EGFR-TKI 治疗 EGFR 敏感突变的晚期 NSCLC 一线与二线疗效对比的研究进展应梦洁, 等 843 Keywords than those in chemotherapy-treated patients, however, there is no difference in PFS a

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1 842 临床与病理杂志 J Clin Pathol Res 2016, 36(6) doi: /j.issn View this article at: EGFR-TKI 治疗 EGFR 敏感突变的晚期 NSCLC 一线与二线疗效对比的研究进展 应梦洁综述孙建立审校 ( 上海中医药大学附属龙华医院肿瘤六科, 上海 ) [ 摘要 ] 本文对近年来关于表皮生长因子络氨酸激酶抑制剂 (EGFR-TKI) 的多项研究进行分析 :EGFR-TKI 与传统化疗相比, 无论一线还是二线治疗表皮生长因子 (EGFR) 突变的非小细胞肺癌 (non-small cell lung cancer,nsclc) 患者均能够提高客观缓解率 (objective response rate,orr), 延长无进展生存期 (progression free survival,pfs), 改善生活质量 ; 应尽早明确患者基因突变状态, 二线治疗进行基因检测也是十分必要的 ; 对于 EGFR 敏感突变的患者, 有研究显示 EGFR-TKI 一线治疗与二线治疗相比, 能提高有效率及疾病控制率, 但并未见 PFS 及总生存期 (overall survival,os) 的延长 [ 关键词 ] 非小细胞肺癌 ; 表皮生长因子络氨酸激酶抑制剂 ; 一线治疗 ; 二线治疗 Progress in patients with EGFR sensitive mutation advanced non-small cell lung cancer: comparison of therapeutic efficacy of EGFR-TKI as first- or second-line therapy YING Mengjie, SUN Jianli (Sixth Division of Department of Oncology, Longhua Hospital, Shanghai University of Traditional Chinese Medicine, Shanghai , China) Abstract The article discusses a number of studies on epidermal growth factor receptor tyrosine kinase inhibitor (EGFR- TKI) in recent years: advanced non-small cell lung cancer (NSCLC) with epidermal growth factor receptor (EGFR) mutation patients treated with EGFR-TKI compared with that of the patients treated with chemotherapy, the objective response rate (ORR) and progression-free survival (PFS) significantly increased, the quality of life improved, both in first- or second-line therapy; gene mutation status should be made clear as early as possible, even for chemotherapy-treated patients, genetic testing is also very necessary; There are studies show that EGFR-TKI treat patients with EGFR mutations, the response rate and disease control rate in chemonaive patients are higher 收稿日期 (Date of reception): 通信作者 (Corresponding author): 孙建立, @qq.com 基金项目 (Foundation item): 国家自然科学基金委员会资助项目 ( ); 上海市进一步加快中医药事业发展三年行动计划 (CCCX ); 国家中医药管理局国家中医临床研究基地业务建设科研专项课题 ( JDZX ) This work was supported by National Natural Science Foundation ( ), Three Years a Plan of Action to Further Speed Up the Development of Chinese Medicine (CCCX ), and the State Administration of Traditional Chinese Medicine National Traditional Chinese Medicine Clinical Research Base Construction of Business Research Subject ( JDZX ), P. R. China.

