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1 第 38 卷 第 2 期 2016 年 2 月 北京林业大学学报 JOURNAL OF BEIJING FORESTRY UNIVERSITY Vol. 38, No. 2 Feb., 2016 DOI: / j 鄄鄄 酵母双杂交筛选与小黑杨 PsnWRKY70 相互作用的蛋白质 赵慧王遂姜静刘桂丰 ( 东北林业大学林木遗传育种国家重点实验室 ) 摘要 : 小黑杨 PsnWRKY70 是能够响应盐胁迫的转录因子 为了进一步探究该转录因子在参与盐胁迫应答途径中与哪些蛋白质之间存在相互作用关系, 本研究以 140 mmol / L NaCl 溶液处理过的小黑杨叶片为材料, 利用热稳定核酸酶 (DSN) 构建了均一化的 pgadt7 鄄 DEST 酵母双杂交 cdna 文库, 将 PsnWRKY70 基因亚克隆至 pgbkt7 载体, 形成 BD 鄄 WRKY 重组质粒, 并以之为诱饵蛋白表达载体筛选小黑杨酵母双杂交 cdna 文库 经过 2 轮酵母双杂交筛选以及回转验证试验, 初步选出了 5 种与 PsnWRKY70 相互作用的蛋白质 对所筛选出的 5 种蛋白质进行保守结构域分析发现 : 有 2 种预测蛋白 (HP1 和 HP2, 其中 HP1 包含 ClpP 结构域 ),1 种环化酶相关蛋白 (CAP1),1 种包含 RNA 识别基序的蛋白 (RRM) 以及 1 种泛素样修饰蛋白酶 ( Ulp1); 对 CAP1 HP1 RRM HP2 和 Ulp1 的毛果杨同源基因编码区上游 bp 范围内的顺式作用元件进行分析发现 :CAP1 HP1 RRM HP2 和 Ulp1 的毛果杨同源基因上游启动子区均富含能够特异性结合 WRKY 转录因子的 W 鄄 box 采用 GST 鄄 pull down 技术验证 CAP1 HP1 RRM HP2 Ulp1 蛋白全长与 PsnWRKY70 转录因子之间是否存在直接的相互作用关系, 将等量的 His 鄄 X( X:CAP1 HP1 RRM HP2 或 Ulp1) 融合蛋白分别上样于正常谷胱甘肽琼脂糖树脂以及结合了 GST 或 GST 鄄 WRKY 蛋白的谷胱甘肽琼脂糖树脂中,SDS 鄄 PAGE 电泳分离互作蛋白, 最终 Western blot 结果显示 : 在体外状态下,HP1 RRM 和 Ulp1 蛋白能够直接与 PsnWRKY70 相互作用, 而 CAP1 和 HP2 则不能直接与 PsnWRKY70 相互作用 关键词 : 小黑杨 ; PsnWRKY70; 盐胁迫 ; cdna 文库 ; 酵母双杂交 ; 相互作用中图分类号 :S722 郾 3 + 4; S792 郾 119; Q943 郾 2 文献标志码 :A 文章编号 :1000 鄄鄄 1522(2016)02 鄄鄄 0044 鄄鄄 08 ZHAO Hui; WANG Sui; JIANG Jing; LIU Gui 鄄 feng. Screening of Populus simonii 伊 Populus nigra WRKY70 鄄 interactive proteins by the yeast two 鄄 hybrid system. Journal of Beijing Forestry University (2016)38(2) 44 鄄鄄 51 [ Ch, 27 ref. ] State Key Laboratory of Tree Genetics and Breeding, Northeast Forestry University, Harbin, Heilongjiang, , P. R. China. Populus simonii 伊 Populus nigra WRKY70 ( PsnWRKY70) is a salt stress responsive transcription factor. In order to further identify the proteins that interact with PsnWRKY70 in salt stress response pathway, we used P. simonii 伊 P. nigra leaves treated by 140 mmol / L NaCl solution as materials to construct a homogeneous pgadt7 鄄 DEST yeast two 鄄 hybrid cdna library by DSN. PsnWRKY70 gene was subcloned to pgbkt7 vector to construct BD 鄄 WRKY recombinant plasmid, and then the BD 鄄 WRKY plasmid was used as a bait to screen the yeast two 鄄 hybrid cdna library of P. simonii 伊 P. nigra. After twice screening tests and a rotary experiment, five proteins that interact with PsnWRKY70 were detected. We analyzed the conserved domains of the five proteins and found that there were two hypothetical proteins (HP1 and HP2, HP1 contains a ClpP domain), one cyclase associated protein ( CAP1), one RNA recognition motif 鄄 containing family protein ( RRM) and one Ulp1 protease family protein ( Ulp1) among them. The cis 鄄 elements that exist in bp upstream of the orthologous Populus trichocarpa genes of CAP1, HP1, RRM, HP2 and Ulp1 were also analyzed, and the results suggest that the promoter regions