几乎全部来自大豆 [6], 存在于大豆 中的异黄酮又常被称为 大豆异黄酮 (soy isoflavones). 据报道, 大豆及大豆制品中异黄 酮的含量为 0.1%-0.5%, 其中以青豆中的含量 最高, 其次是豆酱 豆芽 豆腐和豆奶等, 而 在酱油中的含量则很低. 此外, 不同大豆品种 其异黄酮含量相差较大, 相同大豆品种也会因 为种植年份和种植区域的不同而导致异黄酮 含量有所不同 [7]. 异黄酮在大豆胚芽中含量最 高, 是子叶中含量的 6-10 倍 [8]. 目前已得到分离 和结构鉴定的大豆异黄酮共 12 种, 包括游离型 苷元和结合型糖苷两大类. 以游离形式存在的 大豆异黄酮主要包括黄豆苷原 (daidzein) 染 料木素 (genistein) 和黄豆黄素 (glycitein); 结合 型糖苷包括葡萄糖苷 乙酰化糖苷和丙二酰 化的糖苷 ( 图 1). R 1 R 2 C R 1 R 2 图 1 大豆异黄酮糖苷 大豆异黄酮苷元和雌二醇的化学结构. A: 大豆异黄酮糖苷 ; B: 大豆异黄酮苷元 ; C: 雌二醇. 大豆异黄酮具有与人体雌激素雌二醇相 似的化学结构 ( 图 1), 尤其表现为官能团 4'- 与 7- 之间极为相近的空间距离 (11.5 Å), 因 此又被称为具有雌激素活性的植物雌激素 (phytoestrogens) 年美国科学家首先发现 大豆中的异黄酮具有抑制癌细胞生长的作用, 1990 年大豆异黄酮被确定为具有抗癌效果的 最佳天然物质, 尤其对女性乳腺癌和男性前列 腺癌具有很好的预防和治疗作用. 此后又证实, 大豆异黄酮具有减轻更年期不适症 减少骨 质流失和降低心脑血管发病率等功效 [9]. 流行 病学研究表明, 东方人 ( 尤其日本人和中国人 ) 乳腺癌和前列腺癌的发病率远低于西方人, 这 与东方人经常食用大豆制品有关, 特别是与大 豆中含有的具有抗癌活性的大豆异黄酮有关. 据调查, 中国人和日本人平均每人每天从大豆 及大豆制品中摄取的大豆异黄酮的含量约为 40 mg/d, 韩国人每天从豆腐 豆酱 豆奶及豆 芽中摄取的大豆异黄酮大约 15 mg/d; 在西方 多数国家, 大豆只被当作油制品或奶制品的原 料, 平均每人每天摄取的大豆异黄酮的含量不 足 5 mg [10,11]. 根据美国著名营养学家 Setchell [12] 教授 1999 年报道, 美国人的日常饮食中异黄酮 含量不足 1 mg/d. 近年来, 随着大豆异黄酮的生 理功能逐渐被阐明, 大豆被加工为西方人容易 接受的大豆蛋白人造肉等, 在西方也悄悄兴起 了豆制品消费热. 此外, 美国食品药品监督管 理局还正式批准大豆为健康食品, 并建议其国 民每人每天至少消费 g 大豆食品. 1.2 木脂素的分布 种类及生理功能除大豆 中分布的异黄酮类植物雌激素外, 在多数水 果 蔬菜和谷物等膳食中均含有微量的木脂 素类植物雌激素, 尽管含量不高, 但该类物质 在日常保健中的作用却不容忽视. 木脂素又 被称为木酚素, 在自然界中的分布非常广泛, 在许多油料作物种子 ( 如亚麻籽 葵花子 芝麻籽等 ) 谷物 ( 如小麦 黑麦 大麦 玉 米 燕麦等 ) 蔬菜 ( 如扁豆 茴香 洋葱等 ) 和水果 ( 如杏 黑莓 草莓等 ) 中均有木脂素, 但以亚麻籽中的含量最高. 亚麻籽中的木脂 素主要为开环异落叶松树脂酚二葡萄糖苷 (secoisolariciresinol diglucoside, SDG). SDG 除具有雌激素效应外, 还具有抗癌 [13] 预防 糖尿病 [14,15] 降低体内脂质过氧化水平 [16] [17,18] 防止冠心病和动脉粥样硬化等生理活性. Eliasson 等 [19] 2003 年通过高效液相色谱检测发 现, 亚麻籽中的 SDG 含量为 1.19%-2.59%. SDG 经糖苷酶水解后可生成开环异落叶松脂醇 (secoisolariciresinol, SEC). 此外, 分布于罗汉 松科 松科 菊科 夹竹桃科等植物中的罗 汉松脂素 (matairesinol) 分布于十字花科 毛茛科 茜草科中的落叶松脂醇 (lariciresinol, LAR) 以及分布于杜仲科 瑞香科中的松脂醇 (pinoresinol, PIN) 均为含量较为丰富的木脂 素化合物, 由于这些物质的化学结构与雌激素 肠二醇或肠内酯相似, 因此, 人们在检测存在 WCJD 4662

4 A Me C -Glu -Glu Me B D Me Glu- Me Me A C E C 3 B D -Glu 创新盘点本文系统阐述了膳食中的植物雌激素种类 含量与资源分布 植物雌激素在机体内的代谢 转化菌株种类及代谢途径以及植物雌激素主要代谢产物的生理功能. 3 C 图 2 木脂素类化合物肠二醇和肠内酯的化学结构. A: 开环异落叶松脂酚二葡萄糖 ; B: 牛蒡苷 ; C: 肠二醇 ; D: 肠内酯. 图 3 二苯乙烯类化合物香豆素类和己烯雌酚的化学结构. A: 白藜芦醇 ; B: 白藜芦醇苷 ; C: 香豆素 ; D: 香豆雌酚 ; E: 己烯雌酚. 于膳食中的木脂素类植物雌激素时, 除 SEC 外, LAR 和 PIN 等也通常作为检测指标. 除了分布于亚麻种子中的 SDG 外, 木脂素 还大量分布于药食两用植物牛蒡 (Arctiumlappa L.) 中. 牛蒡为菊科牛蒡属草本植物, 在全国各 地均有分布. 