2 EGFR-TKI 治疗 EGFR 敏感突变的晚期 NSCLC 一线与二线疗效对比的研究进展应梦洁, 等 843 Keywords than those in chemotherapy-treated patients, however, there is no difference in PFS and OS. non-small cell lung cancer (NSCLC); epidermal growth factor receptor tyrosine kinase inhibitor (EGFR-TKI); first line therapy; second line therapy 原发性支气管肺癌的病死率居各类癌症之 首, 是最常见的恶性肿瘤之一 [1] 其中非小细胞 肺癌 (non-small cell lung cancer,nsclc) 占所有肺 癌病例的 80% 以上, 大部分患者确诊时已是晚期, 失去了手术治疗的机会 [2] 近年来, 分子靶向治 疗已成为晚期 NSCLC 患者的主要策略之一 其中 亚裔人群肺腺癌患者发生表皮生长因子 (EGFR) 突 变的概率高达 40% [3] 表皮生长因子酪氨酸激酶抑 制剂 (EGFR-TKI) 作为一种可逆性小分子靶向治疗 药物, 可通过抑制 EGFR 的激活抑制肿瘤生长, 具 有口服有效 安全性高 患者耐受性好的特点, 成为了肺癌治疗研究领域的热点 本文对近年来 EGFR-TKI 治疗 EGFR 基因突变的晚期 NSCLC 的文 献进行综述, 比较一线与二线治疗的疗效, 为临 床决策提供科学依据 1 EGFR-TKI 一线治疗 EGFR 突变的晚期 NSCLC 患者 传统化疗及 EGFR-TKI 靶向治疗均可作为 EGFR 突变阳性的晚期 NSCLC 患者的一线治疗 靶 向治疗与传统化疗相比, 哪一种治疗方案可以获 得更好的治疗疗效? 国内外专家对此进行了诸多 研究 1.1 国外研究及文献 WJTOG3405 [4] 研究将 172 例 Ⅲ/Ⅳ 期或术后复发 有 EGFR 基因突变的 NSCLC 患者随机分成两组, 一 线治疗分别给予吉非替尼和多烯紫杉醇 + 顺铂, 结 果显示吉非替尼组患者的无进展生存期 (progression free survival,pfs) 比化疗组患者显著延长 (9.2 vs. 6.3 个月,P<0.001), 此外, 吉非替尼组的客观缓解 率 (objective response rate,orr) 和安全性也显著优于 化疗组, 但总生存期 (overall survival,os) 无明显的 差异 NEJ002 [5] 研究是一项在日本开展的多中心 随机 Ⅲ 期临床试验, 比较吉非替尼与标准化疗 ( 紫 杉醇 + 卡铂 ) 用于治疗 EGFR 敏感突变的晚期 NSCLC 患者临床疗效与安全性的差异, 一线治疗的结果显 示吉非替尼组的中位 PFS 显著长于标准化疗组 (10.8 vs. 5.4 个月,P<0.001),ORR 显著高于化疗组 (73.7% vs. 30.7%,P<0.001), 中位 OS 两组间差异无统计学 [6] 意义 (P=0.31) Rosell 等报道了欧洲一线厄洛替 尼治疗 EGFR 基因 19 或 21 外显子突变的晚期 NSCLC 患者的随机对照试验 (EURTAC), 共入组 174 例患 者, 其中厄洛替尼 86 例, 含铂化疗组 88 例, 厄洛 替尼组和化疗组的 ORR 分别为 58% 和 15%,PFS 分 别为 9.7 个月和 5.2 个月, 差异具有统计学意义, 厄 洛替尼组疗效优于化疗组 1.2 国内研究及文献 Zhou 等报道了我国多中心 Ⅲ 期随机对照研究 (OPTIMAL), 该研究主要对比厄洛替尼与标准化 疗 ( 吉西他滨 + 卡铂 ) 一线治疗 EGFR 基因突变阳性 的 NSCLC 患者临床疗效与耐受性, 结果显示厄洛 替尼组 (82 例 ) 的 PFS(13.1 vs. 4.6 个月,P<0.001) ORR(83% vs. 36%,P<0.001) 及安全性显著优于化 疗组 (72 例 ) [7], 但两组的 OS 无显著性差异 (22.8 vs 个月,P=0.2663) [8] [9] 李俭杰等把 54 例晚期 EGFR 突变阳性的 NSCLC 患者, 一线给予 EGFR- TKI 治疗直至进展, 得到总体缓解率为 90%, 中位 PFS 为 8.3 个月, 中位 OS 为 19.5 个月, 较传统一线化 疗有提高, 且副反应低, 患者有着更好的生活质 [10] 量 曹飞飞等对 EGFR-TKI 与化疗一线治疗非小 细胞肺癌的疗效比较进行 meta 分析, 纳入 14 项研 究, 共计 例患者, 结果显示 : 对于 EGFR 基因 突变阳性的 NSCLC 患者,EGFR-TKI 一线治疗与化 疗相比有较好的 ORR 并延长 PFS, 临床获益更大 [11] 宗石对 EGFR 突变的 NSCLC 患者一线治疗使用 EGFR-TKI 与化疗临床疗效进行 meta 分析得出相似 结论 上述研究结果显示, 对于 EGFR 突变的晚期 NSCLC 患者, 一线治疗给予 EGFR-TKI 与传统化疗 相比, 能够显著提高 ORR, 延长 PFS, 改善患者 [12] 生活质量 因此在 2016 版中国专家共识中也推 荐 EGFR 基因敏感突变并且不存在耐药基因的晚期 NSCLC 患者一线选择 EGFR-TKI 药物治疗 2 EGFR-TKI 用于 EGFR 突变患者的二线治疗 2.1 EGFR-TKI 在晚期 NSCLC 二线治疗中的疗效 包括 INTREST [13] 和 TITAN [14] 在内的多项前 瞻性研究已经证实吉非替尼和厄洛替尼是有效治

