103 张亚光等 植物 Kunitz 蛋白酶抑制剂的生物信息学 长发育 [14,15] 通过转基因技术将大豆 Kunitz 蛋白酶 1R8O 洋紫荆 Bauhinia variegata P83595 和白 抑制剂基因导入烟草 使该基因过量表达 获得的 花羊蹄甲 Bauhinia bauhinioi

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1 生物技术通报 BIOTECHNOLOGY 研究报告 BULLETIN 植物 Kunitz 蛋白酶抑制剂的生物信息学 张亚光 黄勇 宋玉娇 陈访访 周嘉裕 廖海 西南交通大学生命科学与工程学院 成都 摘 要: 运用生物信息学的方法 对已在 GenBank 数据库中注册的大豆 海红豆 凤凰木 象耳豆及洋紫荆等植物 Kunitz 蛋白酶抑制剂的氨基酸序列进行 结果显示 这些植物的 Kunitz 蛋白酶抑制剂中甘氨酸 谷氨酸 亮氨酸 丝氨酸 天冬氨 酸及缬氨酸含量较丰富 不同植物 Kunitz 蛋白酶抑制剂的氨基酸序列具有较高的同源性 其中 P1 位点的氨基酸残基序度保守 分子进化研究表明 Kunitz 蛋白酶抑制剂可作为植物遗传分化和分子进化研究的重要依据 部分序列中存在信号肽 分子中不存在 跨膜结构域 可能受蛋白激酶 C 的磷酸化 无规卷曲是多肽链中的主要结构元件 分子中包含典型的 STI 功能结构域 关键词: Kunitz 蛋白酶抑制剂 植物 GenBank 生物信息学 Bioinformatics Analysis of Kunitz Protease Inhibitors in Plants Zhang Yaguang Huang Yong Song Yujiao Chen Fangfang Zhou Jiayu Liao Hai College of Life Science and Engineering Southwest Jiaotong University Chengdu Abstract: Bioinformatic methods were employed to analyze the amino acid sequences of Kunitz protease inhibitors from Genbank database such as Glycine max Adenanthera pavonina Delonix regia Enterolobium contortisiliquum Bauhinia variegata.the results were as bellow Leu Gly Glu Val Ser and Asp were abundant in those Kunitz protease inhibitors. Sequence alignment revealed that Kunitz protease inhibitors were highly homologous in plants. The P1 site residue was highly conservative. Kunitz protease inhibitors could be used as genetic differentiation and an important basis for the study of molecular evolution. There was a conserved signal peptide in segmental plants. Kunitz protease inhibitor had no transmembrane structure and could be phosphorylated by protein kinase C with the potential phosphorylated site Ser148. Random coils were the major structural element of polypeptide chain. Meanwhile Kunitz protease inhibitors contained typical function domains of STI. Key words: Kunitz Inhibitors Plants GenBank Bioinformatics 蛋白酶抑制剂 Protease inhibitor 