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1 第 9 卷第 4 期 生命科学研究 灾燥造援员 9 晕燥援 4 圆园 5 年 8 月 蕴蚤枣藻杂糟蚤藻灶糟藻砸藻泽藻葬则糟澡 Aug. 圆园 5 紫萁油菜素内酯受体 cdna 的克隆及其进化分析 摘 范鹏丽, 孙晓霞, 吴光, 任鸿雁 * ( 陕西师范大学生命科学学院, 中国陕西西安 709) 要 : 油菜素内酯 (Brassinosteroid, BR) 可促进植物生长发育并在植物木质部形成中具有重要作用遥 BR 受体是 BR 发挥作用的必要桥梁而其仅存在于维管植物中, 因此以蕨类植物紫萁为材料研究 BR 受体的功能, 对研究 BR 受体与维管组织的发生之间的关系具有重要作用遥利用本地 BLAST 搜索紫萁转录组数据发现一个与拟南芥 BR 受体序列高度同源的基因, 通过 5 忆及 3 忆 RACE-PCR 获得其全长 cdna 序列 ; 利用 Clustal X.8 将其与拟南 芥 BR 受体的蛋白序列进行多重序列比对 ; 在 Phytozome 中搜索已测序物种的 BR 受体同源蛋白并利用 MEGA 5.2. 软件构建进化树遥研究发现该蛋白与拟南芥 BRL2 (Brassinosteroid Insensitive like 2) 序列最相似, 因此命 名为 遥 长 3546 bp, 编码 82 个氨基酸, 具有 BR 受体典型的亮氨酸重复序列, 岛屿及激酶结 构域, 在已发现的 BR 受体中最古老遥 关键词 : 蕨类 ; 紫萁 ; 油菜素内酯受体 ; 进化分析 中图分类号 :Q785 文献标识码 :A 文章编号 : (205) Cloning and Phylogenetic Analysis of Brassinosteroid Receptors in Osmunda japonica FAN Peng-li, SUN Xiao-xia, WU Guang, REN Hong-yan * (College of Life Sciences, Shannxi Normal University, Xi an 709, Shaanxi, China) Abstract: BRs (Brassinosteroids) can stimulate plant growth and play an important role in xylem differentia 原 tion. BRs must combine with BR receptors which are limited to the vascular plants to switch the signaling pathway. Studying the BR receptors function of Osmunda Japonica is important to understand the relation 原 ship between the BR receptors and the vascular development. The transcriptome database analysis of the Os 原 munda japonica using local BLAST showed a sequence with high similarity to the Arabidopsis BR receptors. Then the full-length cdna was extended by 5 忆 and 3 忆 RACE-PCR. Multiple alignment was performed be 原 tween the sequence and the Arabidopsis BR receptors by using Clustal X.8. Then the sequence was used to search the BR receptor homologs in Phytozome 9database by BLASTP program. All the searched se 原 quences were used to construct aphylogenetic tree by using MEGA The result showed that the BR re 原 ceptor in Osmunda Japonica was more similar to (Brassinosteroid Insensitive like 2), so it was named. The was 3546 bp and encoded 82 amino acids. It contains conserved