牛蒡根 茎叶 果实均可供药 用, 牛蒡的根和叶还可作为蔬菜食用, 有 东 洋参 的美誉 [20]. 牛蒡的干燥果实 ( 即牛蒡子 ) 是一种传统中药, 具有疏散风热 宣肺透疹 消肿解毒等功效. 牛蒡中的主要活性成分是 牛蒡子苷 (arctiin) 和牛蒡苷元 (arctigenin) [21], 其 中牛蒡苷是牛蒡苷元与葡萄糖的结合型, 在体 [22] 内葡萄糖苷酶或酸水解下牛蒡苷可脱去葡 萄糖生成牛蒡苷元 [23]. 由于牛蒡苷元的化学结 构与雌激素肠二醇和肠内酯相似 ( 图 2), 牛蒡 苷元具有类似雌激素的活性. 此外, 现有研究 结果证实, 牛蒡苷元还具有抗炎 [24,25] 抗人类 免疫缺陷病毒 (human immunodeficiency virus, IV) [26,27] 抗癌 [28-30] [31] 抗热休克反应以及神 [32] 经保护等多种功效. 1.3 二苯乙烯和香豆素类植物雌激素的分布 种类及生理功能二苯乙烯类植物雌激素典 型代表是白藜芦醇 (resveratrol) 和白藜芦醇苷 (polydatin). 白藜芦醇 1940 年首次从毛叶藜芦 根中分离得到, 广泛存在于葡萄科 百合科 蓼科 山毛榉科 桑科 豆科等 70 多种植物 中, 其中以葡萄中的含量尤为丰富 [33]. 白藜芦 醇苷最早从传统中药虎杖中分离得到, 在虎 杖 葡萄以及葡萄酒中, 白藜芦醇苷的含量远 高于白藜芦醇. 白藜芦醇的化学结构与雌性激 素己烯雌酚非常相似 ( 图 3), 可以竞争其受体的 结合空间, 发挥雌激素效应. 此外, 白藜芦醇还 具有抗菌 [34,35] 抗癌 [36,37] 抗氧化 [38,39] 抗衰 [40,41] [42,43] 老以及阻止血小板凝聚等生理功能. 香豆素 (coumarin) 是一类结构中含有苯并 α- 吡喃酮母核 ( 图 3) 的天然化合物的总称, 广 泛存在于自然界中. 香豆素类化合物具有抗氧 化 [44,45] 抗 IV [46-48] [49] [50] 抗癌以及降血压等 多种生理活性, 具有雌激素活性的香豆素类化 [51,52] 合物则较少. 现有研究结果证实, 香豆雌酚 (coumestrol) 是具有雌激素活性的香豆素类化 合物, 膳食中的香豆素主要分布在豆科植物中, 其中以三叶草和豆芽中的含量最高. 香豆雌酚 的化学结构与己烯雌酚相似, 表现为类似雌激 [53] 素或抗雌激素活性 [54]. 此外, 香豆雌酚还具有 抗癌 [55] 预防骨质疏松症 [56,57] 降血糖 [58,59] 缓解由 β- 雌二醇引起的内皮组织依赖性冠状静 [60] 脉舒张和抑制 SR12813 对人体孕烷 X 受体活 [61] 性的拮抗等生理功能. 1.4 膳食中的植物雌激素含量与资源分布植 物雌激素除存在于大豆及其制品中外, 还广泛 存在于谷物 油料种子 坚果 蔬菜和水果 中. 为了解植物雌激素的含量, 许多学者对不 同植物以及来自不同植物的食物中的雌激素 进行了定量分析 [62,63]. 美国加州大学的 Reinli 和 Block 教授 1996 年对食物中的植物雌激素进行 了很好的综述, 列举了 94 种植物中的 29 种植物 雌激素成分, 并对豆腐 酱油 豆奶 豆芽 苜蓿芽等食物中的植物雌激素黄豆苷原 染 料木素 芒柄花素 (formononetin) 鹰嘴豆素 (biochanin A) 和香豆雌酚的含量进行对比分 析, 但并不包括木脂素类化合物 [64]. 英国学者 Kuhnle 等 [65] 2008 年对茶 咖啡和酒精饮料以 及坚果 种子和食用油等 40 种饮食中的植物 WCJD 4663

5 应用要点天然植物雌激素微生物转化产物在绿色高附加值保健食品及新药研发中应用前景广阔. 表 1 膳食中植物雌激素的含量评估 1 (μg/100 g) 样本 DAI GEN LAR PIN SEC CU Total IS Total LIG 豆制品黄豆 豆腐 豆奶 油料种子 亚麻籽 芝麻籽 葵花籽 花生 坚果 开心果 杏仁 腰果 栗子 核桃 蔬菜 大蒜 苜蓿芽 羽衣甘蓝 西兰花 绿豆芽 水果 桃子 草莓 干枣 杏脯 其他 多谷面包 甘草糖 红酒 数据摘自 Thompson 等对日常饮食中异黄酮和木脂素的系统检测研究. DAI: 黄豆苷元 ; GEN: 染料木素 ; LAR: 落叶松脂醇 ; PIN: 松脂醇 ; SEC: 开环异落叶松脂醇 ; CU: 香豆素 ; Total IS: 总异黄酮 ; Total LIG: 总木脂素. 雌激素成分进行了系统测定, 所测定化合物 包括异黄酮类 ( 黄豆苷原 染料木素 黄豆黄 素 芒柄花素和鹰嘴豆素 ) 木脂素类 ( 异落叶 松脂醇和罗汉松脂素 ) 和香豆雌酚. 由于在同 一种膳食中可能既含有异黄酮成分又含有木 脂素成分, 而之前的检测方法均不能同时对这 两类植物雌激素进行检测. 为解决这一问题, [66] 加拿大学者 Thompson 等进行了深入研究, 并 创建了能够同时检测异黄酮和木脂素的高效 测定方法, 对包括黄豆 亚麻籽 西兰花 开 心果 桃子 红酒等在内的 121 种食物 蔬 菜 水果 坚果 饮料等中的异黄酮和木脂 素进行了系统检测, 测定结果可为人们日常饮 食提供重要指导. 表 1 列出了含量相对较高的 膳食中的植物雌激素种类及含量. 2 肠道菌群对植物雌激素的代谢 2.1 肠道菌群对大豆异黄酮的代谢摄入机体内 的天然植物雌激素面临被肠道微生物菌群降 解的命运, 肠道菌群可通过去糖基 脱甲基 脱羟基以及还原反应等, 将摄入机体内的植物 [67] 雌激素进行代谢 年 Xu 等通过将人粪样 与大豆异黄酮共培养, 确定了肠道菌群对大豆 异黄酮的代谢作用. Chang 等 [68] 1995 年的研究 结果证实, 大豆异黄酮在厌氧条件下能被人体 粪便中的微生物代谢, 其中黄豆苷原分别被转 化为二氢黄豆苷原 (dihydrodaidzein, DD) 和雌 马酚 (equol), 染料木素则被转化为二氢染料木 WCJD 4664