普遍存在于 动植物及微生物中 尤其是许多植物的贮藏器官 [1-3] 银合欢 海芋 苦豆子 洋甘菊 波叶青牛胆 菠 菜及苦荞等 20 余种植物中分离到 Kunitz 蛋白酶抑制 如种子和块茎中 其主要参与生物体内蛋白酶活性 剂 [8-13] Kunitz 蛋白酶抑制剂由 1 条或 2 条肽链组成 的调节 信号受体的相互作用 以及逆境情况 如 约含有 个氨基酸残基 分子量在 20 kd 左 [4] 外界损伤 下的应答等生理过程 保护植物免受 右 能够特异地抑制胰蛋白酶和 或胰凝乳蛋白酶 真菌和昆虫的侵袭 同时 蛋白酶抑制剂还是一类 的活性 抑制摩尔比为 1 1 由于鳞翅目等昆虫的 重要的抗虫物质 是当前植物抗虫基因工程的重要 幼虫主要依赖胰蛋白酶来消化食物中的蛋白质 因 目的基因来源 [5-7] Kunitz 蛋白酶抑制剂是植物中存 此 Kunitz 蛋白酶抑制剂能够抑制鳞翅目等昆虫幼虫 在较为广泛 也是研究较为深入的一类蛋白酶抑制 肠道的绝大部分胰蛋白酶的活性 导致幼虫的取食 剂 目前已经从大豆 台湾相思 凤凰木 决明 量明显下降 营养不良 体重变轻 延缓幼虫的生 收稿日期 基金项目 教育部中央高校基本科研业务费专项资金项目 SWJTU09ZT28 SWJTU09CX065 西南交通大学 希望之星 西南交通大学 SRTP 作者简介 张亚光 男 研究方向 生物工程 ; zhangyaguang @126.com 通讯作者 周嘉裕 女 副教授 博士 研究方向 植物资源及生物技术 ; spinezhou@yahoo.cn 廖海 男 副教授 博士 研究方向 植物资源及生物技术 ; ddliaohai@yahoo.com.cn

2 103 张亚光等 植物 Kunitz 蛋白酶抑制剂的生物信息学 长发育 [14,15] 通过转基因技术将大豆 Kunitz 蛋白酶 1R8O 洋紫荆 Bauhinia variegata P83595 和白 抑制剂基因导入烟草 使该基因过量表达 获得的 花羊蹄甲 Bauhinia bauhinioides AAR01967 转基因烟草具有显著的抗棉铃虫能力 抑制率高达 95%[16] 为利用转基因技术培育抗虫转基因植物新 品种奠定了基础 1.2 方法 运用 NCBI 的 BLAST 程序进行本研究序列的筛 选 工 作 氨 基 由于 Kunitz 在生物防治领域的应用价值 国内 酸序列物理化学性质使用 ProtParam physico-chemical 外学者发表大量相关论文 主要集中在 Kunitz 蛋白 parameters of a protein sequence 酶抑制剂的分离 基因的克隆与功能验证 基因表 tools/protparam.html 软 件 检 索 其 参 数 氨 基 酸 序 达与抗虫应用等实验性研究 本研究利用生物信息 列同源性比对使用 DNAman 软件 ; 分子系统发 学方法 以大豆 Glycine max 为重点 对海红豆 Adenanthera pavonina 凤凰木 Delonix regia 象 耳豆 Enterolobium contortisiliquum 与洋紫荆 Bauhi nia variegata 等植物中 Kunitz 蛋白酶抑制剂的氨基 生 树 使 用 DNAMAN 中 的 Fhylogenetic Tree 方 法 构 建 ; 亲 疏 水 性 的 分 析 用 在 线 工 具 ProtScale 完 成 信 号 肽 分 析 使 用 SignalP 3.0 在 线 工 具 酸序列理论性质 序列比对 系统进化 蛋白 dk/services/signalp/ 完成 氨基酸翻译后修饰采用 定位 跨膜区域及蛋白结构等进行系统的预测和分 NetPhosK 2.0 Server 在线工具 析 为今后深入开展 Kunitz 蛋白酶抑制剂的相关研 services/netphos/ 进行预测 跨膜结构域的用 究提供理论依据 在 线 工 具 TMHMM 2.0 Server 完 成 1 材料与方法 dtu.dk/services/tmhmm/ 蛋白质二级结构预测使用 材料来源 在线工具 SOPMA 完成 功能结构域是在 NCBI 上利 数据资料来源于 NCBI 核酸及蛋白质数据库中 用 CDD 在线工具 1.1 已登录的植物 Kunitz 蛋白酶抑制剂的核苷酸序列 及其对应的氨基酸序列 包括大豆 Glycine max AAB23464 花 生 Arachis hypogaea ACF74332 四 棱 豆 