do 原 mains of BR receptors, including the LRRs (leucine-rich repeats), ID (Island Domain) and kinase domain. The maybe the oldest one among the founded BR receptors. Key words: ferns; Osmunda japonica; Brassinosteroid receptors; evolution analysis (Life Science Research, 205, 9(4): 30 耀 35) 维管组织的形成是生物演化过程中的重大事 件, 它的形成使得长距离的水分及营养物质运输 成为可能, 是植物登陆的先决条件 那么维管组 织的发生 维管束的形成及完善是由哪些因素调 控的? 目前我们所知道的相关分子进化机理还非 常有限 BR 在植物木质部的形成过程中具有重 收稿日期 : ; 修回日期 : 基金项目 : 中央高校基本科研业务费专项资金资助项目 (GK ); 国家自然科学基金青年项目 (330093) 作者简介 : 范鹏丽 (99-), 女, 山西长治人, 硕士研究生, 主要从事植物油菜素内酯分子进化生物学方面的研究, edu.cn; * 通讯作者 : 任鸿雁 (984-), 女, 陕西西安人, 陕西师范大学助理研究员, 博士, 主要从事植物油菜素内酯分子进化生物学方面的研究,

2 第 4 期 范鹏丽等 : 紫萁油菜素内酯受体 cdna 的克隆及其进化分析 3 [~3] 要的作用 BR 可直接刺激叶肉细胞形成木质部的主要成分 导管和管胞, 并能诱导与木质 [4, 5] 部形成相关基因的表达 BRs 合成相关酶类基因的突变体表现为植株矮小, 韧皮部增加而木质 [2, 6] 部减少 ; 转录因子 HD-ZIP 芋是调控植物维管 [7] 束系统发生 形成及分化的重要因子, 在研究百日草木质部细胞分化的过程中发现 BR 可能是通过 HD-ZIP 芋来调节木质部细胞分化的 ; 拟南芥 HD-ZIP 芋基因 REV/IFL 突变后, 茎中束间纤维 [8] 细胞减少, 木质部变少, 过量表达 HD-ZIP 芋家族基因 AtHB8 可以促进维管细胞的分裂和木质部 [9,0] 细胞的分化 ; 另外, 有研究发现 BR 可诱导鱼尾菊 (Zinnia Peruviana L.) HD-ZIP 芋家族基因 Ze 原 HB0 ZeHB 和 ZeHB2 的表达, 如果 BR 耗尽, [~3] 它们的表达会受到极大程度的抑制 BR 受体是 BR 发挥作用的必要桥梁,BR 只有通过 BR 受体才能起作用 近年来, 通过 EMS T-DNA 插入法筛选 BR 不敏感的突变株等, 对在 [4] 拟南芥中 BR 的合成途径 信号通路已经研究 [5] 得非常清楚 但是比较基因组学分析发现, 非维管植物有 BR 却没有 BR 受体, 这预示植物维管组织的进化可能与 BR 受体的功能演化相关 研究维管组织的发生与 BR 受体出现之间的关系, 对阐明维管组织的调控机制具有重要的作用 Wang 等对所有已测序的基因组 ( 包括藻类 藓类 江南卷柏和种子植物 ) 及部分植物的表达基因组进行分析, 认为石松类及其之前的植物没有 BR [6] 受体 该结果缺乏蕨类植物的测序数据, 本文拟通过分析蕨类植物紫萁的转录组数据, 对其 BR 受体进行搜索, 并通过 RACE-PCR 获得其全长序列, 为后续基因功能的验证提供实验参考依据 材料与方法. 实验材料紫萁鲜嫩叶片采集于上海植物所, 原 80 益保存备用 Plant RNeasy Kit 试剂盒 (QIAGEN 公司, 德国 ); SMARTerTM RACE cdna 扩增试剂盒 Ad 原 vantage 2PCR Kit (CLONETECH 公司, 美国 ); Gel Extraction Kit (QIAGEN 公司, 德国 ), pmd9-t 载体 ( 大连宝生物有限公司 ); 其余的是常规的试剂, 国产 AR 级.2 实验方法.2. 紫萁 mrna 的提取 取紫萁叶鲜样 00 mg 迅速于液氮中研磨成 粉末, 用 Plant RNeasy Kit 试剂盒提取 RNA, 注 意裂解液选用 RLC 用 Nano-200 琼脂糖凝胶电 泳检测 RNA 的浓度和质量 委托北京诺禾致源生 物信息科技有限公司对该转录组进行测序 忆及 3 忆 RACE-PCR 产物的克隆.2.2. 基因特异性引物的设计 利用本地 BLAST 软件对转录组数据搜索 BR 受体基因序列 以紫萁 BR 受体序列为模板, 参考 SMARTerTM RACE cdna 扩增试剂盒的引物设 计要求, 用 Oligo7. 