M2 (M2e)23, M2e CRM197 CRM197-N389 CRM197-N190 N C SDS-PAGE A,M2e, (AUC),, M2e-(CRM197-N190)(CRM197- [8],M2e,, N190)-M2e, M2e,, (HBc) M2e (O19

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1 CHINESEJOURNALOF VIROLOGY Vol.33 No.4 June 2017 M2e CRM , 2 1,2 1,2 1,2 * 1,2, (1., ; 2., ) :, M2 (M2e),, (CRM197) CRM197,M2eCRM197(aa1~535) CRM197-N190 (aa1~190) CRM197-N389(aa1~389)C N M2eCRM197 ; (CRM197-N190)-M2eM2e-(CRM197-N190) M2e ; M2e CRM197,M2e CRM197N C ; GST,CRM197-N190 M2e, : ;M2e ;CRM197; ; :R373.1 :A : (2017) DOI: /j.cnki.bingduxuebao ,,WHO, WHO,,, ,25 50, [1],, RNA [2] 3, (HA) (NA) (M), (NP), PB1 PB2 : ; : : ( : ), : : (1992-),,, Tel: , liqiong0504@126. com * :(1976-) Tel: , shaowei@xmu.edu.cn 3 PA NS1 NS2,HA NA, 3 [3] -2(M2) M2e,,, 94%, [4] M2, 97 3, [5,6] M2,, ph [7] M2 O19 M2, M2

2 M2 (M2e)23, M2e CRM197 CRM197-N389 CRM197-N190 N C SDS-PAGE A,M2e, (AUC),, M2e-(CRM197-N190)(CRM197- [8],M2e,, N190)-M2e, M2e,, (HBc) M2e (O19 L18 S1 5D1) HSP70C (HSP70c),M2e CRM197, (OMPC) (KLH) CRM197-N389 CRM197-N190 N (tflic), M2e O19 [15] (CTA1-DD) Tol 5(TLR5), Balb/C I (STF2) GST-M2e, NSP4 [9], M2e CRM197,CRM197-N389,CRM197- AdC68Fiber N190, M2e,, H1N1 H5N1 H9N2 [10] (DT) β- 1 CRM197 M2e, β - CRM197 (GenBank: [11] (Tox) 197 AAV ),CRM197-N389 (Cross-reactingmaterial197,CRM197) CRM197-N190,M2e DT,,, (GenBank:BAE ) kD, A B A(aa1~190)N, ATCC(NO53281) C7( β 197) B 9 (aa201~384) DNA, β (aa385~535) [12] CRM197 CRM197-linker,N389-Linker N190-Linker 52 pto-t7 NdeI,, B BamHI pto-t7, pto-t7(crm197-lf) [13], pto-t7(n389-lf) pto-t7(n190-lf)bamhi CRM197 EcoRI M2e-FM2e-R, PHW2000(, [14] M2 ),M2e, M2e, pto-t7(crm197-m2e) pto-t7(n389-m2e)pto-t7(n190-m2e),,, M2e-LF,M2e-LR,CRM197-F, CRM197 (CRM197(aa1~535)) CRM197-R,N389-R N190-R, (CRM197-N389 (aa1 ~ 389) pto-t7(m2e-crm197) pto-t7 CRM197-N190(aa1~190) )M2e (M2e-N389)pTO-T7(M2e-N190) (GGGGSGGGGSGGGGS), Westernblot, CRM197-LF CRM197-LR N389-LR N190-LR, PCR 1

