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1 应用生态学报摇 2012 年 8 月摇第 23 卷摇第 8 期摇摇摇摇摇摇摇摇摇摇摇摇摇摇摇摇摇摇摇摇摇摇摇摇摇摇摇摇摇摇 Chinese Journal of Applied Ecology, Aug. 2012,23(8): * 雄性秀丽隐杆线虫能提高热胁迫下种群生存优势 1 唐紫薇摇 2** 王云彪 ( 1 北京大学生命科学学院, 北京 ; 2 中国科学院东北地理与农业生态研究所湿地生态与环境重点实验室, 长春 ) 摘摇要摇秀丽隐杆线虫的性别包括自体受精的雌雄同体以及可以与雌雄同体交配的雄性, 实验室培养的线虫种群中雄性比例很低, 目前尚未发现雌雄同体与雄性线虫杂交后代的遗传优势. 为了探讨雄性线虫个体存在的生态意义, 本研究比较了热胁迫下两性线虫的生活史变化, 以及有无雄性存在的线虫种群应对热胁迫的耐受程度. 结果表明 : 虽然雄性线虫对热胁迫更为敏感, 然而当有雄性存在的情况下, 整个线虫种群数量在热胁迫后得以更快地恢复, 而且与常温培养相比, 经常受到热胁迫的线虫种群中雄性的比例可维持在一个较高的水平. 这些结果暗示, 在多变的自然状态下, 秀丽隐杆线虫雄性性别的保留对种群数量的维持有重要的进化意义. 关键词摇秀丽隐杆线虫摇自交摇杂交摇热胁迫 文章编号摇 (2012) 摇中图分类号摇 Q 摇文献标识码摇 A Male Caenorhabditis elegans could enhance the population 爷 s resistance against heat stress. TANG Zi 鄄 wei 1, WANG Yun 鄄 biao 2 ( 1 College of Life Sciences, Peking University, Beijing , China; 2 Key Laboratory of Wetland Ecology and Environment, Northeast Institute of Geography and Agroecology, Chinese Academy of Sciences, Changchun , China). 鄄 Chin. J. Appl. Ecol., 2012,23(8): Abstract: The mating system of Caenorhabditis elegans includes selfing hermaphrodites and the males that cross with hermaphrodites. In lab 鄄 cultured C. elegans populations, the proportion of the males is very low, and till now, no detectable fitness of crossed offspring has been found. To explain why the C. elegans conserves a complicated pathway of male development through evolu 鄄 tion, we compared the life history of the males and hermaphrodites under heat stress as well as the resistance of the populations with and without males against the heat stress. The results showed that though the life span of the males was more affected by heat stress, as compared with that of the her 鄄 maphrodites, the C. elegans populations with the males recovered faster after the stress, and the populations continuously subjected to the heat stress could maintain a higher proportion of the males than the populations cultured at normal temperature. These findings implied that under changeable natural environment, the existence of male C. elegans could be a significant evolutionary strategy for the population survival. Key words: Caenorhabditis elegans; selfing; hybridization; heat stress. 