of all the five orthologous P. trichocarpa genes contained plenty of W 鄄 box which can specifically bind to WRKY transcription factors. GST 鄄 pull down technology was utilized to validate the direct 收稿日期 : 2015 鄄鄄 05 鄄鄄 11 修回日期 : 2015 鄄鄄 06 鄄鄄 06 基金项目 : 863 冶国家高技术研究发展计划项目 (2011AA100201) 第一作者 : 赵慧, 博士生 主要研究方向 : 小黑杨抗逆基因工程育种 zhao_hui_zh@ 126. com 地址 : 黑龙江省哈尔滨市香坊区和兴路 51 号东北林业大学林木遗传育种国家重点实验室 责任作者 : 刘桂丰, 教授, 博士生导师 主要研究方向 : 林木遗传改良和林木抗逆基因工程育种 liuguifeng@ 126. com 地址 : 同上 本刊网址 : http: 蛐蛐 j. bjfu. edu. cn; http: 蛐蛐 journal. bjfu. edu. cn

2 第 2 期赵慧等 : 酵母双杂交筛选与小黑杨 PsnWRKY70 相互作用的蛋白质 45 interaction between the complete CAP1 / HP1 / RRM / HP2 / Ulp1 proteins and PsnWRKY70. An equal amount of His 鄄 X (X: CAP1 / HP1 / RRM / HP2 / Ulp1) fusion proteins was dropped into normal glutathione agarose resin and GST or GST 鄄 WRKY protein 鄄 bound glutathione agarose resin respectively, then the interactive proteins were separated by SDS 鄄 PAGE. The final Western blot analysis indicated that HP1, RRM and Ulp1 can directly interact with PsnWRKY70 in vitro, while CAP1 or HP2 cannot. Key words Populus simonii 伊 P. nigra; PsnWRKY70; salt stress; cdna library; yeast two hybrid; interaction 干旱 盐碱 极端温度等逆境条件是严重影响植物生长发育的非生物胁迫因素, 会引起植物一系列形态 生理生化变化, 严重时会导致植株死亡 为了适应来自外界环境的各种胁迫, 植物自身在长期的进化过程中形成了复杂的应答胁迫的信号转导网络, 一些胁迫应答转录因子则是构成该网络的重要节点 研究发现, 很多转录因子参与植物胁迫应答, 如 ERF / AP2 bzip MYB MYC NAC 和 WRKY [1 鄄鄄等 4] WRKY 家族是高等植物十大转录因子家族之一, 因其大部分成员含有高度保守的 WRKYGQK 氨基酸残基序列而得名, 根据保守结构域的个数以及类锌指区的类型, 又可将 WRKY 家族划分为 [5 鄄鄄 Group 玉 Group 域 Group 芋 3 个亚家族 6] 研究表明, 当植物遭受高盐 高温 渗透胁迫 高浓度臭氧 寒冷和干旱等非生物逆境时, 一些 WRKY 基因能被强烈诱导 [5], 暗示 WRKY 蛋白是一类广泛参与植物非生物胁迫应答途径的转录因子 小黑杨 (Populus simonii 伊 P. nigra) 是小叶杨与欧洲黑杨杂交培育获得的优良杨树品种, 具有抗寒 抗旱 耐瘠薄 耐盐碱等生物学特性, 在我国东北地区栽种广泛, 是黑龙江省内平原地区适应性最强的树种之一 [7] 本研究团队分析盐胁迫 (170 mmol / L NaCl 处理 ) 条件下的小黑杨表达谱数据发现 : 高盐处理后, 一些 PsnWRKY 基因的表达量发生了显著变化 [8] 基于以上结果, 我们又以 140 mmol / L NaCl 溶液处理小黑杨苗木, 并根据表达谱数据挑选了 20 条强烈响应盐胁迫的 PsnWRKY 基因进行 qrt 鄄 PCR 试验, 定量结果显示 PsnWRKY70 基因的表达量呈显著下调趋势 [9] 序列分析显示,PsnWRKY70 基因开放读码框长 966 bp, 与之对应的蛋白质 PsnWRKY70 含有一个 WRKY 保守结构域, 编码 321 个氨基酸残基, 分子量约为 36 kd, 是隶属于 WRKY 超家族 Group 芋亚家族的转录因子 至于 PsnWRKY70 与哪些蛋白质协同参与盐胁迫应答途径, 目前尚未见报道 本研究构建了盐胁迫条件下的小黑杨 cdna 文库, 利用酵母双杂交系统筛选文库中与诱饵蛋白 (PsnWRKY70) 相互作用的蛋白质, 并通过 GST 鄄 pull down 试验体外验证了所筛选出的蛋白与 PsnWRKY70 之间的相互作用关系, 为进一步揭示小 黑杨盐胁迫应答信号转导网络提供了重要线索 1 材料与方法 1 郾 1 植物材料 菌株及质粒 植物材料 : 组培扩繁的小黑杨无性系,2013 年 5 月 10 日移栽至大棚,25 ~ 30 益, 自然光照条件下培 养至 7 月 20 日取材 AH109 菌株 : 大肠杆菌 DH10B XL1 鄄 Blue; 酵母菌 质粒 : 酵母双杂交系统 AD 和 BD 质粒分别为 pgadt7 和 pgbkt7, 阳性对照质粒 pcl1 和 pgbkt7 鄄 53 + pgadt7 鄄 T, 阴性对照质粒 pgbkt7 + pgadt7, 载体质粒 pgex 鄄 5X 鄄 1 和 prseta 1 郾 2 小黑杨 cdna 文库的构建 用 140 mmol / L NaCl 溶液处理小黑杨苗木 72 株 ( 设置 8 个取材时间点, 每个时间点包含 9 株重 复 ), 分别在处理后 h 取 植株第 5 片功能叶, 迅速置于液氮中速冻, 并存至 - 80 益冰箱备用 将上述所有样品等量混和, 采用 襆 Trizol 法提取总 RNA, 用 FastTrack MAG mrna isolation Kit ( Life Technologies) 分离 mrna, 