3 844 临床与病理杂志, 2016, 36(6) 疗 EGFR 突变未知 NSCLC 患者的二线药物 即晚 期 NSCLC 患者如果一线未使用 EGFR-TKI, 在一 线治疗失败后, 二线治疗可以选用 EGFR-TKI [15] Iuchi 等二线单药厄洛替尼治疗 41 例 EGFR 突变 的肺腺癌脑转移患者,ORR 达 87.8%, 中位 PFS 为 14.5 个月,OS 为 21.9 个月, 取得较好临床疗效 [16] ICOGEN 研究结果说明一线或二线化疗失败的 晚期 NSCLC 患者, 埃克替尼组的 ORR 明显高于化 疗组, 不良反应明显低于化疗组, 患者耐受性更 好 由此可见,EGFR-TKI 可以用于晚期 NSCLC 患 者的二线治疗 针对 EGFR 基因突变阳性的患者, 二线治疗 EGFR-TKI 相比传统化疗是优选, 它能够 提高 ORR, 并提高使用安全性 2.2 二线治疗时 EGFR 基因检测的必要性 因为指南不要求 EGFR-TKI 二线治疗进行 EGFR 基因的检测, 目前 EGFR-TKI 二线治疗晚期 [17] NSCLC 患者时, 基因检测率非常低 孙婧等对 90 例口服盐酸埃克替尼的晚期 NSCLC 患者进行回 顾性分析, 发现盐酸埃克替尼一线治疗患者 EGFR 突变检测率较高, 二线治疗前的检测率比较低 (79.5% vs. 30%,P<0.05) 中国医学科学院肿瘤医院针对一线或二线治 疗失败的 NSCLC 患者, 进行随机 双盲 平行 对照的前瞻多中心临床研究 [18], 结果显示 EGFR- TKI 治疗 EGFR 突变型和野生型患者的 ORR 分别为 57% 和 4.5%, 中位 PFS 分别为 6.2 和 2.3 个月, 中位 OS 分别为 20.5 和 7.7 个月, 差异均具有统计学意义 ( P<0.001) 该研究结果提示 EGFR 突变型患者获 益显著优于 EGFR 野生型患者 TAILOR [19] 比较厄 洛替尼与多西紫杉醇在 EGFR 野生型 NSCLC 患者的 治疗疗效, 结果显示厄洛替尼组 PFS 显著低于多西 紫杉醇组 CTONG0806 [20] 和 DELTA [21] 的结果也都 告诉我们, 与化疗相比,EGFR 基因野生型患者无 法从 EGFR-TKI 的治疗中获益 从上述研究可以看 出,EGFR-TKI 二线治疗能取得疗效的关键是 EGFR 基因突变阳性 这提示我们即便是二线治疗, 也 需要明确 EGFR 突变状态, 并据此选择 EGFR-TKI 治 疗或者化疗 3 EGFR-TKI 治疗 EGFR 突变的晚期 NSCLC 的时机 3.1 EGFR-TKI 一线与二线治疗 EGFR 敏感突变 NSCLC 的疗效对比 EGFR-TKI 药物目前已广泛应用于晚期 NSCLC 的一线 二线及以上治疗中, 如何准确选择治疗 时机使患者获得最大的临床获益成为研究重点之 [22] 一 Wu 等针对台湾 EGFR19 或 EGFR21 L858R 突 变的晚期 NSCLC 患者进行一项回顾性研究, 其中 91 例接受吉非替尼一线治疗,61 例接受吉非替尼 二线治疗, 研究显示两组之间无论 OS(P=0.207) 还是 PFS(P=0.804) 均无明显差异, 吉非替尼一线 治疗的有效率 (75.8% vs. 54.1%,P=0.005) 和疾病 控制率 (93.4% vs. 80.3%,P=0.014) 均优于二线治 [23] 疗 梁媛等回顾性分析 61 例 EGFR 突变型 ( 外显 子 19 或 21 突变 ) 晚期 NSCLC 患者资料, 其中 31 例接 受吉非替尼一线治疗,30 例接受吉非替尼二线治 疗, 得出了相似结论 来自西班牙的 SLCG [24] 研究 入组了 217 例 EGFR 19 或 EGFR L858 突变的患者, 其中 112 例给予厄洛替尼一线治疗, 其余患者给予 厄洛替尼二线治疗, 结果表明厄洛替尼一线治疗 还是二线治疗 EGFR 敏感突变的 PFS 及 OS 均无显著 差异 本文提过的几项研究 :WJTOG3405 OPTIMAL NEJ002 EURTAC 等均证实一线使用 EGFR-TKI 治疗比传统化疗显著延长 PFS, 减轻或 减少不良反应, 提高患者生活质量, 但不能延长 OS, 原因何在? 