3 4 : M2e CRM PCR Table1 Theupperandlowerprimersusedtoamplifytheoverlappingfragmentforthefusionprotein PrimerName PrimerSequence(5 to3 ) CRM197-LF CRM197-LR N389-LR N190-LR M2e-F M2e-R M2e-LF M2e-LR CRM197-F CRM197-R N389-R N190-R CATATGGGCGCTGATGATGTTGTTGA GGATCCACCGCCACCGCTGCCACCGCCACCGCTGCCACCGCCACCGCTTTTGATTTCAAA GGATCCACCGCCACCGCTGCCACCGCCACCGCTGCCACCGCCACCAAATGGTTGCGTTTT GGATCCACCGCCACCGCTGCCACCGCCACCGCTGCCACCGCCACCACGATTTCCTGCACA GGATCCATGAGTCTTCTAACCGAGGT GAATTCTTAATCACTTGAACCGTTGCATC CATATGATGAGTCTTCTAACCGAGGT GGATCCACCGCCACCGCTGCCACCGCCACCGCTGCCACCGCCACCATCACTTGAACCGTT Notes:Theshadowfontdenotestherestrictionenzymecutingsite. IPTG 8h,8000g 5min,1 (50mmolTris ph 7.2,300 mmol/l NaCl), GGATCCGGCGCTGATGATGTTGTTGA GAATTCTTAGCTTTTGATTTCAAAAAATA GAATTCTTAAAATGGTTGCGTTTTATGCC GAATTCTTAACGATTTCCTGCACAGGCTT 2 CRM197M2e M2 N 713, ER2566 O19 (Invitrogen), LB M2, M2 L18 S1 LB,37 180rpm M2, OD 600nm 0.6, -β-d- L18 M2 (IPTG) 0.4 mmol/l,o19,l18s1,5d114c10 SonicsVCX rpm4 5min Table2 Themonoclonalantibodyusedinthisresearch Triton-100, 4 mol/l Antibody Epitope Source Reference, 14C10 CRM197 Ourlaboratory thisresearch 5D1 M2 Ourlaboratory thisresearch (PBS) 3 5 (mabs), 14C10 5D1 O19 L18 S1, 2 14C10( CRM197 ) 5D1( M2e ) 100μl, 20μl6 /, protein A (300 mmol/l Tris Cl, ph6.8,60%,1.2%,12%sds,/ PBS mabso19 L18S1 [15] Fu, O19 M2 CRM197 O19 M2(aa1~10) Merck & Co [15] L18 M2(aa1~10) Merck & Co [15] S1 M2(aa7~13) Merck & Co [15] 4 CRM197M2e 100mmol/Lβ- ), 10 min 12%SDS, L18 A/HK/ (NC ) 68, S1 5% 1 TN bufer (150 mmol/l M2 3 NaCl,10mmol/L Tris,pH8.0),NC, O19L18 1h; M2eCRM197 M2 N 10,S1 1h; TNT(50 mmol/l Tris,50 mmol/l

4 NaCl,0.05% Tween-20) 3, 10min; GST-M2e 6 ( IgG) 30 Balb/C 1ml min;tnt 3, 10min; 0.5μg 5μg, 5 (NBT) , ; (BCIP) 0,2 4, 5 4 M2e BeckmanCoulter 8 XL-A, GraphPadPrism(GraphPad,SanDi- An-50Ti An-60Ti ego,ca) OD 280nm rpm, sedfit c(s)c(m) PBS 1μg/mL, 100μl 96 (,M2e CRM197 ),37 2h;,PBST(PBS+ CRM197-N389 CRM197-N190C N 0.05% Tween-20) 1; 180μl C N,37 2h;,3 4 (200ng/mL 2, ) M2e CRM197, 37 1h;PBST 5; 100μl GGGGSGGGGSGGGGS CRM197- (HRP) (1 M2e,(CRM197-N389)-M2e,(CRM197-N190)- 5000),37 30min;PBST 5; M2e,M2e-CRM197,M2e-(CRM197-N389),M2e- 100μlHRP ( ),37 (CRM197-N190) 15min; 50μl2 mol/l ;, OD 450nm 7 PBS GST-M2e96 ELISA, CRM197, (Linker,L), 80%, 3 CRM197/N389/N190-M2e Table3 FusionproteinCRM197/N389/N190-M2e(schematic) Fusionprotein CRM197(535aa) Linker(15aa) M2 (97aa) CRM197-M2e 1~535 GGGGSGGGGSGGGGS 1~23 (CRM197-N389)-M2e 1~389 GGGGSGGGGSGGGGS 1~23 (CRM197-N190)-M2e 1~190 GGGGSGGGGSGGGGS 1~23 4 M2e-CRM197/N389/N190 Table4 Fusionprotein M2e-CRM197/N389/N190 (schematic) Fusionprotein M2 (97aa) Linker(15aa) CRM197(535aa) M2e-CRM197 1~23 GGGGSGGGGSGGGGS 1~535 M2e-(CRM197-N389) 1~23 GGGGSGGGGSGGGGS 1~389 M2e-(CRM197-N190) 1~23 GGGGSGGGGSGGGGS 1~190 SDS-PAGE Westernblot,1,M2e CRM197 CRM197-N389 CRM197- N190, 62kD 45kD 25kD

5 4 : M2e CRM : (GST-M2e) (A) (B), SDS-PAGE Westernblot ; 5D1 14C10 M2e CRM197 ; M Marker; H 10min; N Notes:Thefusionproteinsweresubjectedtonon-reducingSDS-PAGE(figureA)andreducingSDS-PAGE(figureB).GST-M2eserved asacontrolprotein.monoclonalantibody(mab)5d1againstm2eandmab14c10againstcrm197wereusedtodetectthefusionproteins. Thelanesmarked M wereloadedwithamolecularweight-calibrationproteinmarker.thelanesmarked H indicatethatsampleswere heatedinboiledwaterfor10min.thelanesmarked N denotethatthesampleswerenotheated. 1 SDS-PAGEWesternblot Figure1SDS-PAGEandwesternblotingoffusionproteins