摇摇在进化树的每个分枝上都会出现不同形式的有 性繁殖, 然而有性繁殖的意义至今还不能被很好地 解答. 有性生殖有着明显的缺陷 : 首先, 比起无性繁 殖来说, 在有性繁殖的群体中一部分雄性个体是不 能直接生育的, 雌性个体也要浪费寻找配偶的时间 * 国家自然科学基金项目 ( , ) 和吉林省科技发展计划项目 ( ) 资助. ** 通讯作者. E 鄄 mail: wangyb@ neigae. ac. cn 2011 鄄 11 鄄 13 收稿,2012 鄄 05 鄄 25 接受. 和精力 ; 其次, 有性繁殖会破坏好的基因组合 [1]. 虽然有很多理论解释有性繁殖的出现以及维持所带来的优势, 如基因的重新组合有利于消除 穆勒的棘轮冶所积累的有害突变 [2], 也有助于把好的基因从有害的基因背景中分离出来 [3]. 但是这些理论所言之优势可能不足以弥补有性生殖的巨大代价. 连续自交所引起的遗传危害, 类似无性繁殖导致的遗传背景单一化 [4], 因此, 以雌雄同体进行自体受精为主要繁殖方式, 偶尔与种群中少量的雄性

2 8 期摇摇摇摇摇摇摇摇摇摇摇摇摇唐紫薇等 : 雄性秀丽隐杆线虫能提高热胁迫下种群生存优势摇摇摇摇摇摇 2037 进行杂交的秀丽隐杆线虫 ( Caenorhabditis elegans), 可被用作研究有性生殖现象进化意义的动物模型. 在线虫中, 雄性的存在更加难以解释. 线虫的雌雄同体在成虫期产卵, 这些卵经由自体在第四幼虫期 (L4 期 ) 产生的精子受精后得以发育. 雌雄同体的线虫在整个成虫期都产生卵, 但是精子只在第四幼虫期产生, 之后储存在一个特化的储精囊中待用 [5]. 雄性可以和雌雄同体交配, 但是雌雄同体之间无法交配. 秀丽隐杆线虫的性别是由 X 染色体数目决定的 : 雌雄同体有两条 X 染色体 ( 标记为 XX), 雄性只有一条 X 染色体 ( 标记为 XO) [6]. 雄性在配子形成过程中减数分裂时的 X 染色体未配对产生, 或者是由雄性和雌雄同体交配产生. X 染色体不配对的概率仅仅在 0 郾 2% [7], 因此线虫雌雄同体自交产生雄性的比例就仅在 0 郾 1% ~ 0 郾 2%. 若是由雄性提供的精子 ( 含一个 X 染色体或者不含 X 染色体 ), 杂交产生的后代中可有一半的雄性. 因为雄性精子活力较强, 一个雌雄同体一旦经过异体受精, 来自异体的精子一般会优先和卵细胞结合 [8]. 尚不清楚自然条件下线虫的生态和繁殖策略, 但实验室培养的雄性线虫比例非常低 [9], 自交的种群几乎不受到自交衰退的影响 [10]. 因此雄性的线虫一直以来被认为是进化上的遗留问题, 而不是基因的贡献者 [10]. 为了更好地保存自己的基因, 对于雌雄同体来说最好的选择是自交, 而不是和雄性杂交来繁殖. 虽然和雄性交配过的雌雄同体因为获得了更多的精子可以产生更多的后代, 然而雄性和雌雄同体交配的效率不高 [11], 事实上, 雌雄同体会通过在雄性接触时的逃避行为以及在受精后收缩子宫尽量排出异体精子的方法来避免产生和雄性的杂交后代 [12]. 如果在实验室培养条件下人为提高雄性的比例, 几代后雄性的比例会下降回到 0 郾 1% ~ 0 郾 2% 的频率, 这正是 X 染色体在减数分裂时, 异常不配对的发生比例. 在进化学中, 降低适应性的突变在群体中的出现频率是由发生该突变的频率维持的 [11,13], 因此雄性似乎也被当成了一种有害的突变 [14]. 但是, 雄性线虫的存在必然有其有利的一面才使这种繁殖方式得以保留. 本文通过比较雄性和雌雄同体线虫在短暂热胁迫后的生活史变化, 探讨雄性以及有性繁殖在种群应对环境胁迫方面的作用. 1 摇材料与方法 1 郾 1 摇供试线虫的培养选用 N2 野生型线虫为试验种系, 以 NGM 固体 培养基作为培养基质, 用大肠杆菌 OP50 饲喂线虫, 培养温度 20 益, 按文献 [15] 进行常规的种系保存和线虫的培养. 为了得到高雄性比例的种群, 置 3 只 L4 幼虫期的雌雄同体和 7 只雄性于 6 cm 培养皿内进行交配,7 d 后得到一个高雄性比例的群体备用. 