Psophocarpus tetragonolobus BAA03085 豌豆 Pisum sativum O82711 海红豆 Adenanthera pavonina A 牧 豆 树 Prosopis juliflora AAB21123 台湾相思树 Acacia confusa P24924 象耳豆 Enterolobium contortisiliquum P86451 银 合欢 Leucaena Leucocephala P83036 凤凰木 Delonix regia P83667 巴西柴油树 Copaifera langsdorffii 表1 植物 氨基酸数目 分子量 kd 大豆 凤凰木 185 海红豆 2 结果与 2.1 植物Kunitz蛋白酶抑制剂氨基酸序列理化性质 以大豆 海红豆 象耳豆 凤凰木及洋紫荆 为对象进行氨基酸理化性质 使用在线软 件 ProtParam physico-chemical parameters of a protein sequence 由 表 1 可 知 除 了 象 耳 豆 的 pi 值 5.83 稍 大 其余的大豆 海红豆 凤凰木与洋紫荆的 pi 值均 在 5.00 附近 甘氨酸 Gly 谷氨酸 Glu 亮氨 不同植物 Kunitz 蛋白酶抑制剂氨基酸组成及理化性质 pi 带电氨基酸比例 % 碱性氨基酸 酸性氨基酸 亲水氨基酸 疏水氨基酸 带电氨基酸 象耳豆 洋紫荆

3 生物技术通报 Biotechnology Bulletin 104 酸 Leu 丝氨酸 Ser 天冬氨酸 Asp 及缬氨 酸 Val 是这几种植物 Kunitz 氨基酸序列中含量最 为丰富的氨基酸 表 2 其平均含量分别为 9.02% 2.2 植物Kunitz蛋白酶抑制剂氨基酸序列的比对 选取大豆等 11 种植物的 Kunitz 蛋白酶抑制剂 8.60% 8.32% 8.18% 7% 和 6.80% 在象耳豆的 氨基酸序列 用 DNAman 软件进行多重比对 氨基酸组成中 酸性和碱性氨基酸的比例最高 分 结果 图 1 显示 不同植物的 Kunitz 蛋白酶 别为 17.20% 17.20% 在凤凰木总氨基酸中 亲水 抑制剂氨基酸序列具有较高的同源性 一致性达到 氨基酸比例最高 分别为 63.80% 在大豆中 疏水 42.63% 大豆 海红豆与台湾相思树等 8 种植物的 氨基酸的比例最高 为 42.20% Kunitz 蛋白酶抑制剂能够特异性地抑制胰蛋白酶的 表2 植物 活性 它们的 P1 位点氨基酸残基高度保守 通常是 不同植物中含量最丰富的氨基酸 碱性的 Arg 或 Lys 如大豆 Kunitz 蛋白酶抑制剂的 含量最丰富的氨基酸 % Leu Gly Glu Val Ser Asp Arg87 银合欢 Kunitz 蛋白酶抑制剂 α- 链的 Arg64 大豆 较为特殊的是 凤凰木 Kunitz 蛋白酶抑制剂也能 凤凰木 够特异性地抑制胰蛋白酶的活性 但其 P1 位氨基 海红豆 酸残基是 Glu63 Silvana 等 [3] 认为这是由于凤凰木 象耳豆 洋紫荆 Kunitz 蛋白酶抑制剂中 Glu63 与 Ser69 残基能够形成 一个口袋并与胰蛋白酶的 Arg 和 或 Lys 结合 从 大豆 (Glycine max) 海红豆 (Adenanthera pavonina) 台湾相思树 (Acacia confusa) 象耳豆 (Enterolobium contortisiliquum) 银合欢 (Leucaena leucocephala) 洋紫荆 (Bauhinia variegata) 牧豆树 (Prosopis juliflora) 四棱豆 (Psophocerpus tetragonolobus) 豌豆 (Pissum sativum) 凤凰木 (Delonix regia) 巴西柴油树 (Copaifera lengsdorffii) 一致性 图 1 不同植物 Kunitz 蛋白酶抑制剂序列比对 而起到抑制胰蛋白酶活性的作用 而四棱豆 豌 豆等植物的 Kunitz 蛋白酶抑制剂能够特异性地抑 2.3 植物Kunitz蛋白酶抑制剂氨基酸分子进化树 制胰凝乳蛋白酶的活性 它们 P1 位点的氨基酸残 利 用 DNAman 软 件 中 的 Phylogenetic Tree 方 法 基通常为非极性的异亮氨酸或亮氨酸 如四棱豆 构建大豆等 13 种植物的系统进化树 图 2 由图 Kunitz 蛋 白 酶 抑 制 剂 的 P1 位 点 为 Leu89 