6 D1( M2e ) 14C10( 2 CRM197 ), CRM197 M2e (2),,M2e CRM197 N, β- M2e CRM197C,,, CRM197-M2e(CRM197-N389)-M2e,(CRM197-N190)-M2e : ;A C,BN Notes:Maingraphsshowthedistributionofthesedimentationcoeficientoffusionproteins.Insetgraphsindicatethecorresponding molecular-weightprofiles.graftingofthem2epeptideontothec-terminusofcrm197isdisplayedinfigureaandontothen-terminusis displayedinfigureb. 2 Figure2 Sedimentationcoeficientandmolecularweightinsolutionsoffusionproteinsmeasuredby sedimentation-velocityexperimentsusinganalyticalultracentrifugation, 3, CRM197-M2e (CRM197-N389)-M2e M2e-CRM197 M2e- (CRM197-N389) CRM197-M2e (CRM197-N389)-M2e (CRM197-, N190)-M2e O19,, C L18 (CRM197-N190)-M2e M2e-(CRM197-, S1 5D1 14C10 AUC N190),, C, 3, O19, M2e M2e N ELISA 3, C N M2e-

7 4 : M2e CRM : O19 L18 S1 5D114C10 ELISA ; M2e :O19 L18 S1 5D1, CRM197 14C10; OD450nm A C,BN Notes:ThereactivityprofileoffusionproteinswithdiferentmAbsagainstM2epeptideandCRM197,respectively.mAb5D1,S1, CRM197 M2e-(CRM197-N389) M2e-(CRM197-, N O19 N190)5 C L18,O19,14C10,and1E6wereusedinELISAs.mAbO19,L18,S1and5D1againstM2e,and14C10againstCRM197.Thehorizontal axisdenotestheconcentrationofthecoatingprotein.theperpendicularaxisdenotestheod450.graftingofthem2epeptideontothec-ter- minusofcrm197isdisplayedinfigureaandontothen-terminusinfigureb. 3 M2e CRM197 ELISA Figure3 ReactivityofthefusionproteinsagainstM2e-specificmAbsandCRM197-specificmAbsbyELISA,M2e CRM197N M2e

8 CRM197, 0.5μg M2e M2e, 5μg, N L18O19 C 4 1~2, Balb/C M2e (4) 1 5μg0.5μg M2e- M2e (CRM197-N190) M2e, 56CRM197 CRM197-N190 M2e CRM197 CRM197-N389 5μg, N,CRM197-N190 M2e,10 4 ~ 10 5, C 1~2 M2e, : GST-M2e,5μg0.5μg Balb/C ; GST-M2e96 ; (), Notes:PurifiedfusionproteinswereformulatedwithaluminumadjuvantandtheninoculatedtoBalb/C miceattwodoses(5μgand0.5 μg).gst-m2eservedasthecontrolprotein.theantibodyeliciationwasdeterminedbygst-m2e-coatedelisa.thehorizontalaxisde- notesthetimingofimmunization.theperpendicularaxisdenotesthem2e-specificantibodytiter. 4 Figure4 Reactiontitersofantiserumraisedbyfusionproteins

9 4 : M2e CRM ,M2e [20] Neirynck M2e-HBc,M2eVLP,CRM197, M2e [21] M2e, M2e, M2e,CRM197 M2e (HA2, NP M1), [16] [17] [22] M2e, [18] DynaVax8M2e,CRM197 CpG,VaxInnate4M2e 1924,Landsteiner,,, M2eCRM197 CRM197-N389 CRM197-N190N C,, M2e 2Cys,CRM197 4 CRM197 Cys,CRM197-N389 2 Cys,CRM197- CRM197, N190 1 Cys Westernblot, D, M2e 20 60, (TIV) 65,, M2eCRM ,C 2009,, O19,N O19 Fu, O19 [19] M2e,M2e M2, N,O19, M2eM2 M2e CRM197 N, M2e N 2~9,M2eCRM197N 99% M2e M2e, M GST-M2e 2,M2e, CRM197 M2e,,,M2e,,, M2e, :, [1]GrohskopfL A,Sokolow LZ,BroderK R,OlsenSJ, M2e KarronR A,JerniganDB,BreseeJS.Preventionand Filete M2econtrolofseasonalinfluenzawithvaccinesrecommenda-, M2e tionsoftheadvisorycommiteeonimmunizationprac- GCN4(Generalcontrolnondepressible4) tices -UnitedStates, influenzaseason[J].Mm-