为了得到同步的高雄性比例种群, 按照文献 [16] 方法对上述线虫群体进行同步化, 获得高雄性比例种群 (20% ~ 50% ) 的 L4 期幼虫进行热胁迫试验. 为了得到严格未经过交配的雌雄同体, 取 1 只雌雄同体在单独的培养皿中扩大培养. 1 郾 2 摇热胁迫试验用 M9 线虫等渗液将同步化的 L4 幼虫期的线虫从培养皿中洗下来, 并用无菌 M9 洗线虫 3 次除菌后重新放回到直径 6 cm 塑料培养皿的 NGM 培养基 ( 事先涂布 OP50 大肠杆菌作为线虫的食物 ) 中, 每个培养皿的线虫数量在 100 条左右. 放入温箱进行热胁迫试验. 预备试验发现 L4 期线虫在 37 益下处理 4 h 后全部死亡, 故将热冲击方式确定为 37 益胁迫 3 h 后 20 益下培养, 对照组为无热胁迫的 20 益培养线虫, 每组约为 100 条,5 次重复. 在进行寿命统计试验的 NGM 培养基中添加 FUdR(fluorodeoxyuridine), 以抑制幼虫生长 [16]. 每天同一时间记录并从培养基中挑除死去的雄性和雌雄同体线虫, 待所有供试线虫死亡后, 绘制不同处理下线虫的生命曲线. 1 郾 3 摇热胁迫后种群恢复能力的评估试验将 5 只严格未经交配的 L4 期雌雄同体幼虫接种于培养皿中, 每个培养皿中同时放 5 只雄性与之交配. 对照组为仅有 5 只严格未经交配的 L4 期雌雄同体. 进行 37 益 3 h 的热胁迫处理, 统计第 2 代线虫的数量及性别情况. 15 次重复. 1 郾 4 摇热胁迫对卵孵化率的影响试验将 5 只严格未经交配的 L4 期雌雄同体与 5 只雄性置于同一培养皿中. 对照组为 5 只严格未经交配的 L4 期雌雄同体. 过夜后取出所有成虫, 统计每皿的卵数量. 对卵进行 37 益 3 h 的热胁迫处理,3 d 后统计每皿线虫数量. 对照组不经过热胁迫处理,5 次重复. 1 郾 5 摇热胁迫下种群雄性比例的维持将 5 只未交配的 L4 期雌雄同体与 5 只雄性交配, 产生的高雄性比例子代作为第 1 代进行 37 益 3 h 的热胁迫. 选取 100 条第 2 代线虫进行线虫性别比例统计, 并进行 37 益 3 h 的热胁迫, 对第 3 代的线虫进行同样处理, 共统计 5 代的线虫. 对照组不经

3 2038 摇摇摇摇摇摇摇摇摇摇摇摇摇摇摇摇摇摇应摇用摇生摇态摇学摇报摇摇摇摇摇摇摇摇摇摇摇摇摇摇摇摇摇摇摇 23 卷 过热胁迫, 其他处理相同. 3 次重复. 1 郾 6 摇数据处理根据线虫的生存情况, 计算不同条件下线虫的平均寿命及标准差, 并绘制线虫生存变化曲线. 对需要统计检验的数据进行两样本双尾 t 检验. 数据统计和检验及图表绘制均采用 Excel 完成. 线虫平均寿命 = ( 移第 n 天死亡线虫数伊 n) / 线虫总数标准差 SD = [(X n - X) 軈 2 / (n-1)] 1 / 2 表 2 摇不同处理的卵孵化率 Table 2 摇 Egg hatch rate of Caenorhabditis elegans under different treatments (%) 热胁迫 Heat shock 常温培养 Normal temperature 杂交受精卵 Male 鄄 fertilized eggs 自交受精卵 Self 鄄 fertilized eggs 摇结果与分析 2 郾 1 摇热胁迫后线虫寿命变化 从表 1 可以看出, 对照雄性和雌雄同体线虫的 寿命没有明显区别 (P = 0 郾 7). 然而不同性别线虫存 活率差别明显 ( 图 1): 雌雄同体群体消亡的速度要 比雄性群体消亡的速度稍缓, 表明与雄性相比, 雌雄 同体个体间寿命的差异更大. 热胁迫后, 雄性线虫寿 命比雌雄同体线虫大幅度降低. 表 1 摇不同处理条件下线虫的寿命统计 Table 1 摇 Lifespan of Caenorhabditis elegans under different treatments ( d) 处理 Treatment 平均值依标准差 Mean 依 SD 半数死亡时间最长寿命 Half lethal time Maximum lifespan H 鄄 N 14 郾 4 依 0 郾 2 13 郾 3 23 M 鄄 N 14 郾 3 依 0 郾 1 14 郾 2 21 H 鄄 HS 7 郾 3 依 0 郾 2 5 郾 4 22 M 鄄 HS 3 郾 9 依 0 郾 1 3 郾 1 17 H 鄄 N: 常温培养雌雄同体 Hermaphrodite under normal temperature; M 鄄 N: 常温培养雄性 Male under normal