利用 CloneMiner 域 cdna Library Construction Kit ( Life Technologies ) Trimmer 鄄 2 cdna normalization kit (Evrogen) 及热稳定核酸酶 ( DSN) 构建均一化的 襆 cdna 初级文库, 利用 PureLink HiPure Plasmid Filter Midiprep Kit ( Life Technologies ) 和 LR Clonase TM 域 Enzyme Mix ( Life Technologies ) 构建 pgadt7 鄄 DEST 酵母双杂交 cdna 文库 库容量计 算公式 :CF = CN / VB 伊 DF,CFU = CF 伊 VT, 式中 :CF 为每毫升菌液所形成的菌落数 ;CN 为每个平板上的 克隆数 ;VB 为每个平板上所涂菌液的体积 ;DF 为菌 液稀释度 ;CFU 为文库总菌落数 ;VT 为文库菌液总 体积 1 郾 3 诱饵载体的构建及转录自激活检测 利用特异性引物 F:5 忆鄄 CAATCATATGATGGA 鄄 TTCTTCTTGGCATGG 鄄 3 忆和 R: 5 忆鄄 CAAGTCGAC 鄄

3 46 北京林业大学学报第 38 卷 AAATCCGAAAACACCATCATC 鄄 3 忆对 PsnWRKY70 基因进行 PCR 扩增 ( 下划线部分代表 Nde 玉和 Sal 玉酶切位点 ), 用 Nde 玉鄄 Sal 玉同时双酶切 PCR 产物和 pgbkt7 质粒, 再通过 T4 DNA 连接酶将 PsnWRKY70 连入 pgbkt7 载体, 构成诱饵蛋白表达载体, 命名为 BD 鄄 WRKY 将诱饵载体转化至酵母 AH109, 利用 Western blot 技术检测转化 BD 鄄 WRKY 的酵母细胞裂解物 ( 一抗为兔抗 cmyc 蛋白, 二抗为 HRP 鄄羊抗兔 IgG) 用 PEG / LiAc 法将诱饵载体 阳性对照 ( pcl1, pgbkt7 鄄 53 + pgadt7 鄄 T) 和阴性对照 ( pgbkt7) 质粒分别转入 AH109 感受态细胞, 观察转化后的酵母细胞在 SD / 鄄 Leu( 亮氨酸 ) SD / 鄄 Trp( 色氨酸 ) SD / 鄄 Trp / 鄄 Leu SD / 鄄 Leu / 鄄 His( 组氨酸 ) / 鄄 Ade( 腺嘌呤 ) SD / 鄄 Trp / 鄄 His / 鄄 Ade 以及 SD / 鄄 Trp / 鄄 Leu / 鄄 His / 鄄 Ade 缺陷培养基上的生长情况 1 郾 4 酵母双杂交筛选采用的酵母双杂交系统为 Clontech 公司的 Matchmaker TM GAL4 Two 鄄 Hybrid System 3 用 PEG / LiAc 法将文库质粒 AD 鄄 cdna(pgadt7 鄄 cdna) 转入已含有 BD 鄄 WRKY 质粒的酵母细胞中, 将转化后的酵母细胞涂布于 SD / 鄄 Leu / 鄄 Trp / 鄄 His 培养基,30 益培养 3 ~ 5 d 将长出的阳性克隆复制到 SD / 鄄 Leu / 鄄 Trp / 鄄 His / 鄄 Ade 和 SD / 鄄 Leu / 鄄 Trp 平板上继续筛选, 将在 2 种缺陷培养基上均能生长的克隆再次接种于 SD / 鄄 Leu / 鄄 Trp / 鄄 His / 鄄 Ade 平板上进行复筛 PCR 鉴定阳性克隆文库质粒中的 cdna 插入片段并进行比对分析, 剔除插入片段大小一致的克隆 1 郾 5 回转验证用质粒小量抽提试剂盒 ( 碧云天 ) 提取上述筛选所得阳性克隆中的文库质粒, 再分别将这些质粒与 BD 鄄 WRKY 载体共转化 AH109, 将转化后的酵母铺于 SD / 鄄 Leu / 鄄 Trp 培养基上, 待克隆长出后, 将之分别接种至 SD / 鄄 Leu / 鄄 Trp 和 SD / 鄄 Leu / 鄄 Trp / 鄄 His / 鄄 Ade 培养基进行回转验证 ; 同步进行阳性对照 (pgbkt7 鄄 53 + pgadt7 鄄 T) 和阴性对照 ( pgbkt7 + pgadt7) 质粒的转化实验 利用 pgadt7 载体特异性引物对阳性克隆进行菌液 PCR 鉴定, 并送由上海生工生物工程技术服务有限公司进行测序 1 郾 6 阳性克隆的生物信息学分析以阳性克隆插入片段的测序结果为 Query sequence, 在 Phytozome v10 郾 2(http: 椅 phytozome. jgi. doe. gov / pz / portal. html #! info? alias = Org _ Ptrichocarpa ) 和 NCBI( http: 椅 www. ncbi. nlm. nih. gov / ) 的毛果杨 ( Populus trichocarpa) 数据库中进行 BLAST, 获得每个插入片段所对应的毛果杨同源基 因 / 蛋白质全长序列 利用 ProtParam( http: 椅 web. expasy. org / protparam / ) PSORT ( http: 椅 psort. hgc. jp / form. html ) 和 CELLO v2 郾 5 ( http: 椅 cello. life. nctu. edu. tw / ) 对阳性蛋白质全长序列进行基本理化性质分析和亚细胞定位预测 检索杨树基因组数据库, 从中获取各同源基因编码区上游 bp 的序列, 利用 PLACE ( http: 椅 www. dna. affrc. go. jp / PLACE / ) 软件分析各同源基因上游的顺式作用元件 1 郾 7 GST 鄄 pull down 体外验证利用 Sal 玉鄄 Not 玉双酶切 T4 连接的方法将 PsnWRKY70 基因亚克隆至 pgex 鄄 5X 鄄 1 载体, 获得 GST 鄄 WRKY 融合蛋白表达载体 ; 再用同样的方法将阳性克隆基因全长连入 prseta 载体, 构成 His 鄄 X (X 代表阳性克隆蛋白名称 ) 融合蛋白表达载体 用 IPTG 诱导融合蛋白大量表达, 过色谱柱纯化融合蛋白, 将等量的 His 鄄 X 蛋白分别加入到普通谷胱甘肽鄄鄄琼脂糖树脂以及结合 GST GST 鄄 WRKY 的谷胱甘肽鄄鄄琼脂糖树脂中,4 益翻转混合孵育过夜, 离心收集互作蛋白,10% SDS 鄄 PAGE 电泳分离互作蛋白,Western 鄄 Blot 检测互作蛋白 ( 一抗为 His, 二抗为 HRP 鄄羊抗兔 