设计 5 忆及 3 忆 GSP 特异性引物 ( 表 ) 委托南京金斯瑞公司合成引物 Table cdna 第一条链的合成 利用 SMARTerTM RACE cdna 扩增试剂盒 (CAT.NOS &634924), 分别合成 5 忆及 3 忆 RACE-Ready cdna, 合成体系及步骤见表 2, 用 00 滋 L 的 TE 缓冲液稀释第一链反应产物, 原 20 益 保存 紫萁 BR 受体 3 忆及 5 忆端的扩增 用 Advantage 2PCR Kit 试剂盒来完成紫萁 BR 受体的扩增 根据说明书配制反应体系, 反应 条件 : 表 5 忆及 3 忆 GSP 特异引物序列 The sequences of the 5 忆 and 3 忆 GSP primers Osmunda japonica 3 忆 GSP2 Osmunda japonica 3 忆 GSP Osmunda japonica 5 忆 GSP3 Osmunda japonica 5 忆 GSP2 Osmunda japonica 5 忆 GSP GGGCCTATCCAACCTTAAAGC GAAGGGAGTGGGAGCAGAATA TCTGCAACGCCTTTAGATATCCC TCATCATCCAGGCTATCCCCGACGT ACCGTTGAACCACATTGACA 表 2 RACE-Ready cdna 的反应及扩增体系 Table 2 Reaction mixtures for amplyfing RACE- Ready cdna Reaction component 3 忆 -RACE-Ready cdna 5 忆 -RACE-Ready cdna RNA 5 忆 -CDS Primer A 3 忆 -CDS Primer A H2O 5X First-Strand Buffer DTT (20 mmol/l) dntp Mix (0 mmol/l) 滋 LSMARTer IIA oligo RNase Inhibitor SMARTScribe TM Reverse Transcriptase -.75 滋 L 滋 L 滋 L 72 益,3min, 42 益,2min 0.25 滋 L 42 益,90 min, 70 益,0 min 首先 94 益 30 s 72 益 2min, 5 个循环 ; 其次 94 益 30 s 70 益 30 s, 72 益 2min, 5 个循环 ; 最 后 94 益 30 s 68 益 30 s, 72 益 2min, 28 个循环

3 32 生命科学研究圆园 5 年 利用琼脂糖凝胶电泳检测反应产物, 准确割取目的条带, 使用 QIAquick Gel Extraction Kit 试剂盒进行凝胶回收 忆及 5 忆 RACE-PCR 产物的克隆 筛选 及测序目的片段与 pmd9-t 载体通过 T4DNA 连接酶连接, 并热激冷冻复苏法转化至大肠杆菌 DH5 琢感受态细胞中 通过蓝白斑筛选, 挑选阳性克隆, 提取质粒, 应用 M3 引物进行双向测序, 测序服务委托南京金斯瑞公司完成 应用 Laser 原 gene 7. 软件对所测序列进行拼接.2.3 序列分析将紫萁与拟南芥 BR 受体的蛋白序列利用 Clustal X.8 进行多重序列比对, 根据紫萁 拟南芥 BR 受体的序列在 Phytozome 中对种子植物 裸子植物已测序的基因组进行全面搜索, 获取所有已测序 BR 受体的序列 并采用 mafft 软件对所有 BR 受体的序列采用 G-INS-i 参数进行序 列联配分析 利用 MEGA 5.2. 软件中的 MODEL TEST 进行进化树模型选择, 进化树选用 JTT+I+G 模型 ; 再次利用 MEGA 5.2. 软件, 选用上述模型, 选择 bootstrap 000, 构建 BR 受体的进化树 2 结果与分析 2. 紫萁 BR 受体全长 cdna 的克隆以拟南芥 BR 受体序列为参考, 利用本地 BLAST 软件在紫萁转录组测序结果中进行搜索, 获得一个长为 234 bp 的序列, 根据该序列与拟南芥三类 BR 受体的相似度大小, 将其命名为 Os 原 JBRL2 利用该序列信息设计特异性引物, 分别进行 5 忆及 3 忆 RACE-PCR, 获得了 的 cdna 全长 ( 图 ) 长 3546 bp, 编码 82 个氨基酸 2.2 紫萁 BR 受体序列分析将 与拟南芥 BR 受体的氨基酸序列用 ClustalX.8 和 GeneDoc3.2 软件进行联配分 图 紫萁 BR 受体的全长 cdna 序列及其推导的氨基酸序列终止密码子用 * 遥 Fig. ThetotalcDNA sequence ofthe and itspredictedamino acidssequence The stop codon is marked by *.