temperature; H 鄄 HS: 热胁迫雌雄同体 Hermaphrodite after heat shock; M 鄄 HS: 热胁迫雄性 Male after heat shock 郾 图 2 摇 不同处理线虫种群雄性比例的维持 Fig. 2 摇 Male maintenance of Caenorhabditis elegans under dif 鄄 ferent treatments 郾 HS: 每代经历热胁迫 Heat shock stress for each generation; CK: 常温对照 Control group under normal temperature 郾 2 郾 2 摇不同处理线虫种群的恢复 雄性比率较高的线虫种群, 热胁迫后产生的后 代数为 (96 郾 6 依 40 郾 0), 显著高于无雄性种群后代数 (23 郾 5 依 9 郾 7) ( P<0 郾 01). 热胁迫后雄性比率高的线 虫种群的子代数增多, 表明存在雄性的线虫种群对 热胁迫的抗性增强. 2 郾 3 摇不同处理线虫的卵孵化率 从表 2 可以看出, 热胁迫降低了卵的孵化率, 而 杂交与否对卵的孵化率影响不大. 2 郾 4 摇不同处理线虫种群雄性比例的维持 从图 2 可以看出, 常温培养下线虫种群经过几 代繁殖后, 雄性比例迅速下降, 而在每代都受到热胁 迫的情况下, 线虫种群的雄性比例下降速度较慢. 推 测如果试验的代数进一步增加, 热胁迫下线虫雄性 比例仍有可能继续维持在较高的数值. 3 摇讨摇摇论 图 1 摇 不同处理线虫的存活率 Fig. 1 摇 Survival rate of Caenorhabditis elegans under different treatments 郾 H 鄄 N: 常温培养雌雄同体 Hermaphrodite under normal temperature; M 鄄 N: 常温培养雄性 Male under normal temperature; H 鄄 HS: 热胁迫雌雄同体 Hermaphrodite after heat shock; M 鄄 HS: 热胁迫雄性 Male after heat shock 郾 预备试验发现,37 益胁迫 4 h 可以杀死 NGM 培养皿上全部的秀丽隐杆线虫, 因此本研究中所用 到的热胁迫条件 (37 益胁迫 3 h) 对于线虫是一种极 端的环境条件. 自然环境下的线虫种群是极有可能 经历这种高温的, 探讨在这种极端环境条件下线虫 的生存和繁殖策略, 对有无雄性存在的种群抗逆性 进行比较, 有可能找到雄性在线虫进化中得以保留 [17] 的意义. Inouse 等发现了雄性线虫对氧化胁迫的

4 8 期摇摇摇摇摇摇摇摇摇摇摇摇摇唐紫薇等 : 雄性秀丽隐杆线虫能提高热胁迫下种群生存优势摇摇摇摇摇摇 2039 [18] 应激反应比雌雄同体更为敏感. 与 Gems 等报道 的不同, 我们在 20 益下并没有观察到雌雄同体的寿 命长于雄性的现象. 原因可能是由于本研究中用以 进行寿命计数的雌雄同体和雄性生活在一起, 与雄 性交配可能会影响雌雄同体的寿命 [19] [18]. Gems 等 的研究中没有使用含有 FUdR 的培养基, 为了不将 用于记录寿命的线虫与其后代混在一起, 不断将线 虫移到新的培养皿上并分别记录亲代与后代的寿 命. 而移动过程本身也是一种胁迫, 其雄性寿命较短 也可能是因为雄性对这种环境胁迫的抗性较弱所 致. 本研究发现热胁迫后雄性的寿命比雌雄同体寿 命降幅更大, 表明雄性线虫对热胁迫的耐受性较弱. 虽然热胁迫后雌雄同体的寿命长于雄性, 但是 其繁殖能力大大下降. 由于不论雄性存在与否, 受精 卵的孵化率没有显著差异, 而雄性存在时, 受到热胁 迫的雌雄同体能够产生更多存活的后代, 说明雄性 的存在可提高受到热胁迫后雌雄同体的繁殖能力. 一个可能的原因是, 热胁迫杀死了雌雄同体的精子, 其卵细胞便无法受精发育. 当雄性存在的时候, 作为 特化的产生精子的个体, 其在热胁迫条件下对精子 的保护机制更好一些, 在热胁迫后, 雄性可为雌雄同 体提供精子, 产下更多受精卵, 孵化出更多的后 代 [20]. 即在热胁迫条件下, 雄性的存在能够大大增 强种群的生存能力. 后续研究将关注分子生物学上 的证据. [21] Anderson 等发现, 在自然条件或者实验室非 标准化的培养方案下, 某些种系的秀丽隐杆线虫种 群中雄性可以维持在较高的比例. 本研究验证了 37 益的热胁迫可使野生型 N2 线虫种系维持一定的 雄性比例. 与实验室标准温度培养条件下相比, 连续 传代的线虫每代都经历一定程度的热胁迫后, 其雄 性的比例可以维持在一个较高的水平. 