10 wrrecomm Rep,2016,65(5):1-51. [2] Nishimura H, Hara M,Sugawara K, Kitame F, TakiguchiK,Umetsu Y,TonosakiA,Nakamura K. Characterization ofthe cord-like structures emerging fromthesurfaceofinfluenzacvirus-infectedcels[j]. Virology,1990,179(1): [4],. [J].[J].Vaccine,2010,28(27): ,2004,17(3): [15]FuT M,FreedDC,Horton M S,FanJ,Citron M P, 624. [6]HolsingerLJ,LambR A.Influenzavirus-M2integral SciUSA,2012,109(14): [13]Broker M,CostantinoP,DeToraL,McIntoshE D, RappuoliR.Biochemicalandbiologicalcharacteristics ofcross-reactingmaterial197 (CRM197),anon-toxic mutantofdiphtheriatoxin:useasaconjugationpro- teininvaccinesandotherpotentialclinicalapplications rentuseofcrm197conjugatevaccinesforpediatricuse JoyceJG,Garsky V M,Casimiro D R,Zhao Q J, [3],.A B C [J].Biologicals,2011,39(4): [J].,2000,(03): [14]ShinefieldH R.Overviewofthedevelopmentandcur- ShiverJW,LiangX.Characterizationsoffourmono- clonalantibodiesagainst M2proteinectodomainofin- fluenzaavirus[j].virology,2009,385(1): [5]SugrueRJ,Hay AJ.Structuralcharacteristicsofthe M2proteinofinfluenza-aviruses-evidencethatitformsa tetramericchannel[j].virology,1991,180(2):617- membrane-proteinisahomotetramerstabilizedbyfor- mationofdisulfidebonds[j].virology,1991,183(1): [7]SakaguchiT,LeserG P,LambR A.Theionchannel activityoftheinfluenzavirusm(2)proteinafectstrans- portthroughthegolgiapparatus[j].jcelbiol,1996, 133(4): [8]EbrahimiS M,Tebianian M.InfluenzaAviruses:why focusingon M2e-based universalvaccines[j]. Virus Genes,2011,42(1):1-8. [9]Fiers W,DeFilete M,ElBakkouriK,SchepensB, RooseK,Schotsaert M,BirketA,Saelens X.M2e- baseduniversalinfluenzaavaccine[j].vaccine,2009, 27(45): [10]TangX,YangY,XiaX,ZhangC,YangX,SongY, DaiX,Wang M,ZhouD.Recombinantadenoviruses displayingmatrix2ectodomainepitopes(m2e)ontheir fiberproteinsasuniversalinfluenzavaccines[j].jvir- ol,2017,91(7).pi:e [11]PappenheimerA M,MurphyJR.Studiesonthemo- lecularepidemiologyofdiphtheria[j].lancet,1983,2 (8356): [12]MalitoE,BursulayaB,ChenC N,LoSurdoP,Pic- chiantim,balduccie,biancucci M,Brock A,Berti F,Botomley MJ,Nissum M,CostantinoP,Rappuoli R,SpraggonG.Structuralbasisforlackoftoxicityof thediphtheriatoxinmutantcrm197[j].p NatlAcad [16]BolgianoB,MawasF,YostSE,CraneD T,Lemer- cinierx,corbelmj.efectofphysico-chemicalmodi- ficationontheimmunogenicityof Haemophilusinflu- enzaetype b oligosaccharide-crm197 conjugatevac- cines[j].vaccine,2001,19(23-24): [17]CenterKJ,StraussA.Safetyexperiencewithheptava- lentpneumococcalcrm197-conjugatevaccine (Preve- nar (R))since vaccineintroduction[j]. Vaccine, 2009,27(25-26): [18]BadahdahA M,RashidH,KhatamiA.Updateonthe useof meningococcalserogroup C CRM197-conjugate vaccine (Meningitec)against meningitis[j].expert ReviewofVaccines,2016,15(1):9-29. [19]GilbertSC.Advancesinthedevelopmentofuniversal influenzavaccines[j].influenzaotherresp,2013,7 (5): [20]DeFilete M,Martens W,RooseK,DerooT,Ver- vale F,Bentahir M,VandekerckhoveJ,Fiers W, SaelensX.AninfluenzaAvaccinebasedontetrameric ectodomainof matrixprotein2[j].j.biol.chem, 2008,283(17): [21]NeirynckS,Deroo T,SaelensX,VanlandschootP, Jou W M,Fiers W.A universalinfluenza A vaccine basedontheextracelulardomainofthe M2 protein [J].NatureMedicine,1999,5(10): [22]Rudolph W,Ben-YedidiaT.Auniversalinfluenzavac- cinewhereareweinthepursuitofthis HolyGrail [J].Hum Vaccines,2011,7(1):10-11.