4 第4期 范鹏丽等 紫萁油菜素内酯受体 cdna 的克隆及其进化分析 33 析, 发现它们在保守结构区域具有相当高的同源 nosteroid Insensitive Like )/BRL3 (Brassinos原 序列(Leucine-rich repeats, LRRs)结构域, ID (Is原 Insensitive Like 2), 裸子植物松树 (Pinus taeda) 结构域预示他们可能具有相似的功能 BRL2, 而我们已经测序的蕨类植物紫萁中只发现 性, 其具有 BR 受体典型的结构域, 即亮氨酸重复 land Domain)结构域及激酶结构域(图 2) 相似的 2.3 植物 BR 受体的进化分析 对已测序物种中 BR 受体存在情况的分析发 现, 被 子 植 物 中 的 BR 受 体 可 以 分 为 3 类, 即 BRI (Brassinosteroid Insensitive ) BRL (Brassi原 teroid Insensitive Like3) 和 BRL2 (Brassinosteroid 和 杉 树 (Picea crassifolia) 中 含 有 BRL (BRL3) 和 了 BRL2 受体 这说明随着维管组织的进化, BR 受体也在进化, 而 BRL2 可能是 BR 最初的受体, BRI 则是随着植物的进化和被选择而产生的最 优受体, 下图是他们的进化关系(图 3) AtBRL AtBRI AtBRL AtBRI AtBRL AtBRI AtBRL AtBRI AtBRL AtBRI AtBRL AtBRI AtBRL AtBRI AtBRL AtBRI AtBRL AtBRI AtBRL AtBRI AtBRL AtBRI AtBRL AtBRI 图 2 紫萁与拟南芥 BR 受体蛋白序列比对 双线代表 LRRs; 直线代表 ID 序列; 虚线代表激酶序列遥 Fig.2 Protein sequence alignment of the BR receptors between the Osmunda japonica and Arabidopsis thaliana The double lines represent the LRRs; single lines represent the ID and the dotted lines represent the kinase domain.

5 34 生命科学研究圆园 5 年 0 00 图 3 植物 BR 受体的系统进化分析 Fig.3 Phylogenetic analysis of the plant BR receptors 3 讨论 IGlycine IThellungiella IArabidopsis ICitrus IGossypium IPopulus IRicinus IManihot IMimulus ISolanum IAquilegia IOryza ISetaria IZea IAmborella gnetum247 L2Picea L2Pine LRicinus LManihot LPopulus LCitrus LGossyplum LThellungiella LArabidopsis LSolanum LMimulus LGlycine LOryza LZea LSetaria LPicea L2Arabidopsis L2Thellungiella L2Ricinus L2Manihot L2Populus L2Gossypium L2Citrus L2Glycine L2Solanum L2Aqullegia L2Zea L2Setaria L2Oryza L2Mimulus L2Amborella L2Pine L2Picea EMS 油菜素内酯是一种重要的植物激素, 参与了 植物的细胞伸长与分裂 维管束分化 花粉的发育 和育性 植株衰老以及植物的抗逆反应等一系列 重要的生长及发育过程 BR 只有与 BR 受体结合 才能起作用 在拟南芥中, 由于 BRI 的缺失突变 体与最严重的 BR 合成基因的缺失突变体有相同 的表型 [6], 因此认为 BRI 是最主要的 BR 受体 BRI 是一个定位于细胞膜上的富含亮氨酸重复 序列的跨膜类受体激酶, 它的胞外区域含有 24 个 LRRs, 第 2 个和第 22 个 LRR 之间有一个由 70 个氨基酸组成的 岛屿 (island) 结构, 岛屿结构 与其他 LRRs 组成了一个疏水结构域, 该结构域 可感知并诱导结合 BR [7, 8], 紧接 LRR 结构域的 是一段跨膜结构域, 胞内是一段具有丝氨酸 / 苏氨 酸激酶活性的结构域 对 bri 所有突变体的研究发现, 这些突变体的突变区域集中在 ID 结构域与激酶活性区域, 而没有发现 LRR 区域突变的突变体, 这表明 ID 结构域与激酶区域对 BRI 的功 [5, 9, 20] 能及其重要 拟南芥基因组中 BRI 的 3 个同源蛋白, 即在维管束中特异表达的 BRL 和 BRL3 及在形成层中特异表达的 BRL2 其中, BRL 和 BRL3 高度相似并都能够高亲合性地结合油菜素内酯, 用 AtBRI 启动子驱动 AtBRL 和 AtBRL3 基因的表达, 能够恢复 Atbri 突变体的表型 与 BRI 及 BRL(BRL3) 相反,BRL2 不能够结合 BR, 用 AtBRI 启动子驱动 基因的表达, 不能够恢复 Atbri 突变体的表型, 因此认为 没有受体功能 研究发现 BRL2 能够影响原形成层细胞的发育, 且这一功能是 BRL2 [2~23] 特有, 而且蛋白的岛屿结构序列与拟南芥和 [24] 水稻中其他 BRI 亚家族岛屿序列不同, 我们认为这可能是 BR 受体进化的结果 蕨类植物是高等植物中比较原始的一大类群, 也是最早的陆生植物 以蕨类植物为材料研究 BR 受体的存在及功能对于理解维管组织的发生具有重要的理论价值 自从 979 [8] 年 BR 被分离出来,BR 受体 序列第一次在蕨类植物中获得 我们的研究发现 具有 BR 受体典型的 LRRs 结构域, 岛屿 结构域和激酶结构域 ( 图 2) 岛屿 结构是 BR 与 BR 受体的结合区, 激酶区是 BR 信号传导的关键区域, 结构上的相似可能具有功能上的相似, 而且 是蕨类植物中唯一的 AtBRI 同源蛋白, 因此我们认为本研究中 可能是蕨类植物紫萁的 BR 受体 Wang 等对 BR 信号通路中的 BAK BIN2 BSU 等转导因子进行了研究, 认为 BR 信号起始 [25] 于裸子植物和被子植物的分节点 我们对 BR 受体进化的研究也发现被子植物中的 BR 受体可以 [6] 分为 3 类,BRI BRL (BRL3) 及 BRL2 ( 图 3), 裸子植物的 BR 受体可分为二类 BRL 及 BRL2 ( 图 3), 而蕨类植物紫萁仅含有 BRL2, 可见,BR 受体的功能分化随着植物的进化程度而增加, 因此认为 BR 受体的进化与植物维管组织的进化可能具有平行关系 蕨类植物 BR 受体 cdna 全长序列的获得对于 BR 受体进化的研究有重要的意义 关于 的表达部位 功能及其是否具有 BR 受体的功能还有待进一步的研究

6 第 4 期 范鹏丽等 : 紫萁油菜素内酯受体 cdna 的克隆及其进化分析 35 参考文献 (References): [] CLOUSE SD, LANGFORD M, MCMORRIS TC. Abrassinos 原 teroid -insensitive mutant in Arabidopsis thaliana exhibits multiple defectsin growth and development[j].plant Physiology, 996, (3): [2] CHOE S, DILKES BP, GREGORY BD, et al. The Arabidop 原 sis dwarf mutant is defective in the conversion of 24 - methylenecholesterol to campesterol in brassinosteroid biosyn 原 thesis[j]. Plant Physiology, 999, 9(3): [3] NAGATA-OHASHI K, OHTA Y, GOTO K, et al. Apathway of neuregulin-induced activation of cofilin-phosphatase Slingshot and cofilin in lamellipodia[j]. The Journal of Cell Biology, 2004, 65(4): [4] IWASAKI T, SHIBAOKA H. Brassinosteroids act as regulators of tracheary-element differentiation in isolated zinnia meso 原 phyll cells[j]. Plant and Cell Physiology, 99, 32(7): [5] YAMAMOTO R, FUJIOKA S, IWAMOTO K, et al. Co-regula 原 tion of brassinosteroid biosynthesis-related genes during xylem celldifferentiation[j].plantandcellphysiology,2007,48(): [6] SZEKERES M, NEMETH K, KONCZ -KALMAN Z, et al. Brassinosteroids rescue the deficiency of CYP90, acytochrome P450, controlling cell elongation and de-etiolation in Ara 原 bidopsis[j]. Cell, 996, 85(2): [7] ZHU Y, SONG D, SUN J, et al. PtrHB7, aclass 芋 HD-Zip gene, plays acritical role in regulation of vascular cambium differentiation in Populus[J]. Molecular Plant, 203, 6(4): [8] ZHONG R, YE ZH. IFL, agene regulating interfascicular fiber differentiation in Arabidopsis, encodes ahomeodomainleucine zipper protein[j]. The Plant Cell Online, 999, (): [9] SCARPELLA E, FRANCIS P, BERLETH T. Stage-specific markers define early steps of procambium development in Ara 原 bidopsis leaves and correlate termination of vein formation with mesophyll differentiation[j]. Development, 2004, 3(4): [0] BAIMA S, POSSENTI M, MATTEUCCI A, et al. The ara 原 bidopsis ATHB-8 HD-zip protein acts as adifferentiationpromoting transcription factor of the vascular meristems[j]. Plant Physiology, 200, 