主要可能是化疗组后续有较高比 例的患者交叉使用 EGFR-TKI 治疗, 即一线化疗序 贯二线接受 EGFR-TKI 治疗, 取得与一线 EGFR-TKI 序贯化疗差异不大的 OS 从目前结果分析, 虽然 部分研究证明 EGFR-TKI 一线治疗与二线治疗相 比, 能提高有效率及疾病控制率, 但对 PFS 及 OS 的 影响无统计学差异 EGFR-TKI 究竟优先用于一线 治疗还是二线治疗才能使 EGFR 突变的晚期 NSCLC 患者临床获益最大化, 尚需要多中心 大样本 前瞻性 随机对照的临床研究进一步探讨分析 3.2 化疗对 EGFR 突变状态的影响 对于化疗是否会影响 EGFR 突变的情况, 有学 [25] 者进行了进一步的研究分析 Bai 等分析了 264 例 一线化疗的 Ⅲb~Ⅳ 期 NSCLC 患者的血 DNA 标本, 接受化疗前 EGFR 突变率达 34.5%, 而化疗后标本 的 EGFR 突变率则下降到 23.1%, 两者之间存在显 著性差异 (P<0.001); 同时分析了 63 例 Ⅱb~Ⅲb 期 NSCLC 患者接受新辅助化疗前后的组织样本的基 因突变率, 发现新辅助化疗后手术大标本突变率 明显低于新辅助化疗前活检小标本 EGFR 突变率 (19.0% vs. 34.9%,P=0.013) 研究表明化疗可能会 降低 NSCLC 患者 EGFR 突变检出率,EGFR 突变的 晚期 NSCLC 患者若选择一线化疗, 可能会导致患

4 EGFR-TKI 治疗 EGFR 敏感突变的晚期 NSCLC 一线与二线疗效对比的研究进展应梦洁, 等 845 者失去 EGFR-TKI 治疗机会 综上所述,EGFR 基因突变状态已成为 EGFR- TKI 药物疗效的强有力预测因素 对于 EGFR 突变 的晚期 NSCLC 患者,EGFR-TKI 无论一线还是二线 治疗较传统化疗均能够延长 PFS, 提高 ORR, 改善 患者生活质量 ; 临床取得疗效的关键是 EGFR 基因 的敏感突变, 因此临床上应尽早明确患者基因突 变状态, 即使是二线治疗进行基因检测也是十分 必要的 4 EGFR-TKI 耐药后的最新研究进展 接受厄洛替尼和吉非替尼的患者,10 个月左 右就会出现病情进展, 即产生获得性耐药 [26] 非 [27] 小细胞肺癌小分子靶向药物耐药处理共识中指 出 : 对 EGFR-TKI 获益 继发耐药后, 接受化疗再 次化疗耐药的 EGFR 突变型患者, 可考虑再程使用 [28] EGFR-TKI 研究发现,EGFR-TKI 最常见的耐药 机制是出现 EGFR T790M 突变, 第三代 EGFR-TKI 则对 EGFR T790M 突变患者有较好疗效 一项多中 心 Ⅰ 期临床试验发现,127 例一代 EGFR-TKI 耐药 的 T790M 突变的患者使用 AZD9291,61% 的患者肿 瘤明显缩小, 中位 PFS 高达 9.6 个月, 且毒副反应 更轻 [29] 对 CO-1686 的 Ⅰ/Ⅱ 期临床试验中,49 例 T790M 阳性 NSCLC 的客观有效率是 59%, 中位 PFS 为 13.1 个月, 治疗相关的不良反应少而轻微 [30] 第 三代 EGFR-TKIⅠ/Ⅱ 期临床试验的结果令人鼓舞, Ⅲ 期临床试验目前正在进行中 对于 EGFR 基因敏感突变的患者, 虽然有研究 显示 EGFR-TKI 一线治疗与二线治疗相比, 能提高 有效率及疾病控制率, 但并未见 PFS 及 OS 的延长, 因此, 究竟优先用于一线治疗还是二线治疗尚需 要多中心 前瞻性 大样本 随机对照的临床研 究证实 至于化疗对 EGFR 基因状态的改变, 以及 对临床疗效的影响仍是一个值得研究的课题 对 于一线 EGFR-TKI 耐药后的进一步治疗, 多项大型 Ⅲ 临床正在进行中, 有望得到突破性的进展 参考文献 1. Siegel RL, Miller KD, Jemal A. Cancer statistics, 2016[ J]. CA Cancer J Clin, 2016, 66(1): Gyula O, András B, Zoltán B, et al. Basic principles for the prevention, diagnosis and therapy of lung cancer[ J]. Magy Onkol, 2012, 56(2): Carbone DP, Ding K, Roder H, et al. Prognostic and predictive role of the VeriStrat plasma test in patients with advanced non-small-cell lung cancer treated with erlotinib or placebo in the NCIC Clinical Trials Group BR.21 trial[ J]. J Thorac Oncol, 2012, 7(11): Mitsudomi T, Morita