IgG) 2 结果与分析 2 郾 1 小黑杨 cdna 文库的构建将 pgadt7 鄄 cdna 转化的 DH10B 原液稀释 倍, 取 50 滋 L 涂板,37 益过夜培养并于翌日统计平板上长出的单克隆数 ( 图 1A) 结果显示, 菌液稀释度为 时, 该平板长出 392 个单菌落, 而文库菌液总体积为 2 ml, 即该文库的库容量为 1 郾 5 伊 10 7 CFU, 足以用于酵母双杂交实验 从平板上随机挑取 24 个单克隆, 以 T7: 5 忆鄄 TAATACGACTCACTATAGGGCGAGCGCCGCCATG 鄄 3 忆和 ADR: 5 忆鄄 GTGAACTTGCGGGGTTTTTCAGTATC TACGATT 鄄 3 忆为引物,PCR 鉴定文库质粒中的 cdna 插入片段 结果显示, 大多数插入片段都在 1 kb 以上, 且条带特异, 说明文库质量合格, 能够用于后续筛选实验 2 郾 2 诱饵载体的鉴定及自激活检测用 Nde 玉和 Sal 玉对随机选取的 4 个阳性 BD 鄄 WRKY 重组质粒进行双酶切, 酶切产物经 1% 琼脂糖凝胶电泳 结果显示,1 泳道和 4 泳道均出现符合预期的酶切产物条带 ( pgbkt7 载体 7 郾 3 kb, WRKY 966 bp)( 图 2B) 切胶回收 1 泳道产物并进行测序, 载体与目的基因的测序结果均正确无误, 说明 BD 鄄 WRKY 诱饵载体构建成功

4 第2 期 赵 慧等: 酵母双杂交筛选与小黑杨 PsnWRKY70 相互作用的蛋白质 47 A. 库容量鉴定; B. PCR 检测 cdna 片段,1 ~ 24 为 1 ~ 24 号克隆的 cdna 插入片段,M 为 DNA Marker DL2000 A. Identification of library capacity; B. Detection of cdan fragments by PCR, 1-24: the cdna fragments of no clones, M: DNA Marker DL2000. 图 1 酵母双杂交 cdna 文库库容量及质量鉴定 Fig. 1 Identification of the capacity and quality of yeast two鄄hybrid cdna library A. PsnWRKY70 基因扩增,1 为 PsnWRKY70 基因的 PCR 产物,M 为 DNA Marker DL7000;B. 双酶切 鉴定诱饵载体,1 ~ 4 为 1 ~ 4 号阳性质粒的酶切产物;C. Western blot 检测诱饵蛋白的表达;D. 诱饵 载体自激 活 检 测,1 2 为 转 pcl1 的 酵 母 在 SD / 鄄Leu 和 SD / 鄄Leu / 鄄His / 鄄Ade 上 的 生 长,3 4 为 转 pgbkt7鄄53 + pgadt7鄄t 的酵母在 SD / 鄄Trp / 鄄Leu 和 SD / 鄄Trp / 鄄Leu / 鄄His / 鄄Ade 上的 生长,5 6 为转 pgbkt7 的酵母在 SD / 鄄Trp / 鄄His / 鄄Ade 和 SD / 鄄Trp 上的生长,7 8 为共转化 BD鄄WRKY + pgadt7 的 酵母在 SD / 鄄Trp / 鄄His / 鄄Ade 和 SD / 鄄Trp 上的生长 A. Amplification of PsnWRKY70, M: DNA Marker DL7000, 1: PCR product of PsnWRKY70; B. Identification of bait vector by double enzyme digestion, 1-4: enzyme鄄digested product of no. 1-4 positive plasmids; C. Detection of the expression of bait protein by Western blot; D. Self鄄activation detection of bait vector, 1,2: the growth of pcl1鄄transfected yeast on SD / 鄄Leu and SD / 鄄Leu / 鄄His / 鄄Ade, 3, 4: the growth of pgbkt7鄄53 + pgadt7鄄t鄄transfected yeast on SD / 鄄Trp / 鄄Leu and SD / 鄄Trp / 鄄Leu / 鄄His / 鄄Ade, 5, 6: the growth of pgbkt7鄄transfected yeast on SD / 鄄Trp / 鄄His / 鄄Ade and SD / 鄄Trp, 7, 8: the growth of BD鄄WRKY + pgadt7鄄transfected yeast on SD / 鄄Trp / 鄄His / 鄄Ade and SD / 鄄Trp. 图 2 诱饵载体的构建及自激活检测 Fig. 2 Construction and self鄄activation detection of bait vector 由 ProtParam 预测结果可知 BD鄄WRKY 重组蛋 白的分子量约为 55 kd,利用 Western blot 技术检测 转化 BD鄄WRKY 的酵母细胞裂解物,结果发现在 55 kd 处出现阳性条带,表明 BD鄄WRKY 融合蛋白能在

5 48 北 京 林 业 大 学 学 报 第 38 卷 酵母细胞 AH109 中正常表达( 图 2C) 2郾 3 酵母双杂交筛选与 PsnWRKY70 互作的蛋白 WRKY + pgadt7 阳 性 对 照 pcl1 pgbkt7鄄53 + 铺于 SD / 鄄Leu / 鄄Trp / 鄄His 板 上 进 行 筛 选, 共 筛 选 出 为 检 测 BD鄄WRKY 的 自 激 活 活 性, 将 BD鄄 将 AD鄄cDNA + BD鄄WRKY 共转化后的酵母细胞 pgadt7鄄t 及 阴 性 对 照 pgbkt7 转 化 至 酵 母 36 个可能的阳性克隆, 再将这些克隆接种至双缺 培养基上 结 果 显 示,转 阳 性 对 照 质 粒 的 酵 母 在 板上, 结果有 12 个克隆在四缺板上仍可生长 ( 图 AH109,并将转化后的酵母涂布于相应的 SD 缺陷 SD / 鄄Leu SD / 鄄Leu / 鄄His / 鄄Ade SD / 鄄Trp / 鄄Leu SD / 鄄Trp / 鄄Leu / 鄄His / 鄄Ade 缺陷平板上均能正常生长,而 转 BD鄄WRKY + pgadt7 以 及 阴 性 对 照 pgbkt7 ( SD / 鄄Leu / 鄄Trp) 和 四 缺 ( SD / 鄄Leu / 鄄Trp / 鄄His / 鄄Ade) 3A) 将初筛获得的 12 个克隆再次接种于四缺板 上,进行第 2 轮筛选,获得 10 个阳性克隆( 图 3B) 提取 10 个阳性克隆的文库质粒,再将这些质粒 的酵母 可 在 SD / 鄄Trp 上 生 长, 却 无 法 在 SD / 鄄Trp / 转入大肠杆菌,PCR 鉴定文库质粒中插入 cdna 片 ( 图 2D) 8 种不同的阳性克隆,命名为 C1 ~ C8( 图 3C) 鄄His / 鄄Ade 上生 长, 说 明 BD鄄WRKY 无 自 激 活 活 性 段的大小,排除插入片段大小相同的克隆,最终获得 A. 