6 A 黄豆苷原 二氢黄豆苷原 B 染料木素 名词解释微生物生物转化 : 由微生物产生的某一种或某几种酶对底物特定部位所进行的催化反应, 通过微生物生物转化可将复杂的底物进行结构修饰. * 二氢染料木素 四氢黄豆苷原 C * * *C C 3 去氧甲基安哥拉紫檀素 雌马酚 对羟基苯丙酸 5- 羟基 - 雌马酚 图 4 大豆异黄酮黄豆苷原和染料木素的体内代谢途径. A: 大豆异黄酮黄豆苷原 ; B: 染料木素. 素 (dihydrogenistein, DG) 年澳大利亚学 者 Joannou [69] 与同事一起, 通过分析研究从人 体尿液中检测到的各种不同代谢产物, 首次对 大豆异黄酮在人体内的代谢途径进行推测, 这 也是目前普遍受到公认的一条代谢途径 [70] 年英国学者 Coldham 等对染料木素在小鼠 体内代谢进行研究, 并对染料木素代谢产物结 构进行解析. Wang 等 [71] 2004 年发现人肠道细 菌能将底物染料木素转化为对羟基 - 苯丙酸, Xie 等 [72] 2015 年报道了能将底物染料木素转化 为左旋 5- 羟基 - 雌马酚 (5-hydroxy-equol, 5-- EQ) 的细菌菌株, 但有关染料木素在机体内的 具体代谢途径目前尚不清楚 ( 图 4). 20 世纪 90 年代末人们便开始分离对大豆 异黄酮有不同转化功能的特定细菌菌株. 目 前国内外分离报道的大豆异黄酮转化菌株有 30 余株. 根据报道的大豆异黄酮转化菌株的 转化功能, 这些转化菌株分为三大类 : 第 I 类 具有加氢还原功能 (C-2 和 C-3 位 ), 该类菌株能 将底物黄豆苷原或染料木素还原为 D D 或 [73] DG, 2000 年 ur 等首次从人粪样中分离 得到具有该类转化功能的革兰氏阳性厌氧菌 G6. 此后, 又有学者从牛瘤胃胃液以及人 粪样中分离了具有相同转化功能的细菌菌株 ( 表 2). 第 Ⅱ 类转化菌株具有开环转化功能, 能 分别将底物黄豆苷原和染料木素开环转化为 [74] -Dma 和 2-PPA 年 ur 等首次从人粪 样中分离得到一株能将底物黄豆苷原开环转 化为 -Dma 的革兰氏阳性厌氧菌 G136. 此 后, Wang 等 [71] 2004 年从人粪样中分离了能将 黄豆苷原和染料木素分别开环转化为 -Dma 和 2-PPA 的真杆菌属细菌菌株 ( 表 2). 第 Ⅲ 类 是最重要的一类大豆异黄酮转化菌株, 该类菌 株不仅能将底物黄豆苷原和染料木素进行加 氢还原 (C-2 和 C-3 位 ), 同时能将底物的 C-4 酮基 [75] 去掉 年 Wang 等从人粪样中分离得到 一株能在厌氧条件下将底物 DD 转化为雌马 酚的革兰氏阴性爱格氏菌株 Julong732, 这是世 界上首株雌马酚产生菌, 通过手性分析, 发现 菌株 Julong732 转化底物 DD 后所生成的雌马 酚为 100% 左旋 S - 型雌马酚. 从 的 5 年 [76-98] 间, 来自日本 德国等国家的学者陆续报 道了能将底物 DD 前体黄豆苷原转化为雌马 酚的细菌菌株 ( 表 2) 年德国学者 Braune 带 领团队首次报道了一株分自小鼠粪样能将黄 豆苷原和染料木素分别转化为雌马酚和 5-- EQ 的红椿菌科细菌菌株 MT1B8 [76], 该团队于 2009 年又从人粪样菌群中分离得到一株能将 染料木素转化为 5--EQ 的细菌菌株 E8, 并 根据其 16S rdna 序列和相关生理生化特征将 其命名为斯奈克菌属的一个新种, 即 Slackia isoflavoniconvertens E8 [77], 但该团队并未对 产物 5--EQ 的旋光性进行分析报道. 王秀伶 [78] 等于 2011 年从鸡粪样中分离得到一株能将 WCJD 4665

7 同行评价肠道菌群对动物通过消化道摄入成分的转化及其产生的生理功能, 是目前研究的一个热点, 本文对膳食中植物雌激素的种类及生理功能 肠道菌群对植物雌激素的代谢以及植物雌激素的微生物转化产物与人类健康进行了综述, 具有较好的意义. 表 2 对异黄酮和木脂素类化合物有转化活性的代表性肠道细菌菌株及转化产物 底物产物转化菌株菌源作者年份 [79] 芒柄花黄素 DAI Eubacterium limosum 人类 ur 等 鹰嘴豆芽素 A GEN Eubacterium limosum [73] 黄豆苷 DAI Escherichia coli 人类 ur 等 [80] Bifidobacterium sp. 人类 Marotti 等 [73] 黄豆苷原 DD Strain G6 人类 ur 等 [81] Lactobacillu sp. 