在热胁迫存 在的条件下, 雄性与雌雄同体交配的几率增大. 这可 能是由行为原因引起的 : 热胁迫后的雌雄同体行动 变得迟缓, 因此拒绝交配以及交配后主动排出精子 的行为减少, 或是因为雌雄同体自身的精子对热更 加敏感, 和来自异体的精子相比, 竞争能力下降. [9] Morran 等发现, 有雄性存在的线虫种群在长期处 于休眠的状况下, 一旦苏醒, 雌雄同体与雄性进行交 配的可能性增大, 这种行为上的改变是导致休眠后 [22] 种群雄性比例升高的一个原因. Prahlad 等发现, 线虫雌雄同体经过杂交产生的后代, 在食物减少或 者是某种代谢产物的刺激下, 会有部分应该发育为 雌雄同体的个体在发育过程中丢失一个 X 染色体, 从而转变为雄性. 这种现象会不会在热胁迫刺激的 [22] 情况下发生, 有待进一步研究. Prahlad 等的研究 从另一方面印证了雄性的存在可以增强秀丽隐杆线 虫种群抵抗恶劣环境条件的能力, 或者说雄性是线 虫对抗恶劣环境的一个重要生存对策, 而本研究发 现持续受到热胁迫的种群保持了较高的雄性比例也 证明了这一观点. 综上, 雄性在秀丽隐杆线虫中之所 以能够得以保存, 是因为雄性的存在可以让这个物 种更好地适应多变且恶劣的生态环境, 在全球气候 变化背景下对此进行深入研究将具有重要的进化生 态学意义. 参考文献 [1] 摇 de Visser JAGM, Elena SF. The evolution of sex: Em 鄄 pirical insights into the roles of epistasis and drift. Natu 鄄 ral Review Genetics, 2007, 8: [2] 摇 Haigh J. The accumulation of deleterious genes in a population 鄄 Muller 爷 s Ratchet. Theoretical Population Bi 鄄 ology, 1978, 14: [3] 摇 Rice WR, Chippindale AK. Sexual recombination and the power of natural selection. Science, 2001, 294: [4] 摇 Lynch M, B 俟 rger R, Butcher D, et al. The mutational meltdown in asexual populations. 1993, 84: Journal of Heredity, [5] 摇 Hubbard EJA, Greenstein D. Introduction to the germ line. WormBook, 2005, doi / / wormbook [6] 摇 Zarkower D. Somatic sex determination. WormBook, 2006, doi / / wormbook [7] 摇 Hodgkin J. Problems and paradigms: Genetic sex deter 鄄 mination mechanism and evolution. BioEssays, 1992, 14: [8] 摇 Singson A, Hill KL, L 爷 Hernault SW. Sperm competi 鄄 tion in the absence of fertilization in Caenorhabditis ele 鄄 gans. Genetics, 1999, 152: [9] 摇 Morran LT, Cappy BJ, Anderson JL, et al. Sexual part 鄄 ners for the stressed: Faculative outcrossing in the self 鄄 fertilizing nematode Caenorhabditis elegans. 2009, 63: Evolution, [10] 摇 Chasnov JR, Chow KL. Why are there males in the her 鄄 maphroditic species Caenorhabditis elegans? Genetics, 2002, 160: [11] 摇 Teot 佼 nio H, Manoel D, Phillips PC. Genetic variation for outcrossing among Caenorhabditis elegans isolates. Evolution, 2006, 60: [12] 摇 Hart AC. Behavior. WormBook, 2006, doi / / wormbook [13] 摇 Weeks SC, Benvenuto C, Reed SK. When males and