初次筛选;B. 2 次筛选;C. PCR 鉴定阳性质粒的 cdna 插入片段,1 ~ 10 为 1 ~ 10 号阳性质粒的插入片段,M 为 DNA Marker DL7000 A. The primary screening; B. The second screening; C. Identification of the cdna fragments which inserted into the positive plasmid by PCR, 1-10: the inserted fragments of no positive plasmids, M: DNA Marker DL7000. 图 3 酵母双杂交筛选 Fig. 3 Yeast two鄄hybrid screening 2郾 4 回转验证实验 为了 验 证 阳 性 文 库 质 粒 编 码 蛋 白 和 PsnWRKY70 之间是否具有相互作用,将 BD鄄WRKY 分别与 8 种阳性文库质粒( AD鄄C1 ~ C8) 共转化酵 母 AH109,同时将阳性对照( pgbkt7鄄53 + pgadt7鄄 T) 和 阴 性 对 照 ( pgbkt7 + pgadt7, pgbkt7 + pgadt7鄄c1 ~ C8 ) 质 粒 也 转 入 酵 母 细 胞, 用 SD / 酵母菌既能在双缺板上生长,又能在四缺板上生长 然而,共转化阴性对照 pgbkt7 + pgadt7鄄c3 后的 酵母细胞既可在双缺板上生长又可在四缺板上生 长,说明 AD鄄C3 文库质粒所编码的蛋白具有自激活 活性,即 C3 为假阳性克隆( 图 4) 因此回转验证结 果表明,C1 C2 C5 C6 和 C8 克隆所表达的蛋白与 PsnWRKY70 蛋白之间存在相互作用 鄄Leu / 鄄Trp 培养基筛选 将长出的阳性克隆分别接 2郾 5 阳性克隆所携 cdna 片段的生物信息学分析 鄄His / 鄄Ade) 板上,观察克隆生长情况 Phytozome v10郾 2 和 NCBI 数 据 库, 获 得 5 条 cdna 和四缺板上均能正常生长; 除 pgbkt7 + pgadt7鄄 保守结构域分析结果表明:在这 5 种阳性蛋白中,有 种至 双 缺 ( SD / 鄄Leu / 鄄Trp ) 和 四 缺 ( SD / 鄄Leu / 鄄Trp / 结果显示,阳性对照质粒共转化的酵母在双缺 根据 C1 C2 C5 C6 和 C8 克隆的测序结果检索 片段所对应的毛果杨同源基因 / 蛋白质全长序列 C3 以外,其余阴性对照质粒共转化的酵母菌可在双 2 个是预测蛋白( C2 和 C6,命名为 HP1 和 HP2),1 BD鄄WRKY + AD鄄C1 / C2 / C3 / C5 / C6 / C8 共 转 化 的 RNA 识别基序的蛋白( C5,命名为 RRM),1 个泛素 缺板上生长,但无法在四缺板上生长 实验组质粒 个环化酶 相 关 蛋 白 ( C1, 命 名 为 CAP1 ),1 个 包 含

6 第2 期 赵 慧等: 酵母双杂交筛选与小黑杨 PsnWRKY70 相互作用的蛋白质 49 样修饰蛋白酶( C8,命名为 Ulp1) 亚细胞定位预测 结果表明:CAP1 可能定位于细胞核以外;HP1 可能 定位于叶绿体;RRM 可能定位于细胞核;HP2 可能 定位于细胞质或细胞核;Ulp1 可能定位于细胞核 用 PLACE 软件分析 5 条毛果杨同源基因编码区上 游 bp 范围内 ( 代 表 启 动 子 区) 的 序 列 发 现: CAP1 的毛果杨同源基因上游包含 2 个 W鄄box,HP1 的毛果杨同源基因上游有 6 个 W鄄box,RRM 的毛果 杨同源基因上游有 10 个 W鄄box,HP2 的毛果杨同源 基因上游有 8 个 W鄄box,Ulp1 的毛果杨同源基因上 游有 13 个 W鄄box( 表 1) 2郾 6 互作蛋白的 GST鄄pull down 体外验证 将等量纯化的 His鄄X( X:HP1 CAP1 RRM HP2 或 Ulp1) 蛋白分别上样于普通谷胱甘肽鄄琼脂糖树 脂以及结合了 GST GST鄄WRKY 蛋白的谷胱甘肽鄄鄄 琼脂糖树脂 利用 SDS鄄PAGE 电泳分离出相互作用 的蛋白,并 通 过 Western blot 检 测 目 的 蛋 白 根 据 Western blot 检测结果可知:在上样量基本一致的情 况 下, His鄄HP1 His鄄RRM 和 His鄄Ulp1 能 与 GST鄄 WRKY 结合, 但 不 能 与 GST 结 合, 说 明 HP1 RRM 及 Ulp1 与 PsnWRKY70 蛋白之间存在互作关系( 图 5A,5B,5E) His鄄CAP1 和 His鄄HP2 既不能与 GST鄄 图 4 回转验证实验 Fig. 4 Rotary verification tests WRKY 结合,也 不 能 与 阴 性 对 照 GST 蛋 白 显 著 结 表 1 阳性克隆的生物信息学分析 Tab. 1 Bioinformatics analysis of positive clones 克隆 Clone 毛果杨同源基因模型 Orthologous Populus trichocarpa gene model 蛋白分子量 蛋白名称 Protein weight / Protein name kd PSORT 36郾 9 Ctm C1 Potri. 004G Cyclase associated protein 49郾 8 C5 Potri. 008G RNA recognition motif鄄containing protein 48郾 0 C2 C6 C8 Potri. 