牛 Wang 等 [80] 染料木苷 GEN Bifidobacterium sp. 人类 Marotti 等 染料木素 DG Strain G6 [73] Escherichia coli 人类 ur 等 [81] Lactobacillu sp. 牛 Wang 等 [75] 二氢黄豆苷原 EQ Eggerthella sp. 人类 Wang 等 [82] 黄豆苷原 EQ Asaccharobacter celatus 大鼠 Minamida 等 [88] Lactococcus garvieae 人类 Uchiyama 等 [83] Adlercreutzia equolifaciens 人类 Maruo 等 [84] Asaccharobactercelatu sp. 大鼠 Minamida 等 [76] Coriobacteriaceae sp. 小鼠 Matthies 等 [85] Eggerthella sp. 人类 Yokoyama 等 [86] Eubacterium sp. 猪 Yu 等 [77] Slackia isoflavoniconvertens 人类 Matthies 等 [87] Slackia equolifaciens 人类 Jin 等 [89] Slackia sp. 人类 Tsuji 等 [90] Proteus mirabilis 大鼠郭远洋等 [91] 染料木素 5--EQ Strain DZE 人类 Jin 等 [76] Coriobacteriaceae sp. 人类 Matthies 等 [77] Slackia isoflavoniconvertens 人类 Matthies 等 [78] Slackia sp. 鸡 Wang 等 [74] 黄豆苷原 -Dma Clostridium sp. 人类 ur 等 [92] Eubacterium ramulus 人类 Schoefer 等 [93] Clostridium sp. 鸡 Li 等 [71] 染料木素 2-PPA Eubacterium ramulus 人类 Wang 等 [94] 牛蒡苷元 DMAG Eubacterium sp. 人类 Jin 等 [95] Peptostreptococcu sp. 人类 Wang 等 [96] 3'-DMAG Blautia sp. 人类 Liu 等 [95] 亚麻木酚素 END Peptostreptococcu sp. 人类 Wang 等 Eubacterium sp. [97] Clostridium saccharogumia 人类 Clavel 等 Cactonifactor longoviformis [98] ENL Bacteroides distasonis 人类 Clavel 等 Bacteroides fragilis Bacteroides ovatus Clostridium cocleatum DAI: 黄豆苷原 ; GEN: 染料木素 ; DD: 二氢黄豆苷原 ; DG: 二氢染料木素 ; EQ: 雌马酚 ; 5--EQ: 5- 羟基 - 雌马酚 ; -DMA: 去氧甲基安哥拉紫檀素 ; 2-PPA: 对羟基苯丙酸 ; DMAG: 去甲基牛蒡苷元 ; 3'-DMAG: 3'- 去甲基 - 牛蒡苷元 ; END: 肠二醇. 黄豆苷原转化为左旋 S - 型雌马酚, 同时也能将底物染料木素转化为左旋 5--EQ 的斯奈克菌属菌株 AU-JLC159. 有关大豆异黄酮及其代谢产物的生物学活性最近几年渐有报道, 研究证实大豆异黄酮代谢产物具有比大豆异黄 酮更高 更广的生物学活性. 由此可见, 大豆异黄酮对人的有益调节作用大小并不简单取决于摄入体内的大豆或豆制品的净含量的多少, 关键在于摄入体内的大豆异黄酮在肠道微生物菌群的作用下如何被转化, 即取决于定居 WCJD 4666

8 Me -Glu -Glu Me Me Me 开环异落叶松树脂酚二葡萄糖 肠内酯 肠二醇 图 5 开环异落叶松树脂酚二葡萄糖苷在人体中的代谢途径. 在肠道的微生物种类. 2.2 肠道菌群对木脂素的代谢日本学者 attori 研究组将亚麻木脂素 SDG 与人粪样菌群共培 养, 从培养液中分离得到包括肠二醇和肠内酯 在内的 7 种 SDG 的转化产物. 此后, 该研究小组 从人粪样菌群中分离了两株参与亚麻木脂素 SDG 代谢的细菌菌株 ( 即 Peptostreptococcus sp. SDG-1 和 Eubacterium sp. SDG-2), 但这 两株细菌菌株只能将 S D G 转化为从 S D G 到 肠内酯的中间代谢产物, 而不能将 S D G 或 SDG 的其他代谢产物转化为肠内酯 [95]. 德国 [98] 学者 Clavel 等对亚麻木脂素 SDG 转化菌株 进行了系统分离, 最终从人粪样菌群中分离 得到 4 株参与亚麻木脂素 SDG 代谢的细菌菌 株 ( 即 Clostridium saccharogumia, Eggerthella lenta, Blautia producta and Lactonifactor longoviformis ), 当将这 4 株菌株与底物 SDG 进 行混合培养时可得到肠二醇和肠内酯两种转 化产物 ( 图 5), 但以肠二醇为主要代谢产物, 肠 内酯含量则较低 [95,99,100]. 