11 4 : M2e CRM AntigenicityandImmunogenicityofInfluenzaM2eProteinFusedwith IntramolecularAdjuvantCRM197 LIQiong 1,WANG Kaihang 1,ZHOU Lizhi 2,CHEN Tingting 1,ZHANG Xiao 2, CHEN Yixin 1,2,GU Ying 1,2,XIA Ningshao 1,2,LIShaowei 1,2* (1.NationalInstituteof Diagnosticsand Vaccine DevelopmentinInfectious Diseases, Schoolof LifeSciences,Xiamen University,Xiamen361102,China;2.State Key Laboratoryof Molecular Vaccinology and Molecular Diagnostics,Schoolof Public Health,Xiamen University,Xiamen361102,China) [KH-*2D] Abstract:Newstrategiesareneededurgentlytodevelopbroad-spectrumvaccinesagainsttheinfluenzavirus andtoreducetheriskofpandemics.theconserved M2eproteinisapotentialcandidatefordevelopmentof auniversalvaccineagainstinfluenzaviruses.inthis work,m2e wasfusedtothe N-orC-terminusof CRM197(aa1~535),CRM197-N389(aa1~389)andCRM197-N190(aa1~190)bygeneengineering.Data fromsds-pageandwesternblotingshowedthatthesefusionproteinsformed multimers,andthatthe monomeranddimerbandswerethemostprominent.moreover,aucdatademonstratedthatthetetram- ersofsomefusionproteinswerepresentinsolutionsthatmightreflectthenativeconformationofthem2e protein.thefusionproteinof M2efusedtotheN-terminusofCRM197,CRM197-N389,andCRM197- N190showedexcelentreactivitytothecharacterizedmonoclonalantibodiesO19andL18ascomparedwith M2efusedtotheC-terminusofCRM197,CRM197-N389,andCRM197-N190.Furthermore,theimmuno- genicityofthesefusionproteinswasevaluatedin mice.resultsdemonstratedthattheimmunogenicityof M2ewasenhancedsignificantlywhenbeingfusedtoCRM197-N190thantoGST.Thesefindingsprovide somecluesforthedevelopmentofa M2e-based,broad-spectruminfluenzavaccine. Keywords:Influenzavirus;M2eprotein;CRM197;Antigenicity;Immunogenicity Funding:Thepresent work wassupportedby agrantfrom NSFC ( ). *Corresponding author:li Shaowei, shaowei@xmu.edu.cn

4 : pcdna3.1(+) ;PLV-EF1A-EGFP(2A) 30s,41 30s,72 2min,35 ; Puro ; TG1; (Hu min 1% manembryonickidney293cels); (Ma- din-darbycaninekidneyce

4 : pcdna3.1(+) ;PLV-EF1A-EGFP(2A) 30s,41 30s,72 2min,35 ; Puro ; TG1; (Hu min 1% manembryonickidney293cels); (Ma- din-darbycaninekidneyce 33 4 2017 6 CHINESEJOURNALOF VIROLOGY Vol.33 No.4 June 2017 1# 2#,, 2, 2, 1 3* 1*,, (1., 511436; 2., 510230; 3., 510663) : HEK-293-HA RT-PCR HA, pcdna3.1(+ ), pcdna3.1(+ )-HA pcdna3.1(+)-ha PLV-EF1a-EGFP(2A)Puro

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( ) 63 ( ) 68 ( ) 72 ( ) 77 ( ) 85 ( ) 91 ( ) ( ) 98 ( ) 103 ( ) 107 ( ) 111 ( ) 114 ( ) 117 ( ) 121 ( ) 125 ( ) 127 ( ) ( ) 133 ( ) 139 1 ( ) 1 ( ) 2 ( ) 7 ( ) 9 ( ) 10 16 ( ) 16 ( ) 17 ( ) 19 ( ) 23 ( ) 25 ( ) 26 30 ( ) 30 ( ) 46 50 ( ) 50 ( ) 52 1 ( ) 63 ( ) 68 ( ) 72 ( ) 77 ( ) 85 ( ) 91 ( ) 94 98 ( ) 98 ( ) 103 ( ) 107 ( ) 111 ( )

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