004G Potri. 010G Potri. 002G Hypothetical protein 1 Hypothetical protein 2 Ulp1 protease protein 亚细胞定位 Subcellular localization 49郾 8 114郾 8 CELLO W鄄box 数目 a Amount of W鄄box Mms Chl, Cyt Chl Cyt 注:a郾 CAP1 HP1 RRM HP2 以及 Ulp1 的毛果杨同源基因上游 W鄄box 的个数;Mms. 线粒体基质;Chl. 叶绿体;Cyt. 细胞质;Ctm. 叶绿体类囊体 膜;. 细胞核 Notes: a means the amount of W鄄box in the upstream of the orthologous Populus trichocarpa genes of CAP1, HP1, RRM, HP2 and Ulp1; Mms:Mitochondrial matrix space;chl:chloroplast;cyt:cytoplasmic;ctm:chloroplast thylakoid membrane;:lear. 合,说明 CAP1 和 HP2 不能直接与 PsnWRKY70 蛋 性最高的基因是 AtWRKY54 和 AtWRKY70 前期有 3 讨论与结论 拟南芥的抗逆应答途径 [10 等信号转导途径中的作用至关重要,然而,该转录因 以上结果表明 PsnWRKY70 基因参与小黑杨盐胁迫 子家族成员参与调控植物胁迫应答途径的作用机制 应答途径 白相互作用( 图 5C,5D) WRKY 转录因子在植物的生长发育 胁迫应答 尚 未 完 全 清 楚 序 列 比 对 分 析 发 现: 拟 南 芥 ( Arabidopsis thaliana) 基因组中与 PsnWRKY70 同源 报道指出,AtWRKY54 和 AtWRKY70 基因均参与调控 鄄鄄 13] 本研究团队也已通 过表达谱数据分析以及 qrt鄄pcr 实验证明盐胁迫 条件 下 PsnWRKY70 基 因 的 表 达 量 变 化 显 著 [8 鄄鄄 9] 近年来,为了深入探究 WRKY 转录因子在植物 非生物胁迫应答信号转导途径中的具体调控机制,

7 50 北 京 林 业 大 学 学 报 第 38 卷 A ~ E 中的 等量 His鄄X( X:HP1, CAP1, RRM, HP2, Ulp1) 分别上样于结合 GST GST鄄WRKY 的谷胱甘肽鄄鄄 琼脂糖树脂 1, 2, 3 in A - E: equal amount of His鄄X ( X: CAP / HP1 / RRM / HP2 / Ulp1) proteins were dropped into normal glutathione agarose resin and GST, GST鄄WRKY protein bound glutathione agarose resin respectively. 图 5 GST鄄pull down 体外验证实验 Fig. 5 GST鄄pull down verification in vitro 越来越多的研究者开始将注意力投向与 WRKY 相 测蛋白 1,含有 clpp 结构域) RRM( 包含 RNA 识别 关系来揭示 WRKY 转录因子所参与的胁迫应答调 控网络 目前已被报道的与 WRKY 转录因子相互 Butler 等 [24] 的报道,马铃薯( Solanum tuberosum) 中 富含 RRM 结构域的多聚嘧啶串结合蛋白( StPTB) 的丝 裂 原 活 化 蛋 白 激 酶 ( Mitogen鄄activated protein 损伤胁迫 Conti 等 [25] 通过双突变及超表达转基因 互作用的蛋白质上,旨在通过这些互作蛋白及互作 作用的蛋白质包括:拟南芥和油菜( Brassica napus) kinase, MAPK ) MAPK 激 酶 ( MAPK kinase, MKK ), 拟 南 芥 的 14鄄3鄄3 蛋 白 ( 14鄄3鄄3 [16] protein) 钙调 蛋 白 ( Calmodulin) [17] 和 组 蛋 白 脱 乙 酰 基 酶 类 ( Histone deacetylases ) [18], 大 麦 [14 鄄鄄 15] ( Hordeum vulgare ) 的 防 御 蛋 白 ( Resistance protein), 拟 南 芥 和 水 稻 ( Oryza sativa ) 的 一 些 鄄鄄 Group IIa WRKY 转 录 因 子 等 [20 21] Popescu 等 [14] [19] 通过 拟 南 芥 功 能 蛋 白 微 阵 列 实 验 发 现: 一 些 AtWRKY 转 录 因 子 是 AtMAPK 的 靶 蛋 白; Chang 基序的蛋白) 和 Ulp1( 泛素样修饰蛋白酶 1) 根据 能够参与应答来自外界的光照 高温 干旱以及机械 实验证明拟南芥泛素样修饰蛋白酶参与调控盐胁迫 应答信号转导途径 而 Rakwal 等 [26] 根据蛋白质二 维电泳及氨基酸测序结果发现:水稻叶片中的 CLP protease 在外施 SO2 的刺激下会显著积累 以上研 究报道表明:HP1 RRM 和 Ulp1 蛋白( 保守结构域) 都有可能参与植物非生物胁迫应答信号转导途径, 即本 次 实 验 所 筛 选 出 的 盐 胁 迫 条 件 下 与 PsnWRKY70 相互作用的 3 种蛋白质是合理的 W鄄box 是 能 够 与 WRKY 蛋 白 特 异 性 结 合 的 通过拟南芥蛋白质组学研究发现:至少有 7 种 DNA 序列,该元件由一段保守的碱基序列( T) TGAC 则利用酵母双杂交实验证明了油菜( Brassica napus) 性 [27] 我们利用 PLACE 软件分析了 HP1 RRM 和 等 [16] AtWRKY 能与 14鄄3鄄3 蛋白发生聚合作用;Liang 等 [15] BnaMKK BnaMAPK 以及 BnaWRKY 蛋白之间存在 相互作用关系 自 1989 年 Fields 等 [22] 首次提出酵母双杂交概 念以来,该技术已被广泛应用于活体细胞内蛋白质 相互作用关系的研究领域 酵母双杂交技术的优点 在于能够快速直接地检测出与目的蛋白相互作用的 蛋白质,但该技术也有一定的局限性,最常见的问题 就是假阳性结果的干扰 [23], 出现假阳性的原因包 括:被检测蛋白具有自激活活性或者表面含有对多 种 蛋 白 质 的 