肠二醇在哺乳动物体 内可被转化为肠内酯, 但肠内酯不能被转化为 肠二醇 [101,102]. 值得一提的是, attori 研究小组 测定了亚麻木脂素 SDG 被菌群转化后生成的 肠内酯的旋光性, 结果发现, 转化生成的肠内 酯为右旋肠内酯 [103], 有关 SDG 转化菌株的分离 筛选目前国内尚未见报道. 除亚麻木脂素外, 肠道菌群还可对药食两 用植物牛蒡中的木脂素类化合物牛蒡苷和牛 蒡苷元进行转化. 早在 1992 年, 日本学者 Nose [22] 等用小鼠的胃液和粪样菌群与牛蒡苷共培 养, 发现底物牛蒡苷首先被脱掉葡萄糖基转 化为牛蒡苷元, 牛蒡苷元进而被脱去甲基生 成 3'- 去甲基 - 牛蒡苷元 (3'-desmethylarctigenin, 3'-DMAG), 之后经过系列脱甲基和脱羟基作 用, 最终生成肠内脂 ( 图 6). 此外, 我国辽宁中医 药大学 Wang 等 [104] 2013 年从小鼠粪便中分离得 到 3 种牛蒡苷的代谢产物, 再次证明底物牛蒡 苷可在小鼠体内被转化为不同代谢产物. 除了 小鼠粪样菌群, 芬兰学者 einonen 等 [105] 2001 年 首次采用人粪样菌群与底物牛蒡苷共培养, 发 现牛蒡苷可被转化为包括肠内酯在内的不同 代谢产物, 但只有 4% 的牛蒡苷元可被转化为 [106] 肠内酯. attori 研究小组于 2003 年将牛蒡 苷与人肠道粪样菌群进行培养后, 从培养液中 分离得到 7 种转化产物, 并根据转化产物的结 构对牛蒡苷在人体内的代谢途径进行了推测 ( 图 6). 有关牛蒡苷转化菌株的分离筛选方面 报道则相对较晚. 日本学者 Jin 等 [94] 2007 年首次 从人粪样中分离得到一株能将底物牛蒡苷元 同时代谢为 7 种不同代谢产物的真细菌属菌株 Eubacterium sp. ARC-2, 这是世界上报道的首株 牛蒡苷或牛蒡苷元的转化菌株. Liu 等 [96] 2013 年 报道了一株能将底物牛蒡苷或牛蒡苷元高效 转化为 3'-DMAG 的布劳特氏菌属菌株. 2.3 肠道菌群对二苯乙烯和香豆素类植物雌激 素的代谢与大豆异黄酮和木脂素类植物雌激 素相比, 有关二苯乙烯和香豆素类化合物的微 生物生物转化研究报道相对较少 年研究人员分别从 Wistar 大鼠 猪和人体内 检测到二氢藜芦醇等白藜芦醇的代谢物, 并且 代谢物多以葡糖醛酸结合物和硫酸盐结合物 的存在 [ ] [111] 年, 德国学者 Bode 等用 志愿者粪样菌群以及 31 株来自德国 DSMZ 菌 种保藏中心的细菌菌株和 10 株作者从志愿者 WCJD 4667

9 Me Glu- Me Me 牛蒡苷 Me Me Me 牛蒡苷元 反式白藜芦醇 二氢藜芦醇 3,4'- 二羟基 - 反式二苯代乙烯 肠内酯 Me Me 3'- 去甲基 - 牛蒡苷元 半月薹酚 图 6 牛蒡苷在人体内的代谢途径. 图 7 反式白藜芦醇在人体内的代谢途径. 粪样中分离的细菌菌株, 对底物反式白藜芦 醇进行转化研究. 结果发现, 志愿者的粪样菌 群均可将底物白藜芦醇转化为二氢白藜芦醇 (dihydroresveratrol) 3,4'- 二羟基 - 反式二苯代 乙烯 (3,4'-dihydroxy-trans-stilbene) 和半月薹酚 (lunularin) 三种代谢物, 其中以半月薹酚的生 成量最多, 3,4'- 二羟基 - 反式二苯代乙烯的生成 量最少 [111]. 因此, 推测白藜芦醇既可被还原为 二氢白藜芦醇, 同时又可去羟基生成 3,4- 二羟 基 - 反式二苯代乙烯, 而这两种中间代谢产物 均可被转化为半月薹酚 ( 图 7). 通过单菌转化实 验发现, 只有来自菌库的 S. equolifaciens 和 A. equolifaciens 能将反式白藜芦醇还原为二氢白 [112] 藜芦醇. 此外, 2014 年 Menet 等发现在灵长 类动物狐猴体内, 有白藜芦醇和二氢藜芦醇以 及二者的葡糖醛酸结合物和硫酸盐结合物的 存在, 其中亲水性白藜芦醇结合物有 6 种 亲 水性二氢藜芦醇的结合物有 3 种, 这表明白藜 芦醇被还原为二氢藜芦醇后被吸收和代谢. 与上述植物雌激素类化合物相比, 香 豆素代谢研究报道最少. 香豆素类化合 物被机体摄入体内可被转化为二氢香 豆素 (d i h y d r o c o u m a r i n) 羟基 - 香豆素 (hydroxycoumarin) 和邻香豆酸 (o-coumaric acid) 以及与葡萄糖醛酸的结合物 [ ], 然而, 香豆素类化合物在不同动物内代谢存在明显 不同. 香豆素类化合物在人体内迅速代谢为 7- 羟基香豆素 (7-hydroxycoumarin), 7- 羟基 - 香豆 素和邻香豆酸是香豆素在人体内的主要代谢 产物 [116,117], 而在大鼠和兔子体内则主要被代谢 为邻香豆酸 [118,119]. 因此, 内酯环水解可能是香 豆素在体内代谢的一条途径. 3 植物雌激素的微生物转化产物与人类健康 3.1 大豆异黄酮代谢产物雌马酚 5--EQ 和 -D m a 的生理活性及不良反应雌马酚 [7-hydroxy-3-(4'-hydroxyphenyl)-chroman] 最 早是由 Marrian 和 aselwood 于 1932 年在马尿 中发现 [120] 年美国著名营养学家 Setchell [121] 研究团队首次在人尿中检测到了雌马酚. 