S, Yatabe Y, et al. Gefitinib versus cisplatin plus docetaxel in patients with non-small-cell lung cancer harbouring mutations of the epidermal growth factor receptor (WJTOG3405): an open label, randomised phase 3 trial[ J]. Lancet Oncol, 2010, 11(2): Maemondo M, Inoue A, Kobayashi K, et al. Gefitinib or chemotherapy for non-small-cell lung cancer with mutated EGFR[ J]. N Engl J Med, 2010, 362(25): Rosell R, Moran T, Queralt C, et al. Screening for epidermal growth factor receptor mutations in lung cancer[ J]. N Engl J Med, 2009, 361(10): Zhou C, Wu YL, Chen G, et al. Erlotinib versus chemotherapy as firstline treatment for patients with advanced EGFR mutation-positive nonsmall-cell lung cancer (OPTIMAL, CTONG-0802): a multicentre, open-label, randomised, phase 3 study[ J]. Lancet Oncol, 2011, 12(8): Zhou C, Wu YL, Chen G, et al. Final overall survival results from a randomised, phase III study of erlotinib versus chemotherapy as firstline treatment of EGFR mutation-positive advanced non-small-cell lung cancer (OPTIMAL, CTONG-0802)[ J]. Ann Oncol, 2015, 26(9): 李俭杰, 曲莉莉, 卫星, 等. EGFR-TKI 一线治疗 EGFR 基因突变的晚期非小细胞肺癌临床观察 [ J]. 中国肺癌杂志, 2012, 15(5): LI Jianjie, QU Lili, WEI Xing, et al. Clinical Observation of EGFR-TKI as A First-line Therapy on Advanced Non-small Cell Lung Cancer[ J]. Chinese Journal of Lung Cancer, 2012, 15(5): 曹飞飞, 张琳琳, 王双, 等. EGFR-TKIs 与化疗比较一线治疗非小细胞肺癌疗效的 meta 分析 [ J]. 中国肺癌杂志, 2015, 18(3): CAO Feifei, ZHANG Linlin, WANG Shuang, et al. Effectiveness of EGFR-TKIs versus Chemotherapy as First-line Treatment for Advanced Non-small Cell Lung Cancer: A Meta-analysis[ J]. Chinese Journal of Lung Cancer, 2012, 15(5): 宗石. EGFR-TKIs 一线治疗与化疗临床疗效 Meta 分析 [ J]. 创伤与急危重病医学, 2016, 4(1): ZONG Shi. Meta-analysis of clinical effect by comparing EGFR tyrosine kinase inhibitor (TKI) first-line therapy with chemotherapy[ J]. Trauma and Critical Care Medicine, 2016, 4(1): 石远凯, 孙燕, 于金明, 等. 中国晚期原发性肺癌诊治专家共识 (2016 年版 )[ J]. 中国肺癌杂志, 2016, 19(1): SHI Yuankai, SUN Yan, YU Jinming, et al. China Experts Consensus on the Diagnosis and Treatment of Advanced Stage Primary Lung Cancer

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