26(2): [] FUKUDA H. Signals that control plant vascular cell differenti 原 ation[j]. Nature Reviews Molecular Cell Biology, 2004, 5(5): [2] OHASHI-ITO K, FUKUDA H. HD-zip 芋 homeobox genes that include anovel member, ZeHB-3 (Zinnia)/ATHB-5 (Arabidopsis), are involved in procambium and xylem cell dif 原 ferentiation[j]. Plant and Cell Physiology, 2003, 44(2): [3] OHASHI-ITO K, DEMURA T, FUKUDA H. Promotion of transcript accumulation of novel Zinnia immature xylem-spe 原 cific HD-Zip 芋 homeobox genes by brassinosteroids[j]. Plant and Cell Physiology, 2002, 43(0): [4] ZHAO B, LI J. Regulation of brassinosteroid biosynthesis and inactivation[j]. Journal of Integrative Plant Biology, 202, 54 (0): [5] SHIMADA S, KOMATSU T, YAMAGAMI A, et al. Formation and dissociation of the BSS protein complex regulates plant development via brassinosteroid signaling[j]. The Plant Cell Online, 205, 27(2): [6] WANG H, MAO H. On the origin and evolution of plant brassinosteroid receptor kinases[j]. Journal of Molecular Evolution, 204, 78(2): [7] HOTHORN M, BELKHADIR Y, DREUX M, et al. Structural basis of steroid hormone perception by the receptor kinase BRI[J]. Nature, 20, 474(7352): [8] SHE J, HAN Z, KIM TW, et al. Structural insight into brassi 原 nosteroid perception by BRI[J]. Nature, 20, 474(7352): [9] BOUQUIN T, MEIER C, FOSTER R, et al. Control of Specific Gene Expression by Gibberellin and Brassinosteroid[J]. Plant Physiology, 200, 27(2): [20] FRIEDRICHSEN DM, JOAZEIRO CA, LI J, et al. Brassinos 原 teroid-insensitive- is aubiquitously expressed leucine-rich repeatreceptorserine/threoninekinase[j].plantphysiology,2000, 23(4): [2] CLAY NK, NELSON T. VH, aprovascular cell-specific re 原 ceptor kinase that influences leaf cell patterns in arabidopsis[j]. The Plant Cell Online, 2002, 4(): [22] CA O-DELGADO A, YIN Y, YU C, et al. BRL and BRL3 are novel brassinosteroid receptors that function in vascular differentiation in Arabidopsis[J]. Development, 2004, 3(2): [23] CESERANI T, TROFKA A, GANDOTRA N, et al. VH/BRL2 receptor-like kinase interacts with vascular-specific adaptor proteins VIT and VIK to influence leaf venation[j]. The Plant Journal, 2009, 57(6): [24] NEMHAUSER JL, HONG F, CHORY J. Different plant hor 原 mones regulate similar processes through largely nonoverlap 原 ping transcriptional responses[j]. Cell, 2006, 26(3): [25] WANG C, LIU Y, LI SS, et al. Insights into the origin and evolutionoftheplanthormonesignalingmachinery[j].plantphysiology, 205, 67(3):

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