在大豆异黄酮所有代谢产物中, 雌马酚的化学 结构与人体雌激素雌二醇最为接近, Setchell [122,123] 等首次确定了雌马酚的雌激素作用, 并 预言雌马酚将在雌激素相关疾病以及临床 中发挥作用. 由于雌马酚的 C-3 为手性碳, 因 而雌马酚具有 R - 型和 S - 型两种对映异构体. Muthyala 等 [124] 2004 年对雌马酚对映异构体与 雌激素受体的亲和力进行了研究, 发现 S - 雌 马酚对人体雌激素受体 β(β-estrogen receptor, ER β ) 的亲和力要比 R - 雌马酚高 13 倍 比消旋 体雌马酚 (±Equol) 高 2 倍 ; 相反, R - 雌马酚对 人体雌激素受体 α(α-estrogen receptor, ER α ) 的亲和力要比 S - 雌马酚高 4 倍 比外消旋体雌 马酚 (±Equol) 高两倍, 而相对雌马酚而言, 其 前体黄豆苷原和 DD 与雌激素受体亲和力则 较弱 [125,126]. Wang 等 [75] 2005 年报道由人肠道 细菌菌株 Eggerthella sp. Julong732 转化底物 DD 所生成的雌马酚为 100% S - 雌马酚, 美国 营养学家 Setchell 团队 [127] 2005 年经检测发现 人体内的雌马酚也全部为 S - 雌马酚. 为强调雌 马酚在大豆异黄酮众多微生物转化产物中的 [128] 重要地位, Setchell 等还将人群定义为两类, WCJD 4668

10 一类为能产生雌马酚的人群 (equol-producer), 另一类为不能产生雌马酚的人群 (non-equolproducer). 事实上, 人群中仅 30% 左右的个体能 将黄豆苷原转化为雌马酚 [129]. 在大豆或豆制品 摄入量高的地方的人群中, 大约 30%-60% 的个 体能将底物黄豆苷原转化为雌马酚 [130]. 除雌激素活性外, 雌马酚还具有抗氧化 抗癌 减少骨质流失以及降低心脑血管发病 [131] 率等多种功效. 有研究报道, 雌马酚的抗氧 化活性是其亲本化合物黄豆苷原的 100 多倍. Liang 等 [132] 2010 年对比研究了大豆异黄酮及其 微生物转化产物对超氧阴离子和 DPP 自由基 的清除能力, 发现在供试的所有化合物中, 雌 马酚对超氧阴离子和 DPP 自由基清除能力 显著高于大豆异黄酮黄豆苷原及大豆异黄酮 的其他微生物转化产物. 近年来, 有关雌马酚 活性研究报道最多的是其抗癌活性, 其中以 [ ] 与雌激素相关的癌症, 如乳腺癌和前列 [136,137] 腺癌报道得最多. 最近研究结果表明, 雌 马酚对癌细胞的抑制能力大小具有细胞选择 性. 与乳腺癌和前列腺癌细胞系相比, 雌马酚 对人肝癌细胞 SMMC-7721 的抑制作用则更强, 推测雌马酚对作用敏感细胞的选择性可能与 癌细胞系受体种类直接相关 [138]. 此外, 与大豆 异黄酮相比, 雌马酚具有更高的生物利用度. 与其亲本化合物黄豆苷原相比, 雌马酚更容易 被肠壁吸收 [139], 而且在血液中的半衰期也明显 长于黄豆苷原和染料木素 [140]. 需指出的是, 以 往有关雌马酚活性的研究大多使用化学合成 的外消旋体雌马酚, 今后应加强 R - 型 S - 型以 及外消旋体雌马酚的对比研究. 人类起初对雌激素的认识源于雌激素引 发的不良反应. 20 世纪 40 年代, 澳大利亚西部 羊群由于长期食用三叶草而导致生殖能力下 降 [141], 这也是人类首次发现一些可以发挥类 似动物体内雌激素功效的植物源化合物 [142]. 目 前, 有关大豆异黄酮活性的文献有 3000 篇以上, [143] 尽管其中有极少数关于大豆异黄酮对人或 [144] 动物的不良作用的报道, 绝大部分研究结果 均证实了大豆异黄酮的有益调节作用. 事实 上, 大豆异黄酮及其微生物代谢产物究竟发挥 有益还是有害作用与其浓度直接相关. Zhang 等 [145] 2014 年的研究结果表明, 合适浓度的 5--EQ(<0.4 mmol/l) 可显著延长秀丽隐杆 线虫的平均寿命和抗热能力, 但 5--EQ 浓度 过高 (0.8 mmol/l) 则显著缩短线虫寿命. 因此, 在进行大豆异黄酮及其代谢产物活性测定时, 一定要严格考察不同浓度的影响, 并以此作为 治疗或保健用参考指标. 除雌马酚外, 黄豆苷原经肠道菌群代谢后 [146,147] 生成的另一个终产物为 -Dma. 现有研究 结果证实, -Dma 与人体雌激素受体 E R α 和 ER β 的亲和力高于其亲本化合物黄豆苷原, 表 明 -Dma 的雌激素活性高于黄豆苷原. 另外, 当 -Dma 与 ER β 结合后, 在诱导基因转录上 -Dma 也明显强于黄豆苷原 [146] 年日本 [148] 学者 htomo 等比较了 -Dma 与雌马酚对 切除子宫小鼠的骨密度及代谢的影响, 发现 -Dma 促进脂类物质的正常代谢, 抑制破骨细 胞生长, -Dma 表现出的有利于减少骨质流失 的生理活性可能与其类雌激素活性有关. 此外, -Dma 还可抑制类固醇激素代谢中的一些酶, 如 : 芳香酶 5α- 还原酶 17β- 羟基类固醇脱 氢酶 [ ] ; 当浓度高于 10 µmol/l 时, -Dma 还 能够明显抑制人乳腺癌细胞 MCF-7 的生长 [152]. 