低 亲 和 力 区 域 等 本 实 验 以 PsnWRKY70 为诱饵蛋白,利用酵母双杂交系统对盐 ( C / T) 组 成, 且 其 核 心 序 列 TGAC 具 有 高 度 保 守 Ulp1 的毛果杨同源基因编码区上游 bp 的序 列,结果表明这 3 条毛果杨同源基因的上游均富含 W鄄box 据此我们猜测相应的小黑杨 HP1 RRM 和 Ulp1 基 因 启 动 子 区 也 可 能 富 含 W鄄box, 而 PsnWRKY70 可能通过特异性结合这些 W鄄box 而作 用于 HP1 RRM 和 Ulp1,进而参与调控小黑杨盐胁 迫应答信号转导途径;但考虑到小黑杨与毛果杨非 编码区之间的序列变异,需要对小黑杨 HP1 RRM 和 Ulp1 基因启动子序列进行测序以确认这 3 条阳 性基因的启动子区是否也富含 W鄄box 本研究利用酵母双杂交筛选及 GST鄄pull down 胁迫后的小黑杨 cdna 文库进行了筛选 为克服假 体外验证实验证明了 HP1 RRM Ulp1 蛋白在盐胁 性检测,并且对复筛得到的阳性克隆进行了回转验 揭示小黑杨盐胁迫应答信号转导网络提供了有价值 能直接与 PsnWRKY70 相互作用的蛋白质:HP1 ( 预 的研究主要集中于草本植物且研究方法较本实验有 阳性干扰问题,我们针对诱饵蛋白进行了自激活活 证以及 GST鄄pull down 验证实验,最终筛选出了 3 种 迫条件下能够与 PsnWRKY70 相互作用,为进一步 的线索 然而,由于前人对于 WRKY 参与胁迫应答

8 第 2 期赵慧等 : 酵母双杂交筛选与小黑杨 PsnWRKY70 相互作用的蛋白质 51 [15 鄄所不同 21], 目前尚未见 HP1 RRM 和 Ulp1 蛋白与 WRKY 转录因子之间存在互作关系的相关报道, 因此, 我们计划利用遗传转化 蛋白截短 氨基酸突变等技术手段进一步探究这 3 种蛋白质与 PsnWRKY70 之间的具体互作机制和互作结构域 参考文献 [ 1 ] YAMAGUCHI S K, SHINOZAKI K. Transcriptional regulatory networks in cellular responses and tolerance to dehydration and cold stresses [J]. Annu Rev Plant Biol, 2006, 57: 781 鄄鄄 803. [ 2 ] VINOCUR B, ALTMAN A. Recent advances in engineering plant tolerance to abiotic stress: achievements and limitations [ J]. Curr Opin Biotechnol, 2005, 16(2): 123 鄄鄄 132. [ 3 ] SINGH K B, FOLEY R C, SANCHEZ L O. Transcription factors in plant defense and stress responses [ J]. Current Opinion in Plant Biology, 2002, 5(5): 430 鄄鄄 436. [ 4 ] TRIPATHI P, RABARA R C, RUSHTON P J. A systems biology perspective on the role of WRKY transcription factors in drought responses in plants [J]. Planta, 2014, 239(2): 255 鄄鄄 266. [ 5 ] RUSHTON P J, SOMSSICH I E, RINGLER P, et al. WRKY transcription factors [J]. Trends Plant Sci, 2010, 15(5): 247 鄄鄄 258. [ 6 ] EULGEM T, RUSHTON P J, ROBATZEK S, et al. The WRKY superfamily of plant transcription factors [ J]. Trends Plant Sci, 2000, 5(5): 199 鄄鄄 206. [ 7 ] 刘培林, 马伊民, 刘实. 杨树良种选育与栽培 [ M]. 哈尔滨 : 东北林业大学出版社, LIU P L, MA Y M, LIU S. Variety selection and breeding and cultivation of poplar [ M]. Harbin: Northeast Forestry University Press, [ 8 ] CHEN S, JIANG J, LI H Y, et al. The salt 鄄 responsive transcriptome of Populus simonii 伊 Populus nigra via DGE [ J]. Gene, 2012, 504(2): 203 鄄鄄 212. [ 9 ] ZHAO H, WANG S, CHEN S, et al. Phylogenetic and stress 鄄 responsive expression analysis of 20 WRKY genes in Populus simonii 伊 Populus nigra [J]. Gene, 2015, 565(1): 130 鄄鄄 139. [10] LI J. The WRKY70 transcription factor: a node of convergence for jasmonate 鄄 mediated and salicylate 鄄 mediated signals in plant defense [J]. Plant Cell Online, 2004, 16(2): 319 鄄鄄 331. [11] EULGEM T. Dissecting the WRKY web of plant defense regulators [J]. PLoS Pathog, 2006, 2(11): e126. [12] LI J, BRADER G, KARIOLA T, et al. WRKY70 modulates the selection of signaling pathways in plant defense [ J]. Plant J, 2006, 46(3): 