5 2040 摇摇摇摇摇摇摇摇摇摇摇摇摇摇摇摇摇摇应摇用摇生摇态摇学摇报摇摇摇摇摇摇摇摇摇摇摇摇摇摇摇摇摇摇摇 23 卷 hermaphrodites coexist: A review of androdioecy in ani 鄄 mals. Integrative and Comparative Biology, 2006, 46: [14] 摇 Wang C ( 王摇 春 ), Cheng Y 鄄 X ( 成永旭 ). Mating ca 鄄 pacity of male Macrobrachium rosenbergii with different morphotypes. Chinese Journal of Applied Ecology ( 应用 生态学报 ), 2010, 21(4): (in Chinese) [15] 摇 Stiernagle T. Maintenance of Caenorhabditis elegans. WormBook, 2006, doi / / wormbook [16] 摇 Mitchell DH, Stiles JW, Santelli J, et al. Synchronous growth and aging of Caenorhabditis elegans in the pres 鄄 ence of fluorodeoxyuridine. Journal of Gerontology, 1979, 34: [17] 摇 Inouse H, Nishida E. The sensitivity to oxidative stress depends on sex in Caenorhabditis elegans [ EB / OL ]. (2007 鄄 09 鄄 16 ) [ 2011 鄄 06 鄄 01 ]. http: / / www. citeulike. org / user / thegoose2 / article / [18] 摇 Gems D, Riddle DL. Genetic, behavioral and environ 鄄 mental determinants of male longevity in Caenorhabditis elegans. Genetics, 2000, 154: [19] 摇 Gems D, Riddle DL. Longevity in Caenorhabdtits ele 鄄 gans reduced by mating but not gamete production. Nature, 1996, 379: [20] 摇 Chen S ( 陈摇石 ), Chen X 鄄 Y ( 陈小云 ), Li H 鄄 X ( 李辉信 ), et al. Influence of fungi 鄄 feeding nematodes on soil functional stability under heat or copper stress. Chi 鄄 nese Journal of Applied Ecology ( 应用生态学报 ), 2009, 20(2): (in Chinese) [21] 摇 Anderson JL, Morran LT, Phillips PC. Outcrossing and the maintenance of males within Caenorhabditis elegans populations. Journal of Heredity, 2010, 101 ( suppl. 1): [22] 摇 Prahlad V, Pilgrim D, Goodwin EB. Roles for mating and environment in Caenorhabditis elegans sex determi 鄄 nation. Science, 2003, 302: 作者简介摇唐紫薇, 女,1989 年生, 硕士研究生. 主要从事基础医学微生物研究. E 鄄 mail: tangziwei1989@ gmail. com 责任编辑摇肖摇红

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