值得一提的是, 目前 -Dma 尚不能进行人工化 学合成, 而由微生物菌株转化底物黄豆苷原生 成的 -Dma 则表现出不同的对映体过量率, 但 均以左旋 -Dma 为优势产物. 分自人粪样的真 杆菌属菌株 Julong601 转化底物黄豆苷原后生 成的 -Dma 的对映体过量率为 90.0% [71], 分自 鸡粪样的梭菌属菌株 AU-JLC108 转化生成 的 -Dma 的对映体过量率为 88.3% [93], 分自褐 马鸡的肠球菌属菌株 AU-M195 转化生成的 -Dma 的对映体过量率则仅为 66.9% [153]. 而对 于 -Dma 的两个对映异构体是否具有不同的 生物学活性, 或者其中一个对映异构体是否有 某种或某些不良反应目前尚不清楚, 今后应加 强对 -Dma 单一对映体活性的研究. 3.2 木脂素类植物雌激素代谢产物肠内酯与人 类健康尽管木脂素广泛存在于各种蔬菜 水 果 种子及谷物中, 但木脂素类化合物只有被 肠道菌群代谢后才能被吸收和利用 [154]. 木脂素 对人类的有益调节作用主要归功于其代谢产 [155] 物肠二醇和肠内酯, 有研究报道, 肠二醇和 肠内酯的抗氧化活性高于其亲本化合物 SDG. [156,157] 此外, 肠内酯对激素相关疾病, 如乳腺癌 和前列腺癌 [158,159] 妇女绝经期综合征 [160,161] [ ] [165] 心血管疾病以及骨质疏松等均具有很 好预防和治疗作用. 由于肠内脂的酚醛结构, 可 WCJD 4669

11 有效对抗 DNA 氧化损伤及脂质过氧化反应 [166]. 此外, 肠内酯可选择性地抑制 LNCaP 前列腺癌 细胞的生长, 引发细胞凋亡 [167]. 肠内酯诱导的 细胞凋亡是通过线粒体膜电位的损失 剂量 依赖的细胞色素 c 的释放和多聚腺苷二磷酸 - 核糖聚合酶 (PARP) 合成量的改变等来实现. 此 [168] 外, 肠内脂还影响成骨细胞分化和影响人 的肥胖与代谢 [169]. 需指出的是, 通过旋光性测 定人们发现, 牛蒡子中的牛蒡苷为左旋 [ 即 (-)- 牛蒡苷 ], 经哺乳动物粪样菌群转化后生成的 肠内酯为左旋肠内酯 [ 即 (-)- 肠内酯 ] [102] ; 存在 于油料作物亚麻籽中的木酚素 SDG 为右旋 [ 即 (+)-SDG], 经哺乳动物粪样菌群转化后生成的 肠内酯为右旋肠内酯 [ 即 (+)- 肠内酯 ] [106]. 目前 有关肠内酯活性的报道大多为化学合成的肠 内酯, 有关 (-)- 肠内酯和 (+)- 肠内酯在生物学活 性方面差异有必要进行深入研究, 研究结果对 指导人们正确摄食木脂素类化合物, 保持身体 健康将具有重要意义. 4 结论 膳食中的天然植物雌激素对人类的有益调节 作用大小, 取决于膳食中的植物雌激素在肠道 菌群作用下如何被代谢. 与亲本化合物大豆异 黄酮相比, 雌马酚与雌激素受体 ER 的亲和力更 高, 在不同雌激素水平下可发挥类雌激素或抗 雌激素的双向调节功能, 并在荷尔蒙依赖相关 疾病的治疗和预防中发挥重要作用. 另外, 雌 马酚表现出的生物利用度和抗氧化活性远高 于其亲本化合物, 在与氧化应激相关的疾病的 治疗中也将发挥重要作用. 木脂素虽广泛存在 于人们的日常饮食中, 但未经肠道菌群代谢的 木脂素很难被人体直接吸收利用, 木脂素发挥 有益调节作用需要肠道菌群的参与. 木脂素代 谢产物肠内酯将在与雌激素相关的癌症 骨 质疏松以及心脑血管疾病的预防和治疗中发 挥重要作用. 为使体内雌激素水平得到源源不 断的补充, 日常膳食应尽可能食用豆制品以及 富含木脂素的蔬菜 水果和谷物. 5 参考文献 1 Bandera EV, Williams MG, Sima C, Bayuga S, Pulick K, Wilcox, Soslow R, Zauber AG, lson S. Phytoestrogen consumption and endometrial cancer risk: a population-based case-control study in New Jersey. Cancer Causes Control 2009; 20: [PMID: DI: /s ] 2 Kotepui M. Diet and risk of breast cancer. Contemp ncol (Pozn) 2016; 20: [PMID: DI: /wo ] 3 Reger MK, Zollinger TW, Liu Z, Jones J, Zhang J. Urinary phytoestrogens and cancer, cardiovascular, and all-cause mortality in the continuous National ealth and Nutrition Examination Survey. Eur J Nutr 2016; 55: [PMID: DI: / s y] 4 刘明杰, 林琳, 王钊. 肠道细菌对天然药物代谢的研究进展 Ⅰ. 