植 物 2 可以看到包括银合欢 Leucaena leucocephala 等 Kunitz 蛋白酶抑制剂通常含有 4 个半胱氨酸残基 5 种豆科含羞草亚科植物位于同一分支上 它们含 如 大 豆 Kunitz 蛋 白 酶 抑 制 剂 的 Cys63 Cys110 有的 Kunitz 蛋白酶抑制剂均由两条肽链构成 而 Cys160 和 Cys169 能 够 形 成 2 个 二 硫 键 这 对 包括大豆 Glycine max 等豆科蝶形花亚科 凤凰 于维持蛋白酶抑制剂的空间结构起着重要的作用 木 Delonix regia 等豆科云实亚科植物及巴西柴油 只有巴西柴油树的 Kunitz 蛋白酶抑制剂较为特殊 树 Copaifera langsdorffii 等非豆科植物位于另一分 只 含 有 2 个 半 胱 氨 酸 Cys40 和 Cys84 形 成 1 支上 它们含有的 Kunitz 蛋白酶抑制剂均由 1 条肽 个二硫键 链构成 只有豆科云实亚科植物洋紫荆 Bauhinia

4 张亚光等 植物 Kunitz 蛋白酶抑制剂的生物信息学 105 variegata 位于一个单独的分支 它与豆科含羞草 networks NN 方法进行 Kunitz 蛋白酶抑制剂氨基 亚科植物亲缘关系较近 表明 Kunitz 蛋白酶抑制剂 酸序列信号肽的 结果如图 4 所示 C 值最大 有较强的保守性 可作为植物遗传分化和分子进化 切割点在第 25 个氨基酸位置 分值为 综合 研究中的重要依据 剪切点分值 Y 值 最高也在第 25 个氨基酸位置 为 信号肽最大分值 Max S 在第 13 个氨基 0.05 S 值为 平均 D 值为 因此 推断大豆 Kunitz 蛋白酶抑制剂具有信号肽 信号肽的长度为 24 个氨基酸残基 在成熟过程中需要切除信号肽才 链构成 由两条肽 Copaifera langsdorffii Adenanthera pavonina Acacia confusa Enterolobium contortisiliquum Prosopis juliflora Leucaena leucocephala Bauhinia variegata 酸位置 分值为 从第 1-24 个氨基酸 平均 链构成 由一条肽 Glycine max Psophocarpus tetragonolobus Ara chis hypogaea Pisum sativum Delonix regia 能转化成为其活性形式 同属于豆科蝶形花亚科的 四棱豆 豌豆和花生所含的 Kunitz 蛋白酶抑制剂也 含有一段相近长度的信号肽 图 2 不同植物 Kunitz 蛋白酶抑制剂氨基酸 序列分子进化 2.4 植物Kunitz蛋白酶抑制剂亲疏水性 以大豆 Kunitz 蛋白酶抑制剂氨基酸序列为对 象 采 用 在 线 工 具 ProtScale tools/protscale.html 结果如图 3 所示 多肽链 中 Phe9 有最高分值 疏水性最强 Phe152 有 最低分值 亲水性最强 就整条多肽链而言 表现为亲水性 只有两个疏水区域 第一个疏水区 域位于 Ile5-Val27 之间 平均值为 第二个疏 水区位于 Lys100-Try117 平均值为 通过对 海红豆 凤凰木 象耳豆与洋紫荆等植物可得 到相近的结果 图4 大豆 Kunitz 蛋白酶抑制剂信号肽结果 2.6 植物Kunitz蛋白酶抑制剂跨膜结构域的预测与 以大豆 Kunitz 蛋白酶抑制剂氨基酸序列为研究 对象 用在线工具 TMHMM 2.0 Server 进行预测 结果 图 5 显示 大豆 Kunitz 蛋白酶抑制剂 Ile5-Val27 有最高分值为 整条肽链的跨膜 结构域的可能性小于 1 所以预测大豆 Kunitz 蛋白 酶抑制剂不存在跨膜结构域 对海红豆 凤凰木 象耳豆和洋紫荆等植物 Kunitz 蛋白酶抑制剂跨膜结 构域的结果与大豆结果相近 图3 2.5 大豆 Kunitz 蛋白酶抑制剂序列亲疏水性预测 植物Kunitz蛋白酶抑制剂信号肽 以 大 豆 为 研 究 对 象 通 过 SignalP 3.0 在 线 工 具 neural