477 鄄鄄 491. [13] BESSEAU S, LI J, PALVA E T. WRKY54 and WRKY70 co 鄄 operate as negative regulators of leaf senescence in Arabidopsis thaliana [ J]. Journal of Experimental Botany, 2012, 63 ( 7 ): 2667 鄄鄄 [14] POPESCU S C, POPESCU G V, BACHAN, S, et al. MAPK target networks in Arabidopsis thaliana revealed using functional protein microarrays [J]. Genes Dev, 2009, 23(1): 80 鄄鄄 92. [15] LIANG W, YANG B, YU B J, et al. Identification and analysis of MKK and MPK gene families in canola (Brassica napus L. ) [J]. BMC Genomics, 2013, 14: 392. [16] CHANG I F, CURRAN A, WOOLSEY R, et al. Proteomic profiling of tandem affinity purified 14 鄄 3 鄄 3 protein complexes in Arabidopsis thaliana [ J]. Proteomics, 2009, 9 ( 11 ): 2967 鄄鄄 [17] PARK C Y, LEE J H, YOO J H, et al. WRKY group IId transcription factors interact with calmodulin [ J]. FEBS Lett, 2005, 579(6): 1545 鄄鄄 [18] KIM K C, LAI Z, FAN B, et al. Arabidopsis WRKY38 and WRKY62 transcription factors interact with histone deacetylase 19 in basal defense [J]. Plant Cell, 2008, 20(9): 2357 鄄鄄 [19] SHEN Q H, SAIJO Y, MAUCH S, et al. lear activity of MLA immune receptors links isolate 鄄 specific and basal disease 鄄 resistance responses [J]. Science, 2007, 315: 1098 鄄鄄 [20] XU X, CHEN C, FAN B, et al. Physical and functional interactions between pathogen 鄄 induced Arabidopsis WRKY18, WRKY40, and WRKY60 transcription factors [ J]. Plant Cell, 2006, 18(5): 1310 鄄鄄 [21] XIE Z, ZHANG Z L, ZOU X, et al. Interactions of two abscisic 鄄 acid induced WRKY genes in repressing gibberellin signaling in aleurone cells [J]. Plant J, 2006, 46(2): 231 鄄鄄 242. [22] FIELDS S, SONG O. A novel genetic system to detect protein 鄄 protein interactions [J]. Nature, 1989, 340: 245 鄄鄄 246. [23] LUBAN J, STEPHEN G. The yeast two 鄄 hybrid system for studying protein 鄄 protein interactions [ J ]. Current Opinion in Biotech 鄄 nology, 1995, 6(1): 59 鄄鄄 64. [24] BUTLER N M, HANNAPEL D J. Promoter activity of polypyrimidine tract 鄄 binding protein genes of potato responds to environmental cues [J]. Planta, 2012, 236(6): 1747 鄄鄄 [25] CONTI L, PRICE G, O 蒺 DONNELL E, et al. Small ubiquitin 鄄 like modifier proteases overly tolerant to salt1 and 鄄 2 regulate salt stress responses in Arabidopsis [ J]. Plant Cell Online, 2008, 20(10): 2894 鄄鄄 [26] RAKWAL R, AGRAWAL G K, KUBO A, et al. Defense / stress responses elicited in rice seedlings exposed to the gaseous air pollutant sulfur dioxide [ J ]. Environmental and Experimental Botany, 2003, 49(3): 223 鄄鄄 235. [27] CIOLKOWSKI I, WANKE D, BIRKENBIHL R P, et al. Studies on DNA 鄄 binding selectivity of WRKY transcription factors lend structural clues into WRKY 鄄 domain function [J]. Plant Mol Biol, 2008, 68(1 鄄鄄 2): 81 鄄鄄 92. ( 责任编辑赵勃责任编委苏晓华 )

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