中国现代应用药学杂志 2001; 18: arborne JB. The flavonoids. London: Chapman and all Ltd, 1988: Coward L, Barnes NC, Setchell KDR, Barnes S. Genistein, daidzein and their β-glycoside conjugates: antitumor isoflavones in soybean foods from American and Asian diets. J Agri Food Chem 1993; 41: [DI: /jf00035a027] 7 Wang J, Murphy PA. Isoflavones composition of American and Japanese soybeans in Lowa: effects of variety, crop year and location. J Agri Food Chem 1994; 42: [DI: /jf00044a017] 8 Tani T, Katsuki T, Kubo M, Arichi S, Kitagawa I. istochemistry: Isoflavones in soybeans (Glycine max MERRILL, seeds). Chem Pharm Bull 1985; 33: [DI: /cpb ] 9 Chin-Dusting JP, Fisher LJ, Lewis TV, Piekarska A, Nestel PJ, usband A. The vascular activity of some isoflavone metabolites: implications for a cardioprotective role. Br J Pharmacol 2001; 133: [PMID: ] 10 Wakai K, Egami I, Kato K, Kawamura T, Tamakoshi A, Lin Y, Nakayama T, Wada M, hno Y. Dietary intake and sources of isoflavones among Japanese. Nutr Cancer 1999; 33: [PMID: ] 11 Kim J, Kwon C. Estimated dietary isoflavone intake of Korean population based on National Nutrition Survey. Nutr Res 2001; 21: [PMID: DI: /S (01) ] 12 Setchell KD, Cassidy A. Dietary isoflavones: biological effects and relevance to human health. J Nutr 1999; 129: 758S-767S [PMID: ] 13 Dikshit A, Gao C, Small C, ales K, ales DB. Flaxseed and its components differentially affect estrogen targets in pre-neoplastic hen ovaries. J Steroid Biochem Mol Biol 2016; 159: [PMID: DI: /j.jsbmb ] 14 Adolphe JL, Whiting SJ, Juurlink B, Thorpe LU, Alcorn J. ealth effects with consumption of the flax lignan secoisolariciresinol diglucoside. Br J Nutr 2010; 103: [PMID: DI: / S ] 15 Prasad K. Secoisolariciresinol diglucoside from flaxseed delays the development of type 2 diabetes in Zucker rat. J Lab Clin Med 2001; 138: [PMID: ] 16 Prasad K. xidative stress as a mechanism of diabetes in diabetic BB prone rats: effect of secoisolariciresinol diglucoside (SDG). Mol Cell Biochem 2000; 209: [PMID: ] 17 Penumathsa SV, Koneru S, Zhan L, John S, Menon VP, Prasad K, Maulik N. Secoisolariciresinol diglucoside induces neovascularization-mediated cardioprotection against ischemia-reperfusion injury in hypercholesterolemic myocardium. J Mol Cell Cardiol 2008; 44: [PMID: ] WCJD 4670

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