5 生物技术通报 Biotechnology Bulletin 植物Kunitz蛋白酶抑制剂翻译后修饰的预测和 测的结果相一致 通过对海红豆 凤凰木 象耳豆 以大豆为研究对象 采用 NetPhosK 2.0 Server 可得到同样的结果 在 线 工 具 分 别 预 测 了 丝 氨 酸 Serine 苏 氨 酸 Threonine 和酪氨酸 Tyrosine 3 种不同的磷酸化 及洋紫荆等植物 Kunitz 蛋白酶抑制剂氨基酸序列的 2.8 植物Kunitz蛋白酶抑制剂二级结构预测 以大豆为研究对象 用 SOPMA 在线工具预测 位点 结果 图 6 显示 有 6 个丝氨酸磷酸化位点 Kunitz 蛋白酶抑制剂氨基酸序列的二级结构 结果 为 S70 S84 S98 S118 S148 和 S213 苏氨酸磷 图 7 显示 在多肽链中 α 螺旋占 10.65% β 转角 酸化位点 3 个为分别 T16 T58 和 T182 以及 1 个 占 8.80% 49.54% 的无规卷曲和 31.02% 的延伸链 酪氨酸位点 Y18 在这 10 个磷酸化位点中 S148 预 可见无规卷曲是大豆 Kunitz 蛋白酶抑制剂多肽链中 测分值最高 为 由于磷酸化作用有利于蛋白 大量的结构元件 延伸链则散布于整个肽链中 在 质可溶性构象的形成 据此推断 大豆 Kunitz 蛋白 海红豆 凤凰木 象耳豆及洋紫荆的 Kunitz 蛋白酶 酶抑制剂是水溶性的 这也与在亲疏水性中预 抑制剂二级结构中也有类似的情况 图 6 大豆 Kunitz 蛋白酶抑制剂翻译后修饰预测 线段由长及短分别表示 α 螺旋 延伸链 β 转角 无规则卷曲 图7 2.9 大豆 Kunitz 蛋白酶抑制剂氨基酸序列二级结构预测 植物Kunitz蛋白酶抑制剂功能结构域 的蛋白 N 端 肽段与白细胞介素 Interleukin 在 NCBI 上利用 CDD 在线工具大豆 Kunitz 和 成 纤 维 细 胞 生 长 因 子 Fibroblast growth factors 蛋白酶抑制剂氨基酸序列的功能结构域 结果 图 8 功能区段匹配 表明大豆 Kunitz 蛋白酶抑制剂属于 显示 在植物中普遍存在着一类含有 STI 保守区域 STI 超家族 3 Kunitz 蛋 白 酶 抑 制 剂 的 氨 基 酸 序 列 进 行 了 系 统 分 结论 本研究应用生物信息学方法对来源不同植物 析 为今后实现抗虫基因工程提供值得借鉴的理论

6 107 张亚光等 植物 Kunitz 蛋白酶抑制剂的生物信息学 依据 结论如下 氨基酸序列理化性质显示植 物 Kunitz 蛋白酶抑制剂蛋白富含甘氨酸 将来源不 4 Laskowski JM Qasim MA. What can the structures of enzyme- 同的 13 种植物 Kunitz 蛋白酶抑制剂氨基酸序列进行 inhibitor complexes tell us about the structures of enzyme substrate 多重比对发现 发现保守性较强 具有不同抑制特 complexes?.biochimica Biophysica Acta : 性的 Kunitz 蛋白酶抑制剂含有不同的 P1 位氨基酸 残基 若 P1 位残基是碱性的 Arg 或 Lys 其通常抑 5 Giri AP Harsulkara AM Ku MSB et al. Identification of potent 制胰蛋白酶的活性 若 P1 残基是非极性的异亮氨酸 inhibitors of Helicoverpa armigera gut proteinases from winged bean 或亮氨酸 其通常抑制胰凝乳蛋白酶的活性 植物 seeds. Phytochemistry : Kunitz 蛋白酶抑制剂通常含有 4 个较为保守的半胱 6 Gomes APG Dias SC Bloch JC et al. Toxicity to cotton boll wee 氨酸残基 可形成两个二硫键 分子进化结果 vil Anthonomus grandis of a trypsin inhibitor from chickpea seeds.com 显示同为豆科含羞草亚科的几种植物在分子进化树 parative Biochemistry Physiology, Part B, 2005, : 上也归为一支 它们含有的 Kunitz 蛋白酶抑制剂均 7 Liao H Ren W Kang Z et al. A trypsin inhibitor from Cassia 由 2 条肽链构成 而蝶形花亚科和云实亚科的植物 obtusifolia seeds: Isolation characterization and activity on Pieris 位于另一分支上 它们含有的 Kunitz 蛋白酶抑制剂 rapae.biotechnology Letters : 均由 1 条肽链构成 预测结果与分类学在进化树的 8 Sattar R Ali SA Kamal M et al. Molecular mechanism of enzyme 高度一致性表明 Kunitz 蛋白酶抑制剂可作为植物遗 inhibition:prediction of the three-dimensional structure of the dimeric 传分化和分子进化研究中的重要依据 运用 Signal trypsin inhibitor from Leucaena leucocephala by homology modelling. P 多种植物的 Kunitz 蛋白酶抑制剂的氨基酸序 Biochem Biophys Res Commun : 列发现存在信号肽 推测 Kunitz 蛋白酶抑制剂的翻 9 Krauchenco S Silvana C. Marangoni PS et al. Crystal structure of 译定位于内质网中 运用工具 TMHMM 预测大豆等 the Kunitz STI -type inhibitor from Delonix regia seeds. Biochem 植物的 Kunitz 蛋白酶抑制剂分子不存在跨膜区域 Biophys Res Communi : 以大豆为研究重点 Kunitz 蛋白酶抑制剂的疏水 10 Hemández-Nistal J Martín I, Jiménez T et al. Two cell wall Kun 性 整个多肽链表现为亲水性 不含有跨膜结构域 itz trypsin inhibitors in chickpea during seed germination and NetPhosK1.0 推测 Kunitz 蛋白酶抑制剂可能受蛋 seedling growth. Plant Physiol Biochem : 白激酶 C 磷酸化 位点为 Ser148 预测结果为今后 11 魏丽冬 王庆民 徐同文 等. 刺桐胰蛋白酶抑制剂的高效表达 基因表达调控 蛋白修饰提供了参考位点 二级结 纯化 亲和介质的制备及其在 r-pa 纯化中的应用. 药物生物 构推测无规则卷曲是多肽链中的主要结构元件 技术 本研究结果可为深入开展 Kunitz 蛋白酶抑制剂抑制 特性的分子机理研究提供重要理论依据 12 曾英 桑玉英 胡金勇 等. 波叶青牛胆胰蛋白酶抑制剂的纯 化及其性质研究. 云南植物研究 王转花 荆艳萍 毛建锋. 苦荞胰蛋白酶抑制剂提取方法的研 参考文献 究. 山西大学学报 : 自然科学版 Franco OL Rigden DJ Melo FR et al. Activity of wheat α-amylase 14 任炜 廖海 杜林方. 决明子胰蛋白酶抑制剂 COTI 对菜青虫 inhibitors towards bruchid α-amylases and structural explanation of observed specificities. Eur J Biochem : Rakwal R Agrawal GK Jwa NS.Characterization of a rice Oryza sativa L Bowman-Birk proteinase inhibitor:tightly light regulated induction in response to cut jasmonic acid ethylene and protein phosphatase 2A inhibitors.gene : Pando SC. Primary sequence determination of a Kunitz inhibitor iso lated from Delonix regia seeds. Phytochemistry, 2001,57 5 : 生长抑制作用的研究. 四川动物 王琛株, 项秀芬, 张书芳, 等. 大豆胰蛋白酶抑制剂对棉铃虫 幼虫消化生理和生长发育的影响. 昆虫学报, 1995, 38 3 : 高越峰 朱祯 朱玉 等. 大豆 Kunitz 型胰蛋白酶抑制剂基 因的克隆及其转基因烟